不同分期結直腸癌患者的預后分析：一項基于SEER數據庫的回顧性研究

張衛剛 張言言 張憲文 滕世峰 姚厚山 李新星 胡志前

?論著?

不同分期結直腸癌患者的預后分析：一項基于SEER數據庫的回顧性研究

張衛剛 張言言 張憲文 滕世峰 姚厚山 李新星 胡志前

目的探討不同分期結直腸癌患者的預后，并分析臨床病理參數的預后預測價值。方法通過美國SEER*Stat軟件搜集2004至2009年病理明確診斷為結直腸癌并接受腸癌根治手術的患者共87 885例。單因素和多因素Cox回歸分析結直腸癌患者預后的影響因素；Kaplan-Meier法繪制患者的生存曲線；Log-rank檢驗分析比較生存率的差別。結果87 885例結直腸癌患者的5年總體生存率為60.4%，中位生存時間為98個月，平均生存時間為（76.71±0.16）月。Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ期的五年生存率分別81.2%、71.7%、58.4%、14.4%；總體生存率比較的關系（由長時間到短時間）為：Ⅰ期＞Ⅱ期＞Ⅲ期＞Ⅳ期，差異有統計學意義（χ2=26 063.383；P＜0.001）。但是，Ⅱ期的總體生存率介于ⅢA與ⅢB之間。具體如下：ⅢA期的5年生存率（78.7%）與ⅠB期（79%）相當（χ2=0.040；P=0.841），明顯優于ⅡA（73.6%）（χ2=39.409；P＜0.001）、ⅡB（60.1%）（χ2=212.271；P＜0.001）和ⅡC期（54.6%）（χ2=307.720；P＜0.001），總體生存率比較的關系為：ⅢA期約等于ⅠB期，優于ⅡA、ⅡB、ⅡC任何一期。ⅢB期的5年生存率（61.5%）優于ⅡB（60.1%）（χ2=4.366；P=0.037）和ⅡC期（54.6%）（χ2=33.047；P＜0.001），但差于ⅡA（73.6%）（χ2=692.563；P＜0.001），總體生存率比較的關系為：ⅢB期差于ⅡA期，優于ⅡB、ⅡC。單因素分析顯示，性別（χ2=5.662；P=0.017）、診斷年份（χ2=100.476；P＜0.001）、人種（χ2=227.960；P＜0.001）、腫瘤部位（χ2=457.809；P＜0.001）、分化程度（χ2=2 364.001；P＜0.001）、鄰近器官有無受累（χ2=3 475.630；P＜0.001）、浸潤深度（χ2=8 281.813；P＜0.001）、陽性淋巴結數（χ2=12 034.484；P＜0.001）、檢出淋巴結數（χ2=362.497；P＜0.001）及有無遠處轉移（χ2=23 960.974；P＜0.001）與預后相關。多因素Cox回歸分析顯示，性別（95%CI：0.958～0.997；P=0.025）、診斷年份（95%CI：0.967～0.992；P=0.001）、人種（95%CI：0.912～0.942；P＜0.001）、腫瘤部位（95%CI：0.896～0.912；P＜0.001）、分化程度（95%CI：1.162～1.204；P＜0.001）、鄰近器官有無受累（95%CI：0.758～0.832；P＜0.001）、浸潤深度（95%CI：1.360～1.407；P＜0.001）、陽性淋巴結數（95%CI：1.302～1.329；P＜0.001）、檢出淋巴結數（95%CI：0.667～0.696；P＜0.001）及是否遠處轉移（95%CI：3.055～3.211；P＜0.001）是影響結直腸癌患者生存預后的獨立因素。結論隨著Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ期TNM分期的增加，結直腸癌并接受腸癌根治手術的患者的總體生存率逐漸降低。然而，ⅡA、ⅡB、ⅡC期與ⅢA、ⅢB的預后相比，原發腫瘤浸潤深度（T分級）在預后價值預測中或許較陽性淋巴結（N分級）占有更重要的比重。此外，性別、診斷年份、人種、腫瘤部位、分化程度、鄰近器官有無受累、浸潤深度、陽性淋巴結數、檢出淋巴結數、是否遠處轉移等參數是評估結直腸癌并接受腸癌根治手術的患者生存預后的獨立指標，這為臨床上不同分期結直腸癌患者預后的分析提供參考。

