高山生態系統土壤微生物群落特征及氮素動態研究進展

徐 波

（阿壩師范學院資源與環境學院，四川阿壩 623002）

高山環境氣候條件嚴酷，低溫和短暫的生長季是影響高山植物生長與物候節律最主要的限制因子［1］。氮素是限制高山植物生產力最大的因素［1］，而低溫又是限制植物有效氮素供應的主要因子［2］。因此，高山生態系統中土壤氮素動態對植物的生長起著關鍵性作用。

傳統的觀念認為，高山生態系統土壤中的微生物在寒冷的冬季將處于休眠或者活性較低狀態。然而近年來大量研究表明，雪被下土壤微生物在土溫低至0℃以下仍能保持較高的生理活性［3］。土壤微生物在非生長季對凋落物的分解和土壤養分的礦化起著十分重要的作用，其活性影響高山生態系統土壤氮素動態［4］。此外，微生物本身就是土壤中1個巨大的動態有機氮庫［5，6］，在冬季與春季過渡階段存在著由微生物生物量氮轉變為土壤可溶性氮的過程［5，7］，早春季節土壤有機氮的脈沖效應為早春植物的生長提供很好的養分保障［8］。因此，探究高山生態系統土壤微生物活動與氮素動態之間的相互關系，有助于了解高山生態系統土壤對植物的養分供應狀況，也為進一步了解高山植物如何適應養分匱乏的高山環境提供參考。

1 高山生態系統土壤微生物群落特征

1.1 土壤微生物活性 由于高山土壤在1年中有較長時間處于凍結狀態，因此這一惡劣環境中的土壤微生物將經歷1個漫長而寒冷的冬季。過去很長一段時間里，人們都主觀地認為土壤微生物在寒冷的季節將處于休眠狀態。然而，近年來越來越多的研究發現，在寒冷的季節，北極地區的土壤仍能維持微生物的活動，甚至在土壤處于凍結狀態下仍然存在著微生物的活動［9］。其主要原因為，即使土壤中大部分的水都已結冰，土壤顆粒周圍仍然存在著較薄的液態水膜，而這些水膜在低于-10℃，甚至低至-40℃時才會凍結［3］，只要有非凍結的液態水存在，土壤微生物就可以維持其生理活性［9］。土壤微生物活性對溫度變化十分敏感，微生物活動將隨溫度的降低而迅速下降［9］。在冬季，高山土壤表層被積雪覆蓋，這些厚厚的積雪將對土壤溫度起到很好的調節作用，從而使得雪被下的微生物在外界氣溫很低且波動巨大的情況下仍能保持活性。Brooks等［10］研究表明，雪被覆蓋對于土壤溫度的影響作用明顯，往往能使土壤溫度在冬季保持在-5℃左右，而且由土壤顆粒所吸附的水在土壤溫度低于-8℃以后才會結冰［3］。因此，土壤微生物在土溫低于0℃仍能保持其生理活性。

1.2 土壤微生物群落的季節轉化 高山生態系統土壤微生物群落的菌群類型及其功能均存在明顯的季節差異。有研究表明，土壤微生物群落在非生長季以真菌為主［11］，在生長季則以細菌為主［5］。Lipson和Schmidt［12］對高山凍土土壤細菌群落季節動態監測發現，細菌菌落的結構組成存在明顯的季節性變化規律。一些研究針對高山環境中土壤微生物群落結構的季節變化進行了潛在原因分析，例如，Nemergut等［4］指出，夏季由于溫度較高，植物生長和代謝旺盛，將釋放出大量的根際分泌物，從而為細菌的大量繁殖提供了充足的養分物質；秋季植物開始停止生長，微生物群落則轉變為以利用植物凋落物的真菌占優勢；進入冬季后，適應寒冷的微生物菌群便開始大量繁殖。此外，Lipson等［13］在探討土壤微生物生物量在融雪后下降的潛在機制中指出，由于溫度的升高與可利用碳含量的下降，將導致土壤微生物生物量碳平衡在冬季和夏季經歷1次重要的轉變。目前，眾多關于土壤微生物群落組成隨季節變化研究均一致認為，真菌作為冬季土壤微生物群落中的優勢菌種，更加適應寒冷的氣候條件，并有助于利用非生長季中復雜的凋落物底物，如纖維素和香草酸等［5］；夏季以細菌占優勢的微生物群落更適應低成本的資源物質，如根系分泌物，并能迅速利用這些多樣化的底物來源。

1.3 凍融交替對土壤微生物的影響 高山生態系統土壤微生物在季節性雪被形成和消融期間，必定會經歷頻繁的凍融交替過程。然而，在極地苔原、高寒草甸和世界各地不同的高山生態系統中，由于冬季氣溫、雪被覆蓋的時間和空間均存在顯著的差異，因而土壤凍融的狀態也存在很大的異質性。以青藏高原為例，在高原中部的那曲地區，表層土壤真正凍結的天數較少（約1個月），存在凍融交替過程的天數則較多（約6個月），土壤將經歷頻繁的凍融交替［14］；而在藏北高原的大部分地區，表層土壤從10月份便開始凍結，直到次年4至5月份才開始消融，這些區域土壤的凍融交替過程便相對較少［15］。土壤微生物的活動將受到凍融交替的頻率、凍結的速率及溫度變化幅度等諸多因素的強烈影響。通常認為，土壤快速凍結與消融過程對土壤微生物的細胞活性影響較小，但凍結時的最終溫度，卻對土壤微生物的細胞活性有較大的影響，即當凍結后的最終溫度高于細胞可耐受的臨界溫度，融化速率將不會影響到細胞的存活，當最終溫度低于細胞臨界值時，升溫融化速率將成為影響細胞存活的主要因素［16］。

土壤微生物生物量在寒冷季末期的融雪開始前這一時期達到1年中的最大值，在冬季和春季過渡時期從融雪開始，將出現頻繁的凍融交替過程，微生物生物量將迅速下降［7，13］。造成這一階段微生物生物量急劇下降的潛在原因，通常認為有以下3個方面：

第一，土壤微生物細胞透性的改變。在冬季和春季的過渡時期，微生物細胞透性的增加能夠更好地適應土壤水分的上升［17］。第二，在高山土壤中存在微生物群落類型的轉化現象，即夏季以細菌占優勢的微生物群落轉化為冬季以真菌占優勢的耐寒型微生物群落［6］。這2種類型的微生物群落對于土壤養分的需求差異成為影響土壤氮素循環的重要限制因子［11］。同時，Lipson和 Schmidt［12］研究結果表明，高山凍土土壤細菌群落的結構和菌群組成具有明顯的季節性變化規律。Nemergut［4］等的研究結果也證實了微生物群落組成存在季節性轉變的這一結果。而且，1個關于高山凍原土壤真菌群落系統發育的研究結果也揭示了冬季土壤中的真菌群落類型與春季和夏季的不同，即冬季微生物群落具有更大的真菌/細菌生物量比值［11］。第三，碳限制假說。隨著微生物活動對碳消耗的增加，在非生長季末期出現的碳素供應不足，可能是導致冬季土壤微生物菌群（如真菌）大量死亡的重要原因。由于微生物死亡而導致其細胞質內的養分釋放，從而使得以微生物生物量氮為主要來源的土壤氮素不斷積累［7，12］。

2 高山生態系統土壤氮素動態

大氣氮沉降、土壤母質的礦化、有機質的礦化和生物固氮是高山生態系統土壤氮素的主要來源［1］。植物吸收利用、微生物活動和淋溶作用等對土壤氮素動態起著重要作用［18-20］。

2.1 大氣氮沉降 大氣氮沉降可分為干沉降（如粉塵顆粒）和濕沉降（如霧、雨和雪等）。高山生態系統空氣中粉塵含量較低，主要以濕沉降為主，而濕沉降又以降雨和降雪為主［1］。但是，由于人類活動的密集區域往往遠離高山環境，故其大氣氮沉降的量要遠低于海拔較低的地區［21］。在高山生態系統中，每年由降水（包括降雪）輸入的氮素進入養分循環量雖然只占其全年氮循環量的1%［22］，但是，降雪作為高山環境長期氮素輸入來源的時間累積效應不可小覷。從長遠來看，降雪帶來的新氮素勢必會對高山生態系統的土壤氮庫產生影響。

Williams等［23］研究發現，高山生態系統中每年的濕沉降量中有90%氮素貯藏于季節性雪被中，而其中80%的氮素將隨著春季前的雪融水以富離子脈沖的形式釋放出來。出現這種現象的主要原因，是由于雪在融化前必須經歷1個雪變形的過程，即從干雪向濕雪的轉變。而在這個過程中，高度濃縮的溶質將以分散的液態小水滴形式存在于雪顆粒的邊界層中，或者以類似液態膜的形式存在于顆粒表面，這些液態水中含有大量的溶質，其濃度比原來的冰晶至少大出1個數量級［22］。然而，植物在冬季和春季過渡時期并未開始對氮素進行吸收利用，而此時頻繁的凍融交替事件和土壤微生物的選擇性吸收，使得大量的土壤硝態氮隨冰雪融水流失［10，23］。

2.2 微生物活動對土壤氮素動態的影響 除了大氣氮沉降外，微生物（固定細菌）的直接固定，微生物對植物凋落物的分解過程，微生物的代謝產物及其死亡殘體的分解均為土壤氮素的重要來源。高山生態系統土壤可溶性氮素在生長季末期由于植物和微生物的生長而被耗盡。進入非生長季，大量新鮮植物凋落物的投入將對土壤微生物的活動提供豐富的碳氮底物，從而有利于土壤微生物對氮素的礦化作用。因此，高山生態系統土壤微生物在夏季表現出對氮素的固持［24］，而在冬季則表現出對氮素的礦化［25］。

傳統的觀念認為，在北極和高海拔地區的寒冷季節由于空氣和土壤溫度均長期低于0℃，此時土壤微生物處于休眠或者其活性非常低的狀態。但越來越多的研究表明，在具有季節性雪被覆蓋的高山生態系統中，冬季土壤呼吸是不容忽視的。Jones［26］通過連續10年的研究結果表明，冬季土壤呼吸量可占全年總土壤呼吸量的14%～30%。此外，在許多不同地區不同類型的高山生態系統的研究中，也發現冬季土壤呼吸占到全年總土壤呼吸的10%～50%［25］。而且，在北極地區冬季土壤養分的凈礦化速率甚至比夏季還高［27］，這在很大程度上與土壤微生物菌群結構和功能的季節差異有關［12，27］。Brooks等［10］研究發現一定厚度的雪被可使土壤溫度維持在-5℃左右，此時土壤微生物仍可保持生理活性［9］，并觀測到了CO2的釋放。

此外，土壤微生物具有世代周期短，C:N值低等特點，需要不斷吸收土壤中氮素養分以保證其基本的生命活動。所以，微生物活體自身就是土壤中1個巨大的動態氮庫［28］。同時，一些具有特定生理功能的微生物，例如氨化細菌、硝化細菌、反硝化細菌以及固氮細菌等，它們的生命活動對不同形態的土壤氮素轉化和循環過程具有十分重要的作用［29］。Bowman［8］的研究結果表明，在美國弗蘭特山脈地區，土壤可溶性有機氮的含量在冬季穩定性雪被覆蓋下，表現出逐漸增加的趨勢，這為早春植物的生長發育提供了必要的養分準備。然而，進入冬季和春季的過渡階段，凍融交替事件發生頻率增加，這將對土壤氮素產生顯著影響。首先，凍融交替過程將改變土壤微生物的菌群類型和功能，從而使得土壤N2O排放增加。土壤解凍將導致土壤解凍期間的反硝化作用加強，從而產生大量。

2.3 植物生長對土壤氮素動態的影響 高山生態系統1個很重要的特征是生長季節十分短暫，一般從每年4月底5月初到10底。在這短暫的5個月左右的生長季中，高山植物完成其生活史需要吸收利用生態系統中大量的氮素養分，這勢必導致高山生態系統土壤氮素在生長季末期十分匱乏［1］。植物作為生態系統氮素循環的重要組成部分，在氮素循環過程中起著重要作用，它通過吸收土壤中的氮素養分構成自身的組織器官，到生長季末期通過凋落物的形式將氮素歸還土壤。因此，植物對不同形態氮素的吸收速率和利用效率及其自身凋落物質量等對于生態系統的氮素循環過程均存在著十分重要的影響［18］。

植物生長與土壤微生物之間的相互作用也在很大程度上影響著氮素循環。在生長季，高山植物與土壤微生物之間共同競爭著有限的土壤氮素養分。同時，大量新鮮凋落物的投入，將促進土壤微生物的活動。通常情況下，土壤微生物生長受限于土壤中的碳庫［31］，而植物根系分泌物及根的更新是土壤微生物重要的碳源［32］。因此，植物提供的碳的數量與質量將決定著土壤微生物對氮素的凈礦化［33］，并影響著硝態氮產生的總量及其在生態系統中的淋溶狀況［19］。此外，高山生態系統中早春植物在雪融化初期便開始快速生長，這有利于將雪融化初期的大量營養物質固定在植物體內，有效防止冰雪融水徑流導致的養分流失，對高山土壤營養庫的穩定起著“春壩”作用［34］。

3 結論與展望

高山環境土壤微生物在寒冷的冬季，土壤溫度低于0℃的條件下仍能保持活性，這對高山生態系統非生長季土壤氮素的礦化起著重要作用，有助于冬季土壤養分的積累。這為維持高山生態系統植物的生長提供了充足的養分保障。同時，高山生態系統土壤微生物群落結構和組成存在明顯的季節差異，表現為冬季土壤微生物群落以真菌占優勢，而夏季則以細菌群落占優勢，這種季節性的土壤微生物群落結構和組成變化對土壤氮素動態有著重要影響。因此，研究土壤微生物活動的特征及其影響因素對探究高山生態系統土壤氮循環及其對植物生長的作用有著重要意義。

高山生態系統土壤氮素動態受大氣氮沉降、微生物活動及植物生長等多方面因素的綜合影響。在高山地區，降雪一方面是大氣氮沉降的主要來源；另一方面在高山環境中形成雪被層也將對生態系統氮素動態產生間接的影響。植物作為生態系統氮素循環的重要組成部分，一方面通過吸收土壤中的氮素養分構成自身的組織器官；另一方面則在生長季末期主要通過凋落物的形式將氮素歸還土壤。此外，植物生長與土壤微生物之間的相互作用也在很大程度上影響著土壤氮素循環。

在全球氣候變化的背景下，高山環境在溫度和降水等方面的變化較其他地區更加明顯，這勢必對現有的雪被覆蓋情況、土壤微生物活動及植物生長產生深遠影響。因此，進一步加強對高山生態系統土壤微生物在不同溫度和降水條件影響下的結構、組成及活性研究，有助于探究高山生態系統土壤氮素在未來氣候變化影響下的循環特征。同時，系統研究土壤微生物、氮素動態及植物生長3者之間的耦合關系，將對深入了解氣候變化對高山生態系統結構和功能的影響起著重要作用。