光照和營養鹽對浮游動物和浮游植物生物量及其營養聯系的影響

王松波，余俊爽，曹艷敏，吳來燕

水生態系統中浮游植物和浮游動物生物量的預測是一項基礎并富有挑戰的工作。不同地理尺度的研究發現總磷對這兩類生物均具有很好的預測能力（Pinto-Coelho et al.，2005；Wang et al.，2007a；S?ndergaard et al.，2018；朱廣偉等，2018）。通常情況下，磷被認為是限制湖泊浮游植物初級生產力的主要營養元素（Sterner，2008），然而在某些生境下，氮也可能成為主要的限制性營養元素（Filstrup et al.，2018；S?ndergaard et al.，2018）。光照是湖泊食物網的能量來源基礎，其入射強度對浮游植物的光合作用至關重要（趙巧華等，2018），而風浪引起的沉積物再懸浮等因素可減弱水體光照強度，導致浮游植物的生物量和生產量降低（Schallenberg et al.，2004；Torremorell et al.，2009）。Karlsson et al.（2009）研究發現，在有色物質含量豐富的貧營養湖泊中，浮游植物初級生產量受光照而非營養鹽限制。光的可獲得性也強烈影響浮游植物個體大小及其形態多樣性（Caputo et al.，2008），甚至影響固氮藍藻的優勢性（Filstrup et al.，2016）。已有的研究發現，光照和營養鹽的交互作用能顯著影響浮游植物生物量（Dickman et al.，2006；Mette et al.，2011；Zhang et al.，2012），但這種交互作用在浮游植物生物量的預測研究中還鮮見報道。

作為水生食物鏈中的初級消費者，浮游動物生物量既受食物可獲得性的影響（McCauley et al.，1981；Carpenter et al.，2016），還受魚類捕食強度的影響（Wang et al.，2007b；Havens et al.，2015）。相關研究發現當光的可獲得性高于營養鹽時，浮游植物會產生富碳貧磷現象（即高碳磷比），導致浮游植物營養質量變差，從而降低浮游動物對其的同化利用效率（Sterner et al.，1997；Diehl，2007）。研究顯示，高磷需求的溞類（Daphnia），其生物量不僅與湖泊混合層深度（光輸入的替代指標）呈顯著負相關（Berger et al.，2006），還與懸浮物碳磷比呈顯著負相關（Hessen，2006；McCarthy et al.，2010）。此外，高營養、低光照圍隔中的食物不僅能提高初級生產者和初級消費者之間的能量傳遞效率（Rowland et al.，2015；Kelly et al.，2016），還能增加能量向魚類的傳遞效率（Dickman et al.，2008）。因此，光照和營養鹽可以通過調節食物質量和數量影響浮游動物的發展。

本研究對湖北省內 14個水體進行春季采樣并分析，旨在：（1）驗證光照和營養鹽的交互作用能否提高多元線性回歸模型對浮游植物和浮游動物生物量的預測能力；（2）探討光照和營養鹽對浮游動、植物間營養聯系的影響，以期為提出更高效的湖泊生態系統管理策略提供理論借鑒。

1 材料與方法

1.1 野外采樣

于2014年和2015年的4月20日—5月9日間，采集湖北省內14個水體水樣，其中湖泊4個，水庫10個（表1）。為保證入射光強大致相同，采樣均安排在晴天的10:00左右。每個水體設置3個采樣點，現場利用塞氏盤測定樣點透明度（Secchi depth，SD），LI-COR 1400光量子計用于測定水體0.2、0.5、1.0、1.5、2.0、2.5、3.0 m等深度處的光照強度。利用5 L有機玻璃采水器從水面以下0.5 m處開始，間隔1.0 m往下分別采集15或20 L水樣，混合均勻后取2.5 L水樣帶回實驗室用于營養鹽和葉綠素a（Chl a）測定。浮游甲殼動物樣品通過垂直拖曳 64 μm 浮游生物網采集，上提速度約 0.5 m·s-1，采樣深度為沉積物界面之上0.5 m到水面。采集后保存于5%福爾馬林溶液中。

1.2 環境因子分析

以Chl a質量濃度（ρChla）表示浮游植物生物量。取200～800 mL的混合水樣經GF/C膜過濾，濾膜對折后置于冰箱中冷凍保存，然后用10 mL 90%丙酮于4 ℃下避光抽提16 h，離心后取上清液在分光光度計上分別測定波長630、645、663和750 nm處吸光度。過濾后的水樣經堿性過硫酸鉀消解，分別測定波長220 nm和275 nm處吸光度，可得水體總溶解性氮（total dissolved nitrogen，TDN）質量濃度（ρTDN）。水體總溶解性磷（total dissolved phosphorus，TDP）質量濃度（ρTDP）則將水樣經過硫酸鉀消解后并通過鉬酸銨比色法測得。上述環境因子的測定方法參考《水和廢水監測分析方法(第4版)》（國家環境保護總局，2002）。各個水體的營養狀態用綜合營養狀態指數（trophic state index，TSI）來衡量（Zhang et al.，2012），該指數以TDP、Chl a和SD為基礎進行計算。公式如下：

表1 采樣水體的湖沼學特征Table 1 Limnological characteristics of the water bodies

漫射衰減系數（Kd）通過下式計算：

式中，E(z)表示深度為z時的光照強度；E0表示水表面的光照強度；通過建立 lnE(z)=f(z)，即可得到Kd（時志強等，2013）。

1.3 浮游甲殼動物分析

浮游甲殼動物物種組成和密度通過解剖鏡和顯微鏡進行鑒定和計數，除數量較少的小型物種鑒定到屬外，其余物種均鑒定到種。枝角類和橈足類的鑒定參考工具書（蔣燮治等，1979；沈嘉瑞，1979）。每一樣品計數完畢后隨機選取30個優勢物種進行體長測定，數量較少的物種則盡可能多地測量體長，然后利用體長-體重回歸方程估算浮游動物濕重，橈足類的無節幼體未包含在本文分析之中。浮游動物和浮游植物的生物量之比（ρZ/ρP）可間接表征兩者之間的營養聯系，這一指標也被廣泛用于指示浮游動物對浮游植物的攝食壓力（Havens et al.，2013）。

1.4 統計分析

運用 SPSS 17.0軟件進行單因素方差分析（Tukey方法）、Pearson相關分析和逐步線性回歸分析（使用向前選擇法）。在進行相關分析和逐步線性回歸分析之前，先對各變量（采樣點的平均值）進行對數轉換（lgx）以保證其服從正態分布。統計分析顯著性水平設置為α=0.05。

2 結果與分析

2.1 光照、營養鹽和浮游生物生物量

采樣水體Kd變化范圍為0.34～3.33 m-1，平均值為1.13 m-1，最大值出現在湯遜湖，最小值出現在蔡賢水庫。ρTDN變化范圍為 0.55～3.24 mg·L-1，平均值為1.43 mg·L-1，最大值出現在高壩洲水庫，最小值出現在 2014年的梁子湖。ρTDP變化范圍為0.02～0.13 mg·L-1，平均值為 0.07 mg·L-1，最大值出現在羅橋水庫，最小值出現在惠亭水庫。根據 TSI值，25%的水體處于中營養狀態，其余75%處于富營養狀態。ρChla變化范圍較大，最大值出現在高壩洲水庫（52.8 μg·L-1），其質量濃度約為王英水庫（1.05 μg·L-1）的50倍。梁子湖浮游甲殼動物生物量最高，為 1.050 mg·L-1，而湯遜湖僅為 0.020 mg·L-1。不同水體同一參數的差異比較見表1。

2.2 浮游生物生物量與光照和營養鹽的關系

Pearson相關分析顯示：Chl a與Kd（r=0.526，P=0.036）和光照×營養鹽（r=0.57～0.70，P＜0.05）均呈顯著正相關，而與營養鹽質量濃度的相關關系不顯著（P＞0.05）；浮游甲殼動物生物量僅與Kd呈顯著負相關（r=?0.544，P=0.029）；ρZ/ρP與 Kd（r=?0.651，P=0.006）和光照×營養鹽（P＜0.05）也呈顯著負相關（表 2）。逐步線性回歸分析顯示：Kd在浮游甲殼動物生物量預測中最為重要（R2=0.30，P=0.029）；Kd×TDN 在ρChla（R2=0.47，P=0.003）和ρZ/ρP（R2=0.45，P=0.004）的預測中最為重要（表3，圖1）。線性回歸分析發現：隨著TSI增加，ρZ/ρP顯著下降（R2=0.64，P＜0.001）（圖1）。

表2 浮游生物生物量與光照和營養鹽的Pearson相關分析Table 2 Pearson correlation between plankton biomass and light and nutrients

表3 浮游生物生物量與光照和營養鹽的逐步線性回歸Table 3 Stepwise linear regressions between plankton biomass and light and nutrients

3 討論

圖1 浮游生物生物量與光照和營養鹽的線性回歸Fig. 1 Linear regressions between plankton biomass and light and nutrients

浮游植物的生長和現存量受多種因素影響，其中光照和營養鹽的影響尤為重要。水體中的低光照通常伴隨著高密度的藻類顆粒物（Silsbe et al.，2006；Bachmann et al.，2017），但當低光照由非藻類顆粒物引起時（時志強等，2013），藻類生長就會受到光限制（Philips et al.，1997；Wu et al.，2014）。因此，有研究認為，在以懸浮無機顆粒物為主的渾濁水體中，營養鹽對Chl a質量濃度的調節作用不大（Wu et al.，2014；Soria-Píriz et al.，2017）。本研究中，與光照相比，營養鹽與Chl a質量濃度之間的相關性并不顯著，但不能因此得出光限制正在起作用的結論。在鄱陽湖和 Okeechobee湖可能存在光限制的區域，較低的光照可獲得性對應著較低的浮游植物生物量（Philips et al.，1997；Wu et al.，2014）。然而，本研究中，Kd和Chl a呈顯著正相關，表明較低的光照可獲得性對應著較高的浮游植物生物量。Kd獨自解釋了Chl a質量濃度27.7%的變化，46.8%的變化則由光照和氮的交互作用所解釋。本研究中，25%的水體處于中營養狀態，其余75%處于富營養狀態。由于在中營養狀態水體中浮游動物對浮游植物存在著較高的牧食壓力（Havens et al.，2013），當剔除掉這些點位后，Chl a與營養鹽之間也存在顯著正相關關系，且與TDN（r=0.79，P=0.002）的相關性優于TDP（r=0.66，P=0.021），表明本研究水體中部分浮游植物群落可能受氮元素限制，這可能也是Kd×TDN對Chl a有更強預測能力的原因。野外調查和室內實驗均顯示浮游植物Chl a質量濃度受光照和營養鹽的共同影響（Dickman et al.，2006；Zhang et al.，2012）。Caputo et al.（2008）也發現浮游植物群落中各功能類群的優勢性受營養鹽和光照的交互作用影響。

采用回歸分析預測浮游動物生物量時，總磷（TP）的預測能力通常優于Chl a（Pinto-Coelho et al.，2005；Wang et al.，2007a）。本研究中，浮游甲殼動物的生物量與營養鹽和Chl a均不存在顯著的相關關系。由于魚類捕食作用的存在，亞熱帶湖泊中浮游動物的生物量通常很低，其與湖泊營養鹽間僅存在微弱的相關關系（Bays et al.，1983；Wang et al.，2007a）。在新西蘭湖泊中，魚類生物量與Chl a之間存在顯著的正相關關系，但這種相關性在浮游動物與 Chl a之間并未被發現（Jeppesen et al.，2000）。本研究中，除梁子湖、王英水庫和高壩洲水庫外，其他水體均存在商業性魚類養殖，且以濾食性的鰱鳙魚為主要養殖對象。因此，本研究浮游甲殼動物可能受強烈的魚類捕食控制（Li et al.，2017）。Wang et al.（2007b）報道在亞熱帶養殖性湖泊中，當TP質量濃度高于0.097 mg·L-1時，浮游甲殼動物的生物量并不再隨著TP的增加而增加。雖然本研究未測定TP質量濃度，但大部分的TDP質量濃度也接近或超過0.097 mg·L-1。在Apopka湖，Havens et al.（2009）發現當TP質量濃度約為0.10 mg·L-1時，浮游動物生物量的分布也無規律可循。多元回歸分析顯示，Kd可單獨解釋30%的浮游甲殼動物生物量變化；此外，Daphnia在群落中的相對生物量也與 Kd呈顯著負相關關系（r=?0.68，P=0.015），表明Kd可作為富營養水體中浮游動物生物量預測的一個重要指標。

在淺水湖泊中，浮游動物和浮游植物的生物量之比通常隨著水體營養水平的上升而下降（McCauley et al.，1981；Wang et al.，2007b）。在本研究中，ρZ/ρP隨著Kd和TSI的增加也顯著下降，表明浮游動物和浮游植物之間的營養聯系在低光照、高營養的環境下變弱。雖然Daphnia、Bosmina和哲水蚤是大部分采樣水體中的優勢物種（王松波等，2018），但其生物量遠低于溫帶湖泊（Hessen et al.，2006）。若將Chl a和浮游動物濕重（分別乘以66和0.12）分別轉換成相應的干重（Jeppesen et al.，2000；McCauley et al.，1981），則 75%的ρZ/ρP變化范圍為0.09%～11.4%，這一結果與在佛羅里達淺水湖泊中的研究結果（2%～10%）較為吻合；25%的ρZ/ρP變化范圍為 27%～69%，與溫帶淺水湖泊中的報道（約40%）相接近（Havens et al.，2013）。在本研究具有高ρZ/ρP比的4個湖泊中（梁子湖、金沙水庫、王英水庫和吳嶺水庫，均為中營養狀態），大型牧食者（Daphnia和 Sinocalanus dorrii）占到了浮游甲殼動物群落總密度的 88%～95%，表明在這些湖泊中浮游動物對浮游植物的攝食壓力較大。然而，在低ρZ/ρP比的富營養湖泊中，浮游動物對浮游植物的低攝食壓力可能源于魚類對大型浮游動物的捕食或不可食浮游植物數量的增加（Havens et al.，2013；都雪，2014）；同時，枝角類還能從細菌中獲得碳源（Sison-Mangus et al.，2015），這也會減少它們對富營養水體中浮游植物的依賴。

4 結論

（1）Chl a與營養鹽濃度不存在顯著相關性，但與Kd呈顯著正相關；浮游甲殼動物生物量僅與Kd呈顯著負相關，表明Kd有可能成為浮游動、植物現存量預測的一個重要指標。

（2）光照和總溶解性氮的交互作用提高了多元線性回歸模型對ρChla和ρZ/ρP的預測，而Kd能更好預測浮游甲殼動物生物量。

（3）隨著湖泊富營養化程度提高，ρZ/ρP比值顯著下降，說明浮游動物和浮游植物之間的營養聯系在高營養、低光照的環境下變弱。

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