結直腸腫瘤； 預后； TNM分期； 生存

結直腸癌是一種常見的消化道惡性腫瘤，在2012年全球大概140萬例新增病例，70萬人死于結直腸癌［1］。隨著近年來我國生活水平的改善，結直腸癌的發病率在不斷增高，位于全國惡性腫瘤發病第四位［2］。SEER（surveillance，epidemiology，and end results）數據庫全稱為美國國立癌癥研究所監測、流行病學和結果數據庫，該數據庫詳細登記記錄了美國部分州縣1973年以來上百萬名患者的發病、治療、病理及預后等信息。現提取SEER數據庫（SEER 18 Regs Research Date＋Hurricane Katrina Impacted Louisiana Case，Nov 2015 Sub）2004至2009年結直腸癌并接受腸癌根治手術的病例，探討不同分期結直腸癌患者的預后，并分析臨床病理參數的預后預測價值，為臨床治療方案的選擇及預后的判斷提供參考。

資料與方法

一、一般資料

通過SEER*Stat軟件（surveillance，epidemiology，and end results program institute SEER*State software，version 8.3.2）搜集SEER數據庫中2004至2009年病理明確診斷為結直腸癌并接受根治性手術的患者。

（一）入選標準

（1）診斷年齡≥18歲；（2）確診年份為2004年至2009年；（3）腫瘤部位：結直腸（不包括闌尾）；（4）接受根治性手術治療。

（二）排除標準

（1）多源性腫瘤；（2）原位癌；（3）腫瘤類型、分化程度及分期不完整；（4）隨訪信息不完整；（5）30天內死亡的病例。

我們收集了具有完整臨床病理特征及隨訪資料的結直腸癌患者共87 885例，并采用第七版UICC/AJCC TNM分期系統對病例進行分期。

二、統計學分析

應用SPSS 19.0軟件包進行統計分析。采用Kaplan-Meier法計算生存率，生存率比較采用Log-rank法。將單因素分析有意義的變量引入Cox比例風險模型進行多因素分析，得出影響結直腸癌患者預后的獨立因素。P＜0.05為差異有統計學意義。

結 果

一、隨著TNM四分期的增加，結直腸癌患者的總體生存率逐漸降低

結直腸癌患者的中位生存時間為98個月，平均生存時間為（76.713±0.160）個月，5年總體生存率為60.4%。Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ期5年生存率分別為81.2%、71.7%、58.4%、14.4%（表1）。各分期的生存率間的差異存在統計學意義（χ2=26 063.38，P＜0.001，圖1A，B）。

二、Ⅱ期各亞群與ⅢA、ⅢB期生存率分析

表1中，我們發現Ⅱ期的總體生存率介于ⅢA與ⅢB之間。進一步分析Ⅱ期與ⅢA/ⅢB期間的生存差異。ⅢA期的5年生存率（78.7%）與ⅠB期（79%）相當（χ2=0.040；P=0.841），明顯優于ⅡA（73.6%）（χ2=39.409；P＜0.001）、ⅡB（60.1%）（χ2=212.271；P＜0.001）和ⅡC期（54.6%）（χ2=307.720；P＜0.001），總體生存率比較的關系為：ⅢA期約等于ⅠB期，優于ⅡA、ⅡB、ⅡC任何一期（圖2A，B，C）；ⅢB期的5年生存率（61.5%）優于ⅡB（60.1%）（χ2=4.366；P=0.037）和ⅡC期（54.6%）（χ2=33.047；P＜0.001），但差于ⅡA（73.6%）（χ2=692.563；P＜0.001），總體生存率比較的關系為：ⅢB期差于ⅡA期，優于ⅡB、ⅡC（圖2D，E，F）。

表1 不同分期結直腸癌患者的生存情況（例）

三、單因素和多因素Cox回歸分析結直腸癌患者預后的影響因素

圖1 結直腸癌患者5年總體生存曲線圖。A：Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ期結直腸癌生存曲線圖；B：Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ期各亞群結直腸癌生存曲線圖

Log-rank分析與結直腸癌患者預后相關因素有：性別（χ2=5.662；P=0.017）、診斷年份（χ2=100.476；P＜0.001）、人種（χ2=227.960；P＜0.001）、腫瘤部位（χ2=457.809；P＜0.001）、分化程度（χ2=2 364.001；P＜0.001）、鄰近器官有無受累（χ2=3 475.630；P＜0.001）、浸潤深度（χ2=8 281.813；P＜0.001）、陽性淋巴結數（χ2=12 034.484；P＜0.001）、檢出淋巴結數（χ2=362.497；P＜0.001）及有無遠處轉移（χ2=23 960.974；P＜0.001）（表2，圖3）。而患者診斷年齡與預后無相關性（χ2=1.348；P=0.246）。將上述單因素分析有意義的變量引入Cox比例風險模型進行多因素分析。結果顯示：性別（95%CI：0.958～0.997；P=0.025）、診斷年份（95%CI：0.967～0.992；P=0.001）、人種（95%CI：0.912～0.942；P＜0.001）、腫瘤部位（95%CI：0.896～0.912；P＜0.001）、分化程度（95%CI：1.162～1.204；P＜0.001）、鄰近器官有無受累（95%CI：0.758～0.832；P＜0.001）、浸潤深度（95%CI：1.360～1.407；P＜0.001）、陽性淋巴結數（95%CI：1.302～1.329；P＜0.001）、檢出淋巴結數（95%CI：0.667～0.696；P＜0.001）及是否遠處轉移（95%CI：3.055～3.211；P＜0.001）是影響結直腸癌患者生存預后的獨立因素（表2）。

圖2 結直腸癌患者5年總體生存曲線圖。ABC：ⅡA、ⅡB、ⅡC期與ⅢA期結直腸癌患者生存率比較，ⅢA期的總體生存率優于ⅡA、ⅡB 、ⅡC期（P＜0.001）；DEF：ⅡA、ⅡB、ⅡC期與ⅢB期結直腸癌患者生存率比較，ⅢB期的總體生存率優于ⅡB、ⅡC期（P值分別為0.037、＜0.001），但差于ⅡA期（P＜0.001）

討 論

盡管已有大量文獻報道不同分期的結直腸癌預后不同，但大都局限于單中心、小樣本研究。本研究從美國SEER數據庫中抽樣，從大樣本、多中心角度分析、闡述不同分期結直腸癌患者與預后生存關系并作亞分期的分析，為臨床結直腸癌的治療提供參考意見。本組研究的5年生存率為60.4%，這與國內汪建平等［3］報道的761例結直腸癌患者的5年生存率為60.7%相近，與國內王曉娜等［4］報道的結果亦相近。這說明近10年來，我國對結直腸癌的綜合治療水平已與美國等西方發達國家相接近。

通過SEER數據庫還發現，Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ期結直腸癌5年生存率分別為81.2%、71.7%、58.4%、14.4%，隨著TNM四分期的增加，結直腸癌患者的總體生存率逐漸降低。這也符合結腸癌TNM分期對預后判斷預測價值。然而，進一步分析Ⅱ期各亞群與ⅢA、ⅢB期間的生存差異，我們發現ⅢA期的總體生存率與IB期相當，優于ⅡA、ⅡB、ⅡC任何一期；ⅢB期也優于ⅡB、ⅡC。我們認為引起此現象的原因可能有

以下幾點：（1）1986年AJCC提出了結直腸癌TNM分期系統，雖經過多次的修改完善，但TNM分期系統主要強調了腫瘤局部浸潤深度、淋巴結轉移的數量和部位以及遠處轉移，未考慮輔助治療、根治手術等影響生存預后的因素；（2）隨著醫學技術的發展，完整系膜切除術及全部系膜切除術的概念提出及應用于臨床實踐，以及手術方式的更新和腹腔鏡技術的廣泛應用，使的結直腸癌的根治手術更徹底，能夠完整切除系膜內的淋巴結轉移，使的檢出淋巴結數目及陽性淋巴結數較過去術式有所增加，提高了淋巴結在TNM分期中的地位。同時，也降低了根治性手術后腫瘤復發轉移的風險，提高了患者的生存預后［8-9］；（3）局部浸潤晚期的結直腸癌患者（T4a、T4b），腫瘤局部復發及遠處轉移的可能性更高，使患者獲得更差的生存。正如，我們圖4所示，ⅢA期（T1-2N1M0、T1N2aM0）的腫瘤浸潤深度早于ⅡA、ⅡB、ⅡC（T3-4bN0M0），ⅢB期（T1-2N2bM0、T2-3N2aM0、T3-4aN1M0）的腫瘤浸潤深度也較ⅡB、ⅡC（T4a-T4bN0M0）早，結合Ⅱ、Ⅲ各亞組生存情況，可見在Ⅱ、Ⅲ期亞組分期中，原發腫瘤浸潤深度（T分級）在預后價值預測中或許較淋巴結（N分級）占有更重要的比重。而原發腫瘤浸潤深度對結直腸癌患者生存預后的作用值得進一步研究。

表2 結直腸癌臨床病理特征單因素、多因素COX回歸分析結果

圖3 結直腸癌病理因素與預后的關系。A：原發腫瘤浸潤深度與預后的關系（P＜0.001）；B：陽性淋巴結數與預后的關系（P＜0.001）；C：是否遠處轉移與預后的關系（P＜0.001）；D：鄰近器官有無受累與預后的關系（P＜0.001）；E：檢出淋巴結數與預后的關系（P＜0.001）；F：腫瘤分化程度與預后的關系（P＜0.001）

圖4 AJCC和UICC結直腸癌TNM分期系統（2010年，第七版）；其中，ⅢA的生存率優于ⅡA、ⅡB、ⅡC，ⅢB期差于ⅡA期，優于ⅡB、ⅡC

本研究還發現，性別、診斷年份、人種、腫瘤部位、分化程度、鄰近器官是否受累、浸潤深度、陽性淋巴結數、檢出淋巴結數及是否遠處轉移是影響結直腸癌患者生存預后的獨立因素。在性別方面，女性的3、5年生存率優于男性，這可能與男、女體內激素水平的不同及免疫方面對手術的反應不同所致。年齡是結直腸癌生存預后的重要指標。有研究發現，年輕人的生存預后差于年老者［10-12］。這與本研究不一致，我們發現＜60歲患者與≥60歲患者的生存率相比，差異無統計學意義（P=0.246）。腫瘤部位是影響結直腸癌生存預后的獨立因素。右半結腸原發性癌的預后差于左半結腸原發性癌和直腸癌，這與2016年ASCO年會上一項摘要號為3 505的數據分析結果一致［13］。由此可見，腫瘤部位是判斷結直腸癌患者生存預后的一項重要指標。腫瘤分化程度也是影響生存預后的獨立因素。高分化的腫瘤生存明顯優于中分化、低分化及未分化腫瘤。未分化的結直腸癌的5年生存率僅為44.9%。與文獻報道相符［14］。腫瘤的病理體征包括臨近器官是否受累、浸潤深度（T）、陽性淋巴結數（N）、檢出淋巴結數及是否遠處轉移（M）對結直腸患者預后有較大影響（P＜0.001）。存在遠處轉移的5年生存率僅為14.4%，明顯低于無遠處轉移的患者（P＜0.001）。在Cox回歸模型中，腫瘤的侵襲深度、陽性淋巴結數和是否遠處轉移的相對危險度分別為1.383、1.315和3.132，說明這三者是判斷預后的較好指標。淋巴結檢出數是影響腫瘤分期準確性的重要因素，UICC和AJCC推薦以12個淋巴結作為淋巴結檢出數目的最低要求。多項研究表明，在Ⅱ期、Ⅲ期結直腸癌中檢出淋巴結數多的患者能夠獲得較好的預后［15-17］。

盡管本研究較全面、詳細地分析了不同分期結直腸癌的預后，但仍有以下幾點不足。（1）化療是影響腫瘤預后生存的關鍵因素，但SEER數據庫沒有詳細記錄術后輔助化療及新輔助治療的信息，這可能會影響判斷預后的準確性；（2）SEER數據庫對術式、術者及病理醫師對手術標本檢出情況未予以說明。因為根治性手術與姑息性手術影響患者的生存預后，不同術者的手術水平亦是如此；（3）SEER數據庫缺乏結直腸癌患者術后的治療情況，例如腫瘤復發轉移后的再治療、靶向治療等等，這些都是影響患者生存預后的重要因素。

臨床上對結直腸癌治療方案的選擇及預后的判斷上應充分考慮以上各因素。尤其應重視原發腫瘤浸潤深度對患者生存預后的影響，原發腫瘤浸潤深度在TNM分期中Ⅱ、Ⅲ的亞分期或許應占有更重要的比重，完善現有的TNM分期是今后的研究方向之一。

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Prognosis factor of patients with colorectal cancer: a retrospective study of surveillance, epidemiology,and end results population-based data

Zhang Weigang, Zhang Yanyan, Zhang Xianwen, Teng Shifeng, Yao Houshan, Li Xinxing, Hu Zhiqian. Department of General Surgery, Changzheng Hospital, the Second Military

Medical University, Shanghai 200003, China
Corresponding author: Hu Zhiqian, Email: huzhiq163@163.com; Li Xinxing, Email: xingxin123456@sina.com

ObjectiveTo explore the survival of different stage of patients with colorectal cancer, and evaluate the clinicopathologic factors associated with prognosis.MethodsThe SEER*Stat software was used to identify patients whose pathological diagnosis as colorