外來物種紅耳龜在中國野外分布現狀及擴散路徑研究

龔世平 楊江波 葛 研 Daniel Gaillard

(1.廣東省生物資源應用研究所，廣東省動物保護與資源利用重點實驗室，廣東省野生動物保護與利用公共實驗室，廣州，510260;2.北京大學生命科學學院，北京，100871)

中國是世界上遭受生物入侵危害最為嚴重的國家之一，已記錄的外來入侵生物達560種［1］，嚴重危害入侵地的生物多樣性和生態環境安全，并造成了巨大的經濟損失［2－3］。研究表明國際貿易已成為外來物種入侵中國的主要途徑之一，起初出于養殖或觀賞目的而引入的外來物種，后因放生、養殖逃逸等原因進入野外環境，造成生物入侵危害［2，4］。紅耳龜(Trachemys scripta elegans)是一個典型的因國際貿易而引入中國的外來入侵種，該種原產美國和墨西哥，現已被引入到歐洲、非洲、亞洲、美洲等地區的許多國家［5］，成為世界性的入侵物種，被世界自然保護聯盟(IUCN)列為全球100種最具威脅的入侵物種之一［6］。

紅耳龜最早于20世紀80年代經香港引入中國大陸［7］，在此后的30多年里，紅耳龜養殖業在中國逐漸發展壯大，僅海南、江蘇、浙江、湖南和廣東5個主要養殖大省2005年繁殖的紅耳龜數量就多達約2500萬只［8］，此外每年仍有數百萬只紅耳龜通過各種渠道流入中國［7］。目前紅耳龜市場貿易遍及中國所有省區，并在龜類貿易市場上占據絕對數量優勢［9－10］。長期以來，由于寵物棄養、宗教放生、養殖逃逸，甚至一些錯誤的執法放生等原因，導致紅耳龜已在中國野外普遍存在［7，10］。劉丹等［10］調查發現，截至 2010年9月中國22個省市自治區有紅耳龜野外分布記錄，分布點達104個。雖然近年來有關媒體對紅耳龜生態危害進行了大量科普宣傳，但每年仍有大量有關紅耳龜放生及野外發現的案例報道，關于紅耳龜在中國野外的最新分布情況尚不清楚。掌握外來入侵物種的野外分布現狀和擴散路徑是開展阻截防控工作的重要基礎。因此，本文在收集分析最新數據資料和對部分重點區域進行野外調查的基礎上，對紅耳龜在中國的野外分布現狀及擴散路徑進行了研究。

1 研究方法

1.1 數據獲取

本文采用文獻調研、野外調查、訪問調查等相結合的方法獲取數據資料。在文獻資料收集方面，主要利用廣東省科技圖書館的中文和外文數據庫，以及Google學術搜索、百度等主流搜索工具進行相關數據資料檢索。檢索關鍵詞使用“紅耳龜”、 “Trachemys scripta elegans(拉丁學名)”、 “red-eared slider(英文名)”，以及俗名“巴西龜”、“紅耳彩龜”。考慮到中國民間通常把各類龜都統稱為“烏龜”，一些非學術性信息資料中也多以“烏龜”代稱各類龜，在利用百度檢索有關龜類分布和放生信息時，增加關鍵詞“烏龜”，然后根據所報道信息的配圖或文字描述來判斷所報道的“烏龜”是否為紅耳龜。本研究檢索2017年8月30日之前發表的各類文獻及信息資料。

在野外調查方面，主要對廣東、廣西、海南、湖南、湖北、江西、福建、浙江、安徽、云南、江蘇、貴州、四川、北京、上海，以及澳門等地進行了野外實地調查，用GPS(Garmin GPSMAP 62sc)對紅耳龜的地理位置信息進行記錄。在野外調查期間還對當地居民進行訪問調查，向調查對象展示紅耳龜照片，咨詢該種在當地野外分布情況及進入野外的途徑。此外，本研究還對部分龜類養殖場及長期從事龜類貿易的人員進行訪問調查，了解紅耳龜進入中國的時間、路線、數量情況，以及在中國的養殖規模、貿易路線、貿易量、放生情況等信息，從而了解該種在中國的擴散路線及入侵狀況。

1.2 數據處理

對檢索到的文獻信息資料進行整理分析，篩選出有關紅耳龜在中國野外分布的文獻及網絡信息(包括書籍8部、論文73篇、報刊信息67條、其他網絡信息90條)，進一步提取了228個野外分布點。野外調查共記錄到37個紅耳龜分布點。根據紅耳龜分布點的地理坐標(或根據地方名稱確定的大致地理坐標)，利用ArcGIS10.3軟件制作分布圖。紅耳龜在中國的擴散路徑可分為自然和人為兩種路徑，自然擴散路徑指紅耳龜在其分布的水系內自行擴散的路徑，人為擴散路徑指通過貿易和放生活動而進行擴散的路徑。人為擴散路徑可使紅耳龜在全國范圍內進行遠距離的快速擴散，導致大范圍入侵風險。本研究主要根據調查掌握的紅耳龜貿易路線來分析人為擴散路徑，繪制擴散路徑圖。

2 結果與分析

2.1 野外分布現狀及特點

研究發現，目前紅耳龜在全國34個省級行政區(包括23個省、5個自治區、4個直轄市、2個特別行政區)均有野外分布記錄。野外分布點多達265個(圖1)，其中東南部的廣東、臺灣、海南、浙江、江蘇、福建、湖北的分布點較多(每個省區分布點數超過10個)，達151個，占57.0%;遼寧、上海、山東、云南、河南、湖南、北京等分布點數量中等(每個省區分布點數6～10個)，共有56個，占21.1%;其余省區分布點較少(每個省區分布點數1～5個)，共有58個，占21.9%;分布點最多的省為廣東(46個)，最少的為西藏、甘肅、山西(各1個)。從分布的水系來看，中國各主要水系均有紅耳龜分布，其中珠江水系和長江水系分布點較為密集。由于人為放生的原因，紅耳龜通常在一些人口密集的城鎮地區、風景名勝區、森林公園等區域的水體分布概率較高，甚至在一些自然保護區(如廣東古田省級自然保護區、廣東象頭山國家級自然保護區)也有發現。

圖1 紅耳龜在中國的野外分布(1998～2017)Fig.1 Field distribution of Trachemys scripta elegans in China，as indicated by presence records of the species from 1998 to 2017．The black dots indicate field distribution sites of T.s.elegans

2.2 傳入及擴散路徑

紅耳龜于20世紀80年代或更早時期最先從原產地美國通過貿易進入中國臺灣和香港地區，然后主要從香港進入中國大陸廣東廣州地區，也有少部分從臺灣進入福建地區(廈門、泉州、福州)。2003年以后，大量紅耳龜被直接從美國進口到中國大陸的北京、上海、廣州、杭州等地。紅耳龜通過以上路徑引入中國大陸后，除了一部分運往全國各地貿易市場外，另外一部分則運往國內的養殖場用于繁殖，主要的養殖省份包括廣東、浙江、江蘇、海南、江西、湖南、湖北。這些養殖場繁殖的紅耳龜除本地區貿易外，還運往全國各地的大城市貿易市場，然后再逐次進入中小城市、鄉鎮、村莊的貿易市場。進入市場的紅耳龜有相當一部分被消費者購買用于放生，部分被放生的紅耳龜進入自然水體后在野外生存下來，并進行繁殖和擴散。從國際和全國尺度上看，紅耳龜的入侵擴散路徑實際上與貿易路徑相吻合(圖2)。

圖2 紅耳龜在中國的入侵擴散路徑Fig.2 Invasion and diffusion pathways of Trachemys scripta elegans in China

3 討論

3.1 野外分布

在臺灣，20世紀90年代初已經在溪流、湖泊、水庫等許多環境發現紅耳龜，目前發現的分布點達31個，該種能夠在臺灣野外環境中繁殖，種群數量超過了本土的黃喉擬水龜(Mauremys mutica)和中華鱉(Pelodiscus sinensis)，成為臺灣豐富度排名第二的淡水龜類物種［11－12］。在香港，最早于2000年在滘西洲野外發現紅耳龜［13］，現已在多個區域發現野外分布記錄。在澳門，作者于2011～2013年在石排灣、九澳水庫、黑沙水庫、白鴿巢公園等地發現紅耳龜。在中國大陸，21世紀初紅耳龜人工養殖已形成較大規模［14］，同時該種因人為放生等原因進入野外自然環境，呈蔓延態勢［7］。截至2010年9月在中國22個省、直轄市、自治區發現紅耳龜野外分布記錄，分布點達104個［10］。本研究發現全國34個省級行政區均有紅耳龜分布，共統計到265個野外分布點，比此前報道的分布點數量多161個。本研究表明，近年來紅耳龜在中國野外蔓延的形勢非常嚴峻。

就紅耳龜在中國野外分布點的數量而言，由于調查強度和信息收集的局限性，肯定存在一些遺漏的分布點，實際分布點數量應該更多。例如，某些地區可能有紅耳龜分布，但無相關調查和媒體報道，此類分布點就無法統計到。本研究發現紅耳龜分布點在東南沿海省份(尤其是廣東省)較為密集，在西北地區、東北地區、西南地區相對稀疏，這可能與不同地區的龜類放生習俗有關，南方省份(尤其是廣東地區)的龜類放生習俗較為盛行［15］。在人口密集的大城市(例如，廣州、深圳、北京、上海、武漢等)附近水域紅耳龜分布點較多，這可能與大城市人口多，飼養寵物龜和放生龜類人數相對也較多有關。在一些風景名勝區、森林公園，甚至自然保護區也發現紅耳龜，主要是宗教放生活動導致［16－18］。從分布范圍來看，紅耳龜已在全國所有省區、主要水系、多數淡水湖泊均有分布，成為在中國分布范圍最廣的外來入侵爬行動物。

3.2 擴散路徑

作為淡水龜類，紅耳龜自然擴散路徑一般是從入侵點開始，沿著水系或水網的空間延伸方向進行擴散，其擴散路徑受到自身擴散能力、水系或水網的空間分布，以及相應區域的食物資源及生態條件的影響。在廣東和海南的野外研究發現，紅耳龜具有一定的活動家域，面積通常為3.83～8.12 hm2，家域范圍相對穩定，未發現遠距離的遷移，推測可能是因為入侵地區食物資源豐富，較小的家域已能夠滿足其生存和繁殖［17，19－20］。Gibbons 等［21］在美國原產地的一項研究表明，紅耳龜長距離遷移的原因可能包括覓食、尋找配偶、越冬、幼龜離巢、棲息地不適宜等。人為擴散路徑則是人為貿易運輸的路徑，相比自然擴散路徑，人為擴散路徑具有速度快、范圍廣、不受水系或水網空間分布的影響，可以跨越自然屏障等特點。據業內人士介紹，近5年來全國每年人工繁殖的紅耳龜數量多達3000～5000萬只，其中每年用于放生的紅耳龜保守估計超過500萬只。在中國，紅耳龜貿易從養殖場到大城市集貿市場，再依次到中小城市、鄉鎮、村，形成了一個十分龐大而復雜的貿易網絡(圖2)，正是這個貿易網絡為紅耳龜的擴散提供了便捷的路徑，使其能夠在中國野外環境廣泛分布和快速蔓延。在國際上，一些發達國家高度重視紅耳龜的危害，美國1975年禁止紅耳龜的國內貿易，歐洲1997年禁止進口紅耳龜，韓國也于2001年禁止進口紅耳龜［7］，但中國目前還沒有相關法律法規禁止紅耳龜的進口和國內貿易，這使得紅耳龜借助貿易流通渠道在全國范圍內擴散十分容易。

3.3 入侵途徑與危害

紅耳龜進入中國野外環境的主要途徑有3個，包括宗教放生、寵物棄養、養殖逃逸，其中最主要的是宗教放生［7，10］。宗教放生在中國普遍存在，紅耳龜因其價格便宜和容易獲得而成為常見的放生龜種，長期普遍存在的宗教放生活動導致大量紅耳龜進入野外環境［10，15］。當前民眾普遍對紅耳龜放生的生態風險缺乏認識，對外來龜類的鑒別知識缺乏［10，15］，甚至一些野生動物管理執法人員也誤將包括紅耳龜在內的大量外來種當作珍稀瀕危野生動物放生到自然保護區等重要而敏感的自然環境中［7］。另外，作者調查了解到，一些寺廟等宗教組織購買紅耳龜等外來物種，在自然水域舉行宗教放生活動，一些民眾認同佛教宣傳的“眾生平等”思想，認識不到放生紅耳龜存在的生態風險。2017年1月1日起施行的《中華人民共和國野生動物保護法》對外來物種放生有明確規定，其中第五十四條規定:“違反本法第三十七條第二款規定，將從境外引進的野生動物放歸野外環境的，由縣級以上人民政府野生動物保護主管部門責令限期捕回，處一萬元以上五萬元以下的罰款;逾期不捕回的，由有關野生動物保護主管部門代為捕回或者采取降低影響的措施，所需費用由被責令限期捕回者承擔。”由于紅耳龜放生是一個普遍存在的問題，執法管理難度很大，目前來看依靠法律來禁止紅耳龜放生仍存在很多現實困難。

