嚙齒動(dòng)物對(duì)不同林木種子的搬運(yùn)和取食微生境選擇機(jī)制

康海斌,王得祥,*,常明捷,康 冰,胡有寧,4,于 飛,5,龐 越,滕青林

1 西北農(nóng)林科技大學(xué)林學(xué)院,楊凌 712100 2 甘肅小隴山森林生態(tài)系統(tǒng)國(guó)家定位觀測(cè)研究站,天水 741020 3 西北農(nóng)林科技大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院,楊凌 712100 4 西安文理學(xué)院生物與環(huán)境工程學(xué)院,西安 710065 5 河南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院,新鄉(xiāng) 453007

嚙齒動(dòng)物對(duì)不同林木種子的搬運(yùn)和取食微生境選擇機(jī)制

康海斌1,2,王得祥1,2,*,常明捷1,康 冰3,胡有寧1,4,于 飛1,5,龐 越1,滕青林1

1 西北農(nóng)林科技大學(xué)林學(xué)院,楊凌 712100 2 甘肅小隴山森林生態(tài)系統(tǒng)國(guó)家定位觀測(cè)研究站,天水 741020 3 西北農(nóng)林科技大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院,楊凌 712100 4 西安文理學(xué)院生物與環(huán)境工程學(xué)院,西安 710065 5 河南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院,新鄉(xiāng) 453007

不同植物種子依靠不同的方式實(shí)現(xiàn)擴(kuò)散,嚙齒動(dòng)物對(duì)林木種子搬運(yùn)后在取食點(diǎn)微生境和貯藏方式的選擇存在偏好,研究其貯藏行為與微生境的關(guān)系是探究幼苗建成的關(guān)鍵。在秦嶺中段火地塘林區(qū),采用標(biāo)簽標(biāo)記法,以銳齒槲櫟、華山松和油松種子為材料,探究了小型嚙齒動(dòng)物對(duì)松櫟混交林建群種種子擴(kuò)散過(guò)程的影響。結(jié)果表明：1)油松種子原地取食率顯著高于銳齒槲櫟和華山松種子,且嚙齒動(dòng)物更傾向于搬運(yùn)后取食(60%)和埋藏(4.33%)華山松種子,搬運(yùn)后取食距離也為華山松最大(2.49 m)；銳齒槲櫟小種子被搬運(yùn)后埋藏的距離最大(4.92 m)。2)除華山松種子外,其他類型種子被搬運(yùn)后單個(gè)取食的比例均在85%以上；油松種子不存在埋藏點(diǎn),而其他類型種子90%以上均以單個(gè)形式被埋藏。3)大部分種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后選擇在裸地丟棄；銳齒槲櫟大種子(87.5%)、小種子(78.57%)和華山松種子(53.33%)較大比例被嚙齒動(dòng)物埋藏在灌叢下方,埋藏在裸地的種子較少。4)大部分種子在灌叢下方被取食,僅華山松種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)到洞穴取食；除油松種子被大量原地取食外,其他類型種子被搬運(yùn)到取食點(diǎn)的種子比例基本呈現(xiàn)由微生境植被復(fù)雜到簡(jiǎn)單(灌叢—草叢—灌叢邊緣—裸地)而逐漸減小的趨勢(shì)。種子的營(yíng)養(yǎng)價(jià)值及取食和搬運(yùn)過(guò)程中嚙齒動(dòng)物付出的成本是影響種子命運(yùn)的關(guān)鍵性因子,且嚙齒動(dòng)物對(duì)種子埋藏和取食地點(diǎn)的微生境存在較明顯的選擇性。

小型嚙齒動(dòng)物；種子擴(kuò)散；覓食對(duì)策；微生境；松櫟混交林；秦嶺

動(dòng)物在森林群落種子擴(kuò)散和更新過(guò)程中扮演著較為重要的角色[1-2],林內(nèi)的嚙齒動(dòng)物既能通過(guò)貯食行為參與植物種子擴(kuò)散和實(shí)生幼苗的建成[3],又會(huì)因?yàn)榇罅咳∈撤N子而影響植物的天然更新,其和植物構(gòu)成了一個(gè)包含捕食和互惠作用的系統(tǒng)[4]。植物種子被動(dòng)物搬運(yùn)和埋藏后,可以遠(yuǎn)離母樹(shù),有效避免與母樹(shù)的競(jìng)爭(zhēng)、避免病原菌以及幼苗間競(jìng)爭(zhēng),還可以使種子有更多的機(jī)會(huì)擴(kuò)散到適合其萌發(fā)的定居地點(diǎn)[5-6]。之前的研究多集中在動(dòng)物貯食行為對(duì)植物種子擴(kuò)散以及林分生境類型對(duì)種子命運(yùn)的影響[7],很少深入涉及動(dòng)物的埋藏特征和對(duì)取食種子點(diǎn)微生境的選擇及其微生境與植物種子萌發(fā)和幼苗建成的關(guān)系。但是,上述問(wèn)題的研究卻往往是揭示動(dòng)物傳播種子對(duì)植物天然更新影響的關(guān)鍵,而不同大小的同種植物種子以及不同植物種子的命運(yùn)是了解森林群落更新很好的切入點(diǎn)。

嚙齒動(dòng)物對(duì)較大且具有較高營(yíng)養(yǎng)價(jià)值的種子有一定的取食和貯藏偏好[6, 8-9]。動(dòng)物在覓食時(shí)會(huì)權(quán)衡投入成本(時(shí)間和能量)而做出不同的取食和擴(kuò)散對(duì)策[10],表現(xiàn)為對(duì)于種皮較堅(jiān)硬的種子傾向于搬運(yùn)后取食和貯藏,而喜歡就地消費(fèi)種皮薄的種子[11]。另外,季節(jié)變化[12-13]、種子品質(zhì)的好壞[14-15]、次級(jí)代謝物[9]、灌叢高度[16]、種子揮發(fā)物的多少[17]等也會(huì)影響嚙齒動(dòng)物對(duì)種子的取食和擴(kuò)散。可見(jiàn),嚙齒動(dòng)物的貯食行為受到諸多因素的綜合影響,其擴(kuò)散模式的形成是一個(gè)復(fù)雜的過(guò)程。嚙齒動(dòng)物通過(guò)這種擴(kuò)散模式將植物種子擴(kuò)散到適合種子萌發(fā)的地點(diǎn),不同類型種子選擇不同的埋藏點(diǎn)和微生境,形成植物天然更新的分布格局[18-19]。