中國與美國所處的緯度范圍基本一致，紅耳龜自然分布的緯度范圍涵蓋中國絕大部分地區。Rodder等［22］利用物種分布模型對紅耳龜潛在適宜分布區進行了預測，結果表明在中國除了西藏、甘肅、青海、寧夏、內蒙古、黑龍江、吉林等地區外，其余大部分地區的氣候條件都適宜紅耳龜生存，尤其是東南部省份。中國東南諸省大量紅耳龜養殖場的存在也證明這些地區的氣候條件適宜紅耳龜生存和繁殖。有關研究表明，紅耳龜繁殖力強，對低溫、環境污染、鹽脅迫等具有較強的耐受性［7，23］，食性雜［24］，對食物等生存資源的競爭力強于入侵地龜類［25－26］，嚴重威脅入侵地的龜類及生物多樣性。目前中國本土的淡水龜類，如三線閉殼龜(Cuora trifasciata)、平胸龜(Platysternon megacephalum)、黑頸烏龜(Mauremys nigricans)、四眼斑水龜(Sacalia quadriocellata)、眼斑水龜(Sacalia bealei)等野外種群數量已經嚴重下降［27］，紅耳龜的入侵可能導致這些瀕危龜類的處境雪上加霜。另外，紅耳龜普遍攜帶致病性的沙門氏菌(Salmonella spp．)，在廣東和海南的調查發現紅耳龜攜帶率分別達到39%和54%，其中包括對人類具有高致病性的波摩那沙門氏菌(Salmonella pomona)，嚴重威脅人類健康和生態環境安全［28－29］。

3.4 防控建議

基于對紅耳龜在中國的分布現狀、入侵擴散路徑及潛在危害的分析，提出6點管理防控建議:(1)加強關于外來物種入侵危害及防控方面的科普教育，提高公眾對外來入侵物種的識別能力和防范意識。充分利用網絡、報刊和電視等大眾媒體及學校的教育資源對公眾開展科普宣傳，組織專門的培訓活動提高野生動物執法管理人員對外來入侵物種的鑒別能力、防范意識和執法管理水平，有針對性地面向寺廟、放生協會、宗教組織等開展科普教育工作，引導其遵守國家法律，開展科學放生活動，避免亂放生。(2)加強外來入侵物種防控立法，借鑒發達國家相關立法經驗，從國家層面針對外來入侵物種防控進行專門立法，為相關防控工作的開展提供指導和法律依據。(3)加強對外來入侵物種放生行為的監督和執法管理。在一些放生活動比較集中的節假日(例如清明節)，加強對放生活動頻繁區域的巡邏執法。面向社會設立外來物種放生監督舉報電話，發揮公眾在外來入侵物種放生管理中的參與和監督作用。(4)設立動物放生科學咨詢機構，制定動物放生的規范和標準，為放生活動提供科學咨詢和專業指導，規范動物放生活動。(5)加強對紅耳龜貿易和養殖的管理。出臺相關政策，禁止或嚴格限制紅耳龜商業性進口活動，對國內養殖企業加強監督管理，防止養殖逃逸，限制養殖規模，并逐步實現禁止商業性養殖和貿易。(6)在入侵區域積極開展紅耳龜清除工作，在關鍵的擴散通道開展防控阻截工作，尤其要花大力氣清除侵入自然保護區等關鍵生態區域內的紅耳龜。(7)加強紅耳龜野外分布調查和監測，積極開展入侵機制、擴散規律、生態危害、風險評估及防控技術研究，為紅耳龜入侵風險評估、科學防控、執法管理、政府決策等提供理論依據和技術支持。

致謝:華南理工大學劉玉玲同學協助檢索文獻資料，中國科學院水生生物研究所陳懋助理研究員協助制作地圖，在此一并致謝!

［1］ 李俊生，趙彩云．“主要入侵生物生態危害評估與防制修復技術示范研究”項目介紹［J］．生物多樣性，2016，24(10):1200．

［2］ 徐海根，強勝，韓正敏，等．中國外來入侵物種的分布與傳入路徑分析［J］．生物多樣性，2004，12(6):626－638．

［3］ Xu Haigen，Ding Hui，Li Mingyan，et al．The distribution and economic losses of alien species invasion to China［J］．Biological Invasions，2006，8(7):1495 －1500．

［4］ Ding J，Mack R N，Lu P，et al．China's booming economy is sparking and accelerating biological invasions［J］．BioScience，2008，58(4):317－324．

［5］ Rhodin A G J，Iverson J B，Bour R，et al．Turtles of the world:annotated checklist and Atlas of taxonomy，synonymy，distribution，and conservation status［M］．8th Ed．Chelonian Research Foundation and Turtle Conservancy，2017:67 －68．

［6］ Lowe SM，Browne M，Boudjelas S，et al．100 of the world's worst invasive alien species:a selection from the global invasive species database［M］．Auckland:Invasive Species Specialist Group，2000．

［7］ 史海濤，龔世平，梁偉，等．控制外來物種紅耳龜在中國野生環境蔓延的態勢 ［J］．生物學通報，2009，44(4):1－3，64．

［8］ 徐婧，周婷，葉存奇，等．龜類外來種的生物入侵隱患及其防治措施 ［J］．四川動物，2006，25(2):420－422．

［9］ Gong Shiping，Chow A T，Fong J J，et al．The chelonian trade in the largest pet market in China:scale，scope，and impact on turtle conservation［J］．Oryx，2009，43(2):213－216．

［10］ 劉丹，史海濤，劉宇翔，等．紅耳龜在我國分布現狀的調查［J］．生物學通報，2011，46(6):18－21．

［11］ Chen T H，Lue K Y．Ecological notes on feral populations of Trachemys scripta elegans in northern Taiwan［J］．Chelonian Conservation and Biology，1998，3:87 －90．

［12］ Chen T H．Distribution and status of the introduced red-eared slider(Trachemys scripta elegans)in Taiwan［C］ ∥Koike F，Clout M N，Kawamichi M，et al．Assessment and control of biological invasion risks．Shoukadoh Book Sellers，Kyoto，Japan and IUCN，Gland，Switzerland，2006:187－195．

［13］ Dahmer T D，Kwok H K，Felley M L．New reptile and amphibian records for Kau Sai Chau，Sai Kung［J］．Porcupine，2001，23:13－15．

［14］ 周婷，黃成．我國養龜業現狀及特點 ［J］．經濟動物學報，2007，11(4):238－242，245．

［15］ 葛研，魏玉峰，史海濤．廣州大學生對龜類的消費及保護意識現狀調查［J］．野生動物學報，2016，37(4):376－381．

［16］ 葛研，王海京，潘崠生，等．廣州白云山風景區兩棲爬行動物調查 ［J］．四川動物，2012，31(1):147－151．

［17］ 周鵬，史海濤，胡詩佳，等．紅耳龜在廣東古田保護區的家域研究 ［J］．四川動物，2013，32(5):664－669．

［18］ 范麗卿，土艷麗，李建川，等．西藏拉魯濕地國家級自然保護區發現紅耳龜［J］．動物學雜志，2016，51(6):1100．

［19］ 馬凱，李闖，史海濤，等．海南萬泉河瓊海段外來物種紅耳龜與本地種中華條頸龜家域的比較研究［J］．動物學雜志，2013，48(3):331－337．

［20］ 楊江波，史海濤．紅耳龜在海南南渡江半咸水區域的家域研究［J］．四川動物，2014，33(5):685－688．

［21］ Gibbons J W，Greene J L，Congdon J D．Temporal and spatial movement patterns of sliders and other turtles［M］∥Gibbons J W．Life history and ecology of the slider turtle．Washington DC:Smithsonian Institution Press，1990:202 －215．

［22］ Rodder D，Schmidtlein S，Veith M，et al．Alien invasive slider turtle in unpredicted habitat:a matter of niche shift or of predictors studied? ［J］．PLoS One，2009，4(11):e7843．

［23］ 裘正元，洪美玲，張豪，等．急性亞硝酸鹽脅迫對紅耳龜和中華條頸龜幼體抗氧化能力的比較研究 ［J］．生態科學，2015，34(4):99－104．

［24］ Wang Jian，Shi Haitao，Hu Shijia，et al．Interspecific differences in diet between introduced red-eared sliders and native turtles in China［J］．Asian Herpetological Research，2013，4(3):190－196．

［25］ Cadi A，Joly P．Impact of the introduction of the red-eared slider(Trachemys scripta elegans)on survival rates of the European pond turtle(Emys orbicularis) ［J］．Biodiversity and Conservation，2004，13(13):2511－2518．

［26］ 趙龍輝，李杰，魏朝軍，等．紅耳龜與中華條頸龜爭搶食物能力的對比研究［J］．四川動物，2013，32(6):873－878．

［27］ Gong Shiping，Shi Haitao，Jiang Aiwu，et al．Disappearance of endangered turtles within China's nature reserves［J］．Current Biology，2017，27(5):R170－R171．

［28］ Gong Shiping，Wang Fumin，Shi Haitao，et al．Highly pathogenic Salmonella pomona was first isolated from the exotic red-eared slider(Trachemys scripta elegans)in the wild in China:implications for public health［J］．Science of the Total Environment，2014，468/469:28－30．

［29］ Shen Lan，Shi Haitao，Wang Ruiping，et al．An invasive species red-eared slider(Trachemys scripta elegans)carrying Salmonella pathogens in Hainan Island ［J］． Molecular Pathogens，2011，2(4):28－32．