銳齒槲櫟(Quercusalienavar.acuteserrata)、油松(Pinustabuliformis)和華山松(Pinusarmandii)在秦嶺南坡分布十分廣泛,是秦嶺山地次生林的主要建群種,種子雨均發(fā)生于9—10月。銳齒槲櫟種子大小差異較大,含有淀粉和單寧。華山松種子富含脂肪、蛋白質(zhì)等,外種皮較厚且堅(jiān)硬。油松種子相對(duì)較小,外種皮較薄。在成熟期這些種子均是小型嚙齒類動(dòng)物的主要食物資源,且受到不同程度的取食與搬運(yùn)。該地區(qū)銳齒槲櫟植株結(jié)實(shí)量有限,存在年際間的差異；相反,華山松和油松等樹(shù)種結(jié)實(shí)量均較大,基本可以維持群落內(nèi)嚙齒動(dòng)物種群的穩(wěn)定。已有不少研究圍繞嚙齒動(dòng)物對(duì)秦嶺植物群落中種子的取食和擴(kuò)散開(kāi)展,但針對(duì)松櫟混交林中嚙齒動(dòng)物與搬運(yùn)和取食點(diǎn)微生境之間關(guān)系的研究相對(duì)較少。張博等[14]在秦嶺南坡調(diào)查了鼠類在食物豐富度影響下對(duì)完好和蟲(chóng)蛀銳齒槲櫟種子的選擇差異,發(fā)現(xiàn)食物豐富的秋季鼠類偏好貯藏完好種子,在食物匱乏的春季,鼠類更傾向于同時(shí)取食兩種類型種子。于飛等[20]通過(guò)研究林窗干擾下銳齒槲櫟和華山松種子擴(kuò)散過(guò)程,結(jié)果表明微生境條件對(duì)秦嶺林區(qū)銳齒槲櫟和華山松種子擴(kuò)散和存活具有顯著影響,嚙齒動(dòng)物為其林窗更新發(fā)揮了積極作用。針對(duì)于如何通過(guò)嚙齒動(dòng)物的覓食行為來(lái)選擇出適合林木種子萌發(fā)的微生境,來(lái)指導(dǎo)秦嶺地區(qū)森林恢復(fù),達(dá)到保護(hù)生態(tài)系統(tǒng)的現(xiàn)實(shí)問(wèn)題。本研究于2015年9—10月在秦嶺南坡火地塘林區(qū)松櫟混交林內(nèi),通過(guò)釋放銳齒槲櫟大小種子、華山松和油松種子,探討嚙齒動(dòng)物覓食行為影響下各類種子命運(yùn)及其搬運(yùn)和取食種子地點(diǎn)微生境的選擇,旨在闡明嚙齒動(dòng)物對(duì)該區(qū)域松櫟混交林建群種種子擴(kuò)散的影響和其對(duì)森林更新的作用,以期進(jìn)一步明確動(dòng)、植物間的相互關(guān)系,為揭示松櫟混交林的天然更新和演替機(jī)制提供科學(xué)依據(jù)。

1 研究地區(qū)與研究方法

1.1 研究地點(diǎn)概況

試驗(yàn)研究于陜西秦嶺南坡中段火地塘林區(qū)進(jìn)行,火地塘(108°25′—108°30′E, 33°25′—33°29′N)地處秦嶺南坡中部,位于中國(guó)北亞熱帶和暖溫帶的過(guò)渡地帶,海拔1450—2473 m,年平均氣溫8—10℃,年降水量1000—1200 mm,年蒸發(fā)量800—950 mm,年日照時(shí)數(shù)1100—1300 h,無(wú)霜期170 d。土壤類型主要以黃棕壤、棕壤、暗棕壤及草甸土為主,土層厚度45—105 cm,pH值5.14—5.81,偏酸性。該林區(qū)內(nèi)的森林植被屬溫帶針闊混交林和寒帶針葉林,森林覆蓋面積達(dá)93.8%,主要成林樹(shù)種有銳齒槲櫟、油松、華山松、鐵杉(Tsugachinensis)、紅樺(Betulaalbo-sinensis)等。該區(qū)域在20世紀(jì)60—70年代進(jìn)行了全面的森林主伐,現(xiàn)在森林植被基本已得到較好的恢復(fù),以天然次生林為主,郁閉度在0.9以上[21]。該地區(qū)分布的嚙齒動(dòng)物主要有大林姬鼠(Apodemuspeninsulae)、中華姬鼠(Apodemusdraco)、社鼠(Niviventerconfucianus)、巖松鼠(Sciurotamiasdavidianus)等。

1.2 研究方法

1.2.1種子收集、標(biāo)記和釋放

銳齒槲櫟種子成熟時(shí),直接從母樹(shù)上采摘或者收集散落于林冠層下的種子,并利用水浮法篩選出健康完好的種子,共篩選出1000粒,由于其形狀多為卵形，且大小差異較大,將篩選出的1000粒銳齒槲櫟種子分為大橡子((1.73±0.04) g,mean ± SE,n=100)和小橡子((0.74±0.02) g,n=100)。華山松和油松種子均購(gòu)自當(dāng)?shù)赜?014年秋季采集的種子,大小分別為((0.27±0.01) g,n=100)和((0.02±0.001) g,n=100)。采用塑料標(biāo)簽標(biāo)記法進(jìn)行種子標(biāo)記[4,22],在種子一端用微型電鉆鉆一直徑0.3mm的小孔,再用長(zhǎng)12cm、直徑0.3mm的細(xì)鐵絲將其與白色塑料標(biāo)簽(3.0cm×2.0cm,<0.1g)相連,每個(gè)標(biāo)簽上記錄對(duì)應(yīng)種子釋放點(diǎn)、種子類別及種子序號(hào)等信息,以便后續(xù)對(duì)種子進(jìn)行追蹤和調(diào)查。小型嚙齒動(dòng)物取食種子或進(jìn)行搬運(yùn)埋藏后,標(biāo)簽通常會(huì)留在地面,因此,在試驗(yàn)開(kāi)始后,可通過(guò)搜尋標(biāo)簽來(lái)確定每一粒種子的命運(yùn)。

于2015年10月在典型松櫟混交林中設(shè)置4條平行的樣線進(jìn)行種子釋放。樣線間隔20m,每條樣線上,間隔20m設(shè)置一個(gè)種子釋放點(diǎn),面積為1m2,共計(jì)10個(gè),4條樣線共設(shè)置釋放點(diǎn)40個(gè)。4條樣線依次單獨(dú)放置銳齒槲櫟大種子、銳齒槲櫟小種子、華山松種子和油松種子,每個(gè)釋放點(diǎn)放置種子30粒,成列均勻放置,共計(jì)釋放種子4(樣線)×10(釋放點(diǎn))×30粒=1200粒。

1.2.2種子追蹤

從試驗(yàn)開(kāi)始,分別在第2、4、6、8、10天檢查種子釋放點(diǎn),并在釋放點(diǎn)20m直徑范圍內(nèi)尋找被擴(kuò)散的種子并詳細(xì)記錄其種子命運(yùn)：原地剩余、原地取食、搬運(yùn)后取食、搬運(yùn)后丟棄、搬運(yùn)后埋藏和丟失；調(diào)查記錄搬運(yùn)后丟棄點(diǎn)、取食點(diǎn)和埋藏點(diǎn)的微生境和種子貯藏方式(土壤埋藏和洞穴貯藏)。對(duì)搬運(yùn)后的種子記錄其編號(hào),并測(cè)量其搬運(yùn)距離(與對(duì)應(yīng)釋放點(diǎn)的距離)。

1.2.3嚙齒動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)調(diào)查

本研究采用活捕籠法(27cm×14cm×11cm)[23],旨在了解研究區(qū)內(nèi)小型嚙齒動(dòng)物的種類組成,未進(jìn)行種群的大小和密度的相關(guān)調(diào)查。選擇在種子擴(kuò)散試驗(yàn)結(jié)束后,在試驗(yàn)區(qū)設(shè)置2條間隔100m的樣線,每條樣線上間隔5m放置活捕籠1個(gè),每條樣線放置15個(gè),共計(jì)30個(gè)。以花生和香腸為誘餌,調(diào)查開(kāi)始當(dāng)天下午置籠,第二天檢查,共調(diào)查5d,累計(jì)150個(gè)活捕籠日(15活捕籠×2樣線×5天),對(duì)被捕獲的動(dòng)物進(jìn)行稱重、拍照后原地釋放。捕獲率=捕獲數(shù)/總籠數(shù)。

1.3 數(shù)據(jù)處理

采用SPSS21.0軟件對(duì)有關(guān)數(shù)據(jù)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。計(jì)算不同種子命運(yùn)的百分比、種子被搬運(yùn)后(取食、丟棄或貯藏)的距離及其分布頻次,并統(tǒng)計(jì)不同種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后丟棄點(diǎn)、埋藏點(diǎn)和取食所處地的微生境。以Cox回歸法分析4種類型種子擴(kuò)散速度的差異。通過(guò)General Linear Model分析不同類型種子命運(yùn)之間的差異。所有數(shù)據(jù)均以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤差表示。所有圖表均在Origin8.1中完成。

2 結(jié)果與分析

2.1 種子存留動(dòng)態(tài)

圖1 種子釋放點(diǎn)4種類型種子存留動(dòng)態(tài) Fig.1 Seed removal rates of four types of seeds after being place at seed sites in the study area. Data are expressed as mean ± SE.QA(L)：銳齒槲櫟(大) Quercus aliena var. acuteserrata (large)；QA(S)：銳齒槲櫟(小)Quercus aliena var. acuteserrata (small)；PA：華山松 Pinus armandii；PT：油松 Pinus tabuliformis

4種類型種子存留動(dòng)態(tài)如圖1所示。截止試驗(yàn)調(diào)查結(jié)束,油松種子被完全擴(kuò)散,擴(kuò)散速度最快；依次為銳齒槲櫟小種子、華山松種子、銳齒槲櫟大種子；其中,銳齒槲櫟大種子表現(xiàn)為前期擴(kuò)散較快,后期較緩慢。Cox回歸分析表明,嚙齒動(dòng)物對(duì)4種種子的擴(kuò)散速度存在顯著差異(Wald=12.443,P=0.005)。

2.2 種子命運(yùn)

General Linear Model分析結(jié)果顯示(圖2),不同類型種子被嚙齒動(dòng)物原地取食(F=33.947,P<0.0001)、搬運(yùn)后取食(F=8.200,P<0.0001)和丟失比例(F=3.387,P=0.028)均存在顯著差異,相反,種子原地剩余(F=2.078,P=0.12)、搬運(yùn)后埋藏(F=0.986,P=0.41)和搬運(yùn)后丟棄(F=0.881,P=0.46)種子比例在不同類型種子間無(wú)顯著差異。

其中,油松種子被嚙齒動(dòng)物原地取食比例顯著高于其他三種類型種子(P<0.01),另銳齒槲櫟大種子(P<0.01)和小種子(P<0.05)的原地取食率均顯著高于華山松種子；華山松種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后取食的比例顯著高于銳齒槲櫟大種子(P<0.01)、小種子(P<0.05)和油松種子(P<0.01),而銳齒槲櫟小種子搬運(yùn)后的取食率也顯著高于油松種子(P<0.01)；銳齒槲櫟大種子(P<0.05)、小種子(P<0.01)和華山松種子(P<0.01)的丟失率均顯著高于油松種子。種子被原地取食率以油松最高(83.33%),遠(yuǎn)大于銳齒槲櫟大種子(36.67%)、小種子(32%)和華山松(9%)；而華山松種子被搬運(yùn)后取食的比例最高(60%),油松種子最低(15.33%)。

圖2 研究區(qū)4種類型種子擴(kuò)散后的命運(yùn)Fig.2 Fates of four types of seeds after dispersal by small rodents in the study area. Data are expressed as mean ± SE

2.3 種子擴(kuò)散距離

研究區(qū)4種類型種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后取食的平均距離(圖3)以華山松種子最大(2.49m),油松最小(0.20m)；華山松種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后丟棄的距離最大(2.45m),其他依次為銳齒槲櫟小種子(1.06m)、銳齒槲櫟大種子(0.25m)和油松種子(0.23m)；銳齒槲櫟大種子、銳齒槲櫟小種子、華山松種子和油松種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后埋藏距離分別是2.39、4.92、2.38、0m。嚙齒動(dòng)物更喜歡將華山松種子搬運(yùn)至較遠(yuǎn)的地方進(jìn)行取食,而對(duì)油松種子基本采取就近消費(fèi)的方式,對(duì)銳齒槲櫟小種子傾向于搬運(yùn)較遠(yuǎn)的距離后進(jìn)行埋藏。

圖3 研究區(qū)4種類型種子平均和最大擴(kuò)散距離Fig.3 Average and maximum seed dispersal distance of four types of seeds from the seed release sites in the study area

種子擴(kuò)散距離的分布頻次結(jié)果表明(圖4),銳齒槲櫟大種子、小種子和華山松種子絕大多數(shù)的擴(kuò)散距離都在10m以下,但油松種子的擴(kuò)散距離均處于1m以下的水平。銳齒槲櫟大種子隨著擴(kuò)散距離增大被擴(kuò)散的種子比例逐漸減少,主要集中在1m以下(58.87%),其他依次為1—3m、3—5m、5—8m和>10m(分別為26.61%、8.87%、4.84%和0.81%),在8—10m范圍沒(méi)有分布；銳齒槲櫟小種子在所有距離區(qū)組均有分布,同樣主要集中在1m以下(61.16%),在1—3m(19.83%)和3—5m(12.4%)也有較多的分布,在8—10m分布頻次最低(0.83%)；華山松種子主要集中在1—3m、<1m和5—8m距離區(qū)組(分別為39.9%、30.54%和18.23%),在>10m距離區(qū)組分布頻次最低,為0.49%。

2.4 取食和埋藏點(diǎn)的種子數(shù)量

銳齒槲櫟大種子、小種子、華山松和油松種子大部分表現(xiàn)為搬運(yùn)后單個(gè)取食(分別為85.71%、92.55%、72.37%和87.5%),其中僅華山松種子存在含有5個(gè)以上的取食點(diǎn),含有7個(gè)種子以上的取食點(diǎn)均只有1個(gè),占全部取食點(diǎn)的1.3%；銳齒槲櫟大種子和小種子均表現(xiàn)為單一埋藏點(diǎn),油松種子無(wú)埋藏點(diǎn),華山松種子主要為單一埋藏點(diǎn)(91.7%),含有2個(gè)種子的埋藏點(diǎn)僅占8.3%。

2.5 種子被搬運(yùn)后丟棄和埋藏點(diǎn)微生境

根據(jù)調(diào)查統(tǒng)計(jì)種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后丟棄點(diǎn)的微生境結(jié)果如圖5所示。大部分種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后在裸地丟棄。銳齒槲櫟大種子被搬運(yùn)后主要丟棄在裸地(89.47%)；銳齒槲櫟小種子被丟棄在裸地、草叢和灌叢下方的比例相等(33.33%)；華山松種子被丟棄在灌叢下方的比例最大(44.44%),其次為草叢(33.33%),灌叢邊緣和裸地相等(11.11%)；油松種子主要被丟棄在裸地(66.67%)和灌叢下方(33.33%)。

表1研究區(qū)4種類型種子被嚙齒動(dòng)物擴(kuò)散后不同大小取食點(diǎn)和埋藏點(diǎn)分布比例/%

Table1Distributionpercentageofdifferentsizesofpredationandcachesitesoffourtypesofseedsafterdispersalbyrodentsinthestudyarea

種子命運(yùn)Seedfate種子類型Seedtype取食點(diǎn)和埋藏點(diǎn)大小Predationsitesandcachesizes12345679111218搬運(yùn)后取食QA(L)85.710.43.9--------PredationafterremovalQA(S)92.64.32.11.1-------PA72.49.21.32.63.93.91.31.31.31.31.3PT87.510.02.5--------搬運(yùn)后埋藏QA(L)100.0----------CacheafterremovalQA(S)100.0----------PA91.78.3---------PT-----------

種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后埋藏點(diǎn)的微生境統(tǒng)計(jì)如圖6所示。除油松種子不存在埋藏點(diǎn)外,其他3種類型種子大部分種子被嚙齒動(dòng)物選擇埋藏在灌叢下方,另華山松被埋藏的微生境更為多樣化。銳齒槲櫟大種子主要被埋藏在灌叢下方(87.5%)和洞穴中(12.5%)；銳齒槲櫟小種子被埋藏在灌叢下方最多(78.57%),依次為草叢(14.29%)、灌叢邊緣(7.14%),華山松種子被埋藏在灌叢下方比例較大(53.33%),選擇草叢、灌叢邊緣和洞穴埋藏的比例均相等(13.33%),埋藏在裸地最少(6.67%)。

2.6 種子搬運(yùn)后取食點(diǎn)微生境

種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后取食點(diǎn)的微生境統(tǒng)計(jì)如圖7所示。4種類型種子主要被集中在灌叢下方取食,僅華山松種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)到洞穴取食。其中,銳齒槲櫟大種子大部分被搬運(yùn)至灌叢下方取食(69.23%),被搬運(yùn)到草叢取食的比例次之(14.29%),被搬運(yùn)到裸地和灌叢邊緣的種子較少(分別為9.89%和6.59%)；銳齒槲櫟小種子主要被搬運(yùn)到灌叢下方和裸地進(jìn)行了取食(分別為37.21%和29.46%),其次為草叢(21.71%)和灌叢邊緣(11.63%)；華山松種子大多數(shù)被搬運(yùn)至灌叢下方取食(77.27%),被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)至洞穴取食的種子比例次之(14.65%),其余3種取食點(diǎn)所占比例均較小,分別為草叢(3.54%)、灌叢邊緣(3.03%)和裸地(1.52%)；油松種子被搬運(yùn)到灌叢邊緣取食的比例最大(40.43%),依次為裸地(31.91%)、草叢(21.28%),搬運(yùn)至灌叢下方取食的比例最小(6.38%)。

圖4 研究區(qū)4種類型種子擴(kuò)散距離的分布頻次Fig.4 Distribution frequency of the seed dispersal distance of four types of seeds from the seed release sites in the study area

圖5 研究區(qū)4種類型種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后丟棄點(diǎn)微生境Fig.5 Discarding microhabitat of four types of seeds after removal by rodents in the study areaBL: 裸地Bare land; SE: 灌叢邊緣Shrub edge; G: 草叢Grass; US: 灌叢下方Under shrub

圖6 研究區(qū)4種類型種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后埋藏點(diǎn)微生境 Fig.6 Cache microhabitat of four types of seeds after removal by rodents in the study areaH: 洞穴Hole

圖7 研究區(qū)4種類型種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后取食點(diǎn)的微生境 Fig.7 Predation microhabitat of four types of seeds after removal by rodents in the study area

2.7 小型嚙齒動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)

試驗(yàn)區(qū)共捕獲小型嚙齒動(dòng)物3種,共51只(表2),分別為大林姬鼠、中華姬鼠和巖松鼠,總捕獲率為34%,主要以大林姬鼠居多,其次為中華姬鼠和巖松鼠,調(diào)查期間多次見(jiàn)到松鼠及其活動(dòng)的痕跡。

表2 嚙齒動(dòng)物的種類組成及捕獲率

3 討論

嚙齒動(dòng)物對(duì)不同植物種子存在一定程度上的行為分化,其取食和貯藏種子的行為受到種子大小、形狀、種皮(果皮)厚度、營(yíng)養(yǎng)成分、昆蟲(chóng)侵染等因素的影響[14, 24-25]。大量研究表明,嚙齒動(dòng)物對(duì)不同大小的種子取食和擴(kuò)散模式存在差異,傾向于取食和搬運(yùn)較大且具有較高營(yíng)養(yǎng)價(jià)值的種子以獲取更多的能量?jī)羰找鎇1, 6, 9],在遇到具有厚而堅(jiān)硬種皮的種子往往為了避免在取食過(guò)程中由于捕食時(shí)間過(guò)長(zhǎng)而帶來(lái)較大的風(fēng)險(xiǎn),會(huì)采取貯藏或者搬運(yùn)到安全地點(diǎn)取食的策略,即嚙齒動(dòng)物更傾向于就地取食種皮較薄的種子,貯藏種皮較厚且堅(jiān)硬的種子[11, 26]。本研究發(fā)現(xiàn),油松種子和銳齒槲櫟小種子的擴(kuò)散速度較華山松和銳齒槲櫟大種子快；嚙齒動(dòng)物存在就地取食油松種子的偏好,而傾向于將具有較厚且堅(jiān)硬種皮的華山松種子搬運(yùn)到合適的取食地點(diǎn)進(jìn)行消費(fèi),這是由于嚙齒動(dòng)物在捕食華山松種子時(shí)需要處理的時(shí)間更長(zhǎng),其本身被捕食的風(fēng)險(xiǎn)增大,導(dǎo)致嚙齒動(dòng)物做出一定的覓食對(duì)策。華山松種子被搬運(yùn)后埋藏的比例也較大,這可能與華山松種子具有較高的營(yíng)養(yǎng)價(jià)值有關(guān),而銳齒槲櫟種子含有大量的次級(jí)代謝化合物單寧。有研究表明單寧含量較高的種子可能不利于嚙齒動(dòng)物對(duì)蛋白質(zhì)的吸收,甚至具有潛在的毒性作用,動(dòng)物在捕食后可能會(huì)出現(xiàn)肝腎衰竭、體內(nèi)氮流失等癥狀[27],肖治術(shù)等[28]通過(guò)研究四川都江堰地區(qū)的小泡巨鼠對(duì)森林種子的選擇和貯藏發(fā)現(xiàn),小泡巨鼠喜好取食和貯藏單寧含量較低的種子,而不喜歡取食和貯藏單寧含量較高的種子。因此,嚙齒動(dòng)物更愿意花費(fèi)較多的覓食時(shí)間和精力去貯藏高脂肪含量的華山松種子,以供后續(xù)生存和繁殖消費(fèi)。

對(duì)食物資源的貯藏距離嚙齒動(dòng)物會(huì)根據(jù)食物特征和競(jìng)爭(zhēng)者做出一定決策,競(jìng)爭(zhēng)者的存在加強(qiáng)了動(dòng)物的貯食行為,也加快了其對(duì)資源的占有[29]。研究發(fā)現(xiàn),銳齒槲櫟、華山松種子和少量油松種子被搬離種子資源點(diǎn)(種子釋放點(diǎn))均保持在5 m范圍內(nèi),擴(kuò)散速度均表現(xiàn)為前期擴(kuò)散較快,后期較緩慢的趨勢(shì)。華山松種子被搬運(yùn)取食的距離顯著大于其他3種類型種子,充分說(shuō)明了嚙齒動(dòng)物在處理種皮較厚且堅(jiān)硬的種子時(shí)會(huì)盡可能增大搬運(yùn)距離,以尋找可降低被捕食風(fēng)險(xiǎn)的安全地點(diǎn)進(jìn)行取食。嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后埋藏距離的結(jié)果并沒(méi)有表現(xiàn)為銳齒槲櫟大種子大于銳齒槲櫟小種子,相反,銳齒槲櫟小種子的搬運(yùn)埋藏距離卻大于銳齒槲櫟大種子。結(jié)合最優(yōu)貯藏空間模型[30],營(yíng)養(yǎng)價(jià)值較高的食物被貯藏在遠(yuǎn)離資源的地點(diǎn),而營(yíng)養(yǎng)價(jià)值較低的食物被貯藏在資源附近。焦廣強(qiáng)[9]對(duì)人工種子的試驗(yàn)發(fā)現(xiàn),嚙齒動(dòng)物喜歡原地取食單寧含量高的種子,偏好擴(kuò)散單寧含量低的種子,且埋藏率較高,在擴(kuò)散的距離上,單寧含量低的種子擴(kuò)散距離比單寧含量高的種子遠(yuǎn)。這些研究與本研究結(jié)果基本一致。另外,大種子同樣具有較厚的種皮和質(zhì)量,這些因素可能會(huì)造成嚙齒動(dòng)物在搬運(yùn)過(guò)程中付出更多的搬運(yùn)成本,減緩搬運(yùn)速度而增加被捕食風(fēng)險(xiǎn)。因此,嚙齒動(dòng)物可能更傾向于少量多次地搬運(yùn)和埋藏小種子。

同域分布的食果實(shí)動(dòng)物,由于利用食物資源的方式相同,同種或異種個(gè)體間在食物資源利用上存在明顯的競(jìng)爭(zhēng)[9]。干擾者和競(jìng)爭(zhēng)者的存在會(huì)影響種子擴(kuò)散過(guò)程,干擾者的存在就意味著食物資源可能被干擾者竊取,為了保護(hù)已有食物,動(dòng)物發(fā)展和進(jìn)化了應(yīng)對(duì)策略,改變食物貯藏策略和行為可能是其中的重要方面[27],分散貯藏食物恰恰就是動(dòng)物一種重要的覓食對(duì)策[9, 31]。本研究中4種類型種子的取食點(diǎn)和貯藏點(diǎn)基本保持在一個(gè)種子的水平,銳齒槲櫟大種子和小種子均表現(xiàn)為單一分散埋藏的模式,華山松種子的單一貯藏點(diǎn)也占到90%以上。這種貯藏策略可以有效地降低食物被競(jìng)爭(zhēng)者盜取的風(fēng)險(xiǎn)來(lái)確保其自身的利益。另外,本研究結(jié)果還顯示,華山松種子存在較大的取食點(diǎn),甚至達(dá)到18個(gè)種子之多,這些較大取食點(diǎn)的存在暗示著嚙齒動(dòng)物更傾向于將種子多次搬運(yùn)至同一地點(diǎn)進(jìn)行消費(fèi),這種地點(diǎn)可能是其認(rèn)為較為安全或者熟悉的地點(diǎn),如巖石縫隙、洞穴及其附近較為隱蔽的灌叢等。

種子擴(kuò)散過(guò)程存在顯著的空間差異,復(fù)雜的植被狀況可以有效降低嚙齒動(dòng)物的覓食風(fēng)險(xiǎn),嚙齒動(dòng)物在覓食時(shí)通常會(huì)權(quán)衡捕食風(fēng)險(xiǎn)和競(jìng)爭(zhēng)壓力[32-33]。嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)種子丟棄點(diǎn)的微生境結(jié)果表明,大部分種子被嚙齒動(dòng)物選擇在裸地丟棄,這可能與在較空曠的地點(diǎn)進(jìn)行埋藏和取食風(fēng)險(xiǎn)較大有關(guān)[34],而空曠的生境更有利于種子的萌發(fā)[35]。對(duì)埋藏點(diǎn)微生境的選擇,嚙齒動(dòng)物傾向于在灌叢下方埋藏種子。本研究進(jìn)一步支持之前的發(fā)現(xiàn)[16]。研究同樣也發(fā)現(xiàn)有較大比例種子被埋藏在草叢和灌叢邊緣。張知彬[36]研究發(fā)現(xiàn)較草地和裸地微生境相比,灌叢邊緣與母體或其他植物的競(jìng)爭(zhēng)較弱,且易接受較多光照,土壤中的水分和營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)較多,有利于埋藏的種子萌發(fā),相反,雖然灌叢下方的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)更為豐富,但其種間競(jìng)爭(zhēng)較為激烈,因此也不利于種子的萌發(fā)。種子被搬運(yùn)后取食點(diǎn)微生境的調(diào)查結(jié)果表明,林內(nèi)的灌叢下方是嚙齒動(dòng)物取食種子的主要場(chǎng)所,對(duì)具有較厚且堅(jiān)硬種皮的華山松種子大部分選擇搬運(yùn)至灌叢下方和洞穴取食。除油松種子被大量原地取食外,其他3種類型種子被搬運(yùn)到取食點(diǎn)的種子比例基本呈現(xiàn)從微生境植被復(fù)雜到簡(jiǎn)單(灌叢—草叢—灌叢邊緣—裸地)而逐漸減小的趨勢(shì),避免了嚙齒動(dòng)物在相對(duì)開(kāi)闊的生境取食而被捕食者更容易發(fā)現(xiàn),在一定程度上為嚙齒動(dòng)物提供了有利的遮蔽條件。可見(jiàn),嚙齒動(dòng)物會(huì)有目的地將食物搬運(yùn)至不同微生境下埋藏和取食,而并非隨機(jī)搬運(yùn),而且灌叢這種埋藏和取食模式同時(shí)可以為種子的萌發(fā)創(chuàng)造較好的生境條件,起到一定的積極作用,促進(jìn)植物的天然更新。

綜上所述,影響種子命運(yùn)的關(guān)鍵性因子更傾向于種子的營(yíng)養(yǎng)價(jià)值及取食和搬運(yùn)過(guò)程中嚙齒動(dòng)物付出的成本,而嚙齒動(dòng)物對(duì)埋藏和取食種子的地點(diǎn)的微生境存在較明顯的選擇性。秦嶺南坡松櫟混交林建群種的種子擴(kuò)散規(guī)律存在差異,嚙齒動(dòng)物對(duì)油松種子的捕食壓力較大,而銳齒槲櫟和華山松的種子被選擇性地?cái)U(kuò)散至適宜地點(diǎn)埋藏。由于枯落物厚度、光照和水分等微生境條件是種子萌發(fā)和幼苗成功定居的關(guān)鍵性因素,嚙齒動(dòng)物的擴(kuò)散行為為種子萌發(fā)和幼苗的構(gòu)建提供了有利條件,在不同程度上促進(jìn)了銳齒槲櫟和華山松種群的天然更新。因此,研究嚙齒動(dòng)物貯藏行為與微生境的關(guān)系是探究幼苗建成的關(guān)鍵,通過(guò)借助嚙齒動(dòng)物的覓食行為來(lái)尋求適宜種子萌發(fā)的微生境,可以更好地為森林生態(tài)系統(tǒng)的保護(hù)和恢復(fù)提供服務(wù)。

[1] Vander Wall S B. Food Hoarding in Animals. Chicago: University of Chicago Press, 1990.

[2] Perea R, Miguel A S, Gil L. Flying vs. climbing: factors controlling arboreal seed removal in oak-beech forests. Forest Ecology and Management, 2011, 262(7): 1251- 1257.

[3] Vander Wall S B, Joyner J W. Recaching of Jeffrey pine (Pinusjeffreyi) seeds by yellow pine chipmunks (Tamiasamoenus): potential effects on plant reproductive success. Canadian Journal of Zoology, 1998, 76(1): 154- 162.

[4] Li H J, Zhang Z B. Effect of rodents on acorn dispersal and survival of the Liaodong oak (QuercusliaotungensisKoidz.). Forest Ecology and Management, 2003, 176(1/3): 387- 396.

[5] Briggs J S, Vander Wall S B, Jenkins S H. Forest rodents provide directed dispersal of Jeffrey pine seeds. Ecology, 2009, 90(3): 675- 687.

[6] Yu F, Wang D X, Yi X F, Shi X X, Huang Y K, Zhang H W, Zhang X P. Does animal-mediated seed dispersal facilitate the formation ofPinusarmandii-Quercusalienavar.acuteserrataforests? PLoS One, 2014, 9(2): e89886.

[7] 閆興富, 周立彪, 劉建利. 嚙齒動(dòng)物捕食壓力下生境類型和覆蓋處理對(duì)遼東櫟種子命運(yùn)的影響. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2012, 32(9): 2778- 2787.

[8] Smith C C, Reichman O J. The evolution of food caching by birds and mammals. Annual Review of Ecology and Systematics, 1984, 15(1): 329- 351.

[9] 焦廣強(qiáng). 大小、形狀及單寧含量對(duì)人工種子擴(kuò)散和命運(yùn)的影響[D]. 洛陽(yáng): 河南科技大學(xué), 2011.

[10] 周立彪, 閆興富, 王建禮, 周云峰. 嚙齒動(dòng)物對(duì)不同大小和種皮特征種子的取食和搬運(yùn). 應(yīng)用生態(tài)學(xué)報(bào), 2013, 24(8): 2325- 2332.

[11] 仝磊, 路紀(jì)琪. 黃胸鼠對(duì)假海桐和截頭石櫟種子的貯藏和取食. 獸類學(xué)報(bào), 2010, 30(3): 270- 277.

[12] 馬慶亮, 趙雪峰, 孫明洋, 路紀(jì)琪, 孔茂才. 嚙齒動(dòng)物作用下退耕地山杏種子擴(kuò)散與貯藏的季節(jié)變化. 應(yīng)用生態(tài)學(xué)報(bào), 2010, 21(5): 1238- 1243.

[13] 常罡, 邰發(fā)道. 季節(jié)變化對(duì)銳齒櫟種子擴(kuò)散的影響. 生態(tài)學(xué)雜志, 2011, 30(1): 189- 192.

[14] 張博, 石子俊, 陳曉寧, 廉振民, 常罡. 昆蟲(chóng)蛀蝕對(duì)鼠類介導(dǎo)下的銳齒槲櫟種子擴(kuò)散的影響. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2014, 34(14): 3937- 3943.

[15] Yu F, Shi X X, Wang D X, Yi X F, Fan D F, Guo T D, Luo Y G. Effects of insect infestation onQuercusalienavar.acuteserrataacorn dispersal in the Qinling Mountains, China. New Forests, 2015, 46(1): 51- 61.

[16] 路紀(jì)琪, 張知彬. 灌叢高度對(duì)嚙齒動(dòng)物貯藏和擴(kuò)散遼東櫟堅(jiān)果的影響. 動(dòng)物學(xué)報(bào), 2005, 51(2): 195- 204.

[17] 王真真. 山杏種子揮發(fā)性化學(xué)物質(zhì)對(duì)鼠類種子貯藏行為的影響[D]. 武漢: 華中師范大學(xué), 2015.

[18] Wauters L A, Githiru M, Bertolino S, Molinari A, Tosi G, Lens L. Demography of alpine red squirrel populations in relation to fluctuations in seed crop size. Ecography, 2008, 31(1): 104- 114.

[19] Theimer T C. Seed scatterhoarding by white-tailed rats: consequences for seedling recruitment by an Australian rain forest tree. Journal of Tropical Ecology, 2001, 17(2): 177- 189.

[20] Yu F, Shi X X, Wang D X, Wang T, Yi X F, Lou Y G. Seed predation patterns favor the regeneration of dominant species in forest gaps compared with the understory in an oak-pine mixed forest. Acta Theriologica, 2014, 59(4): 495- 502.

[21] 彭舜磊, 王得祥. 秦嶺火地塘林區(qū)華山松人工林與天然次生林群落特征比較. 西北植物學(xué)報(bào), 2009, 29(11): 2301- 2311.

[22] 張知彬, 王福生. 鼠類對(duì)山杏(Prunusarmeniaca)種子擴(kuò)散及存活作用研究. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2001, 21(5): 839- 845.

[23] 于飛, 牛可坤, 焦廣強(qiáng), 呂浩秋, 易現(xiàn)峰. 小型嚙齒動(dòng)物對(duì)小興安嶺5種林木種子擴(kuò)散的影響. 東北林業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào), 2011, 39(1): 11- 13.

[24] Smallwood P D, Steele M A, Faeth S H. The ultimate basis of the caching preferences of rodents, and the oak-dispersal syndrome: tannins, insects, and seed germination. Integrative & Comparative Biology, 2001, 41(4): 840- 851.

[25] 苗迎權(quán), 閆興富, 杜茜, 周云鋒, 孫毅. 嚙齒動(dòng)物對(duì)模擬昆蟲(chóng)侵染種子的取食和擴(kuò)散. 福建林業(yè)科技, 2016, 43(1): 46- 52, 88.

[26] 閆興富, 余楊春, 周立彪, 周云峰. 嚙齒動(dòng)物對(duì)六盤山區(qū)遼東櫟、野李和華山松種子的取食和搬運(yùn). 生物多樣性, 2012, 20(4): 427- 436.

[27] 張洪茂. 北京東靈山地區(qū)嚙齒動(dòng)物與森林種子間相互關(guān)系研究[D]. 北京: 中國(guó)科學(xué)院研究生院, 2007.

[28] 肖治術(shù), 張知彬, 王玉山. 小泡巨鼠對(duì)森林種子選擇和貯藏的觀察. 獸類學(xué)報(bào), 2003, 23(3): 208- 213.

[29] Jenkins S H, Peters R A. Spatial patterns of food storage by Merriam′s kangaroo rats. Behavioral Ecology, 1992, 3(1): 60- 65.

[30] Dally J M, Clayton N S, Emery N J. The behaviour and evolution of cache protection and pilferage. Animal Behaviour, 2006, 72(1): 13- 23.

[31] Preston S D, Jacobs L F. Conspecific pilferage but not presence affects Merriam′s kangaroo rat cache strategy. Behavioral Ecology, 2001, 12(5): 517- 523.

[32] Jones F A, Peterson C J, Haines B L. Seed predation in neotropical pre-montane pastures: site, distance, and species effects. Biotropica, 2003, 35(2): 219- 225.

[33] 楊曉蘭, 鞏合德. 滇西北小型嚙齒動(dòng)物對(duì)不同植物種子的捕食差異調(diào)查. 浙江農(nóng)林大學(xué)學(xué)報(bào), 2015, 32(3): 440- 445.

[34] Wilkinson E B, Branch L C, Miller D L. Functional habitat connectivity for beach mice depends on perceived predation risk. Landscape Ecology, 2013, 28(3): 547- 558.

[35] 蘭國(guó)玉, 雷瑞德, 安鋒, 趙永華, 陳偉. 秦嶺華山松種群格局規(guī)模與林窗特征. 生態(tài)學(xué)雜志, 2006, 25(6): 652- 656.

[36] Zhang Z B. Effect of burial and environmental factors on seedling recruitment ofQuercusliaotungensisKoidz. Acta Ecologica Sinica, 2001, 21(3): 374- 384.

Selectionmechanismofrodentsontheremovalandpredationmicrohabitatsofseedsfromdifferenttreespecies

KANG Haibin1,2, WANG Dexiang1,2,*, CHANG Mingjie1, KANG Bing3, HU Youning1,4, YU Fei1,5, PANG Yue1, TENG Qinglin1

1CollegeofForestry,NorthwestAgricultureandForestryUniversity,Yangling712100,China2NationalPositioningObservationStationofForestEcosystematXiaolongshaninGansu,Tianshui741020,China3CollegeofLifeSciences,NorthwestAgricultureandForestryUniversity,Yangling712100,China4CollegeofBiologicalandEnvironmentalEngineering,Xi′anUniversity,Xi′an710065,China5CollegeofLifeSciences,HenanNormalUniversity,Xinxiang453007,China

Different types of seeds could be dispersed in various ways. Rodents show a significant preference in the microhabitats of predation sites and caching methods after seeds removal. Understanding the relationship between storing behavior and microhabitat is the key to study seedling establishment. The objective of this study was to reveal the effects of small rodents on seed dispersal patterns of constructive species in pine-oak mixed forests. Field experiments were conducted in the Huoditang forest region in the middle of the Qinling Mountains, Shaanxi Province, northwestern China. Coded plastic tags were used to study the seed fates ofQuercusalienavar.acuteserrata,Pinustabuliformis, andPinusarmandii. The results showed that theinsituseed predation rate ofP.tabuliformisseeds was significantly higher than the seeds of the other three types of seeds.P.armandiiseeds had the highest predation rate (60%) and cache rate (4.33%) after removal by rodents, and the longest average dispersal distance of predation sites (2.49 m). The small acorns ofQ.alienavar.acuteserratahad the longest dispersal distance of cache sites after removal by rodents (4.92 m). All types of seeds exceptP.armandiiseeds had over 85% of the sites were used as predation sites.P.tabuliformisseeds had no cache sites. Over 90% of the cache sites of the other three types of seeds contained a single seed. Most of the seeds were discarded after removal by rodents. The proportions of seeds that were cached under shrubs were higher for large and small acorns ofQ.alienavar.acuteserrataandP.armandiiseeds, which were 87.5%, 78.57% and 53.33% of the total number of seeds after cache by rodents, respectively. A lower proportion of seeds was cached on bare land. Most of seeds were eaten under shrubs. OnlyP.armandiiseeds were eaten in the holes after removal by rodents. A higher proportion ofP.tabuliformisseeds were eateninsituthan the other three types of seeds. ExceptP.tabuliformisseeds, the predation rates for the other three types of seeds tended to decrease along microhabitat changing from simple to complex (shrub to grass to shrub edge to bare land). The nutritive value of the seeds and the cost of the rodents′ predation and removal process were the key factors affecting the fates of seeds, and rodents showed obvious preference in the microhabitats of seed storage and predation sites.

small rodent; seed dispersal; foraging strategy; microhabitat; pine-oak mixed forest; Qinling Mountains

國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目 (31470644)；河南省高等學(xué)校重點(diǎn)項(xiàng)目 (15A180047)

2016- 09- 17; < class="emphasis_bold">網(wǎng)絡(luò)出版日期

日期:2017- 07- 12

*通訊作者Corresponding author.E-mail: wangdx66@126.com

10.5846/stxb201609171871

康海斌,王得祥,常明捷,康冰,胡有寧,于飛,龐越,滕青林.嚙齒動(dòng)物對(duì)不同林木種子的搬運(yùn)和取食微生境選擇機(jī)制.生態(tài)學(xué)報(bào),2017,37(22):7604- 7613.

Kang H B, Wang D X, Chang M J, Kang B, Hu Y N, Yu F, Pang Y, Teng Q L.Selection mechanism of rodents on the removal and predation microhabitats of seeds from different tree species.Acta Ecologica Sinica,2017,37(22):7604- 7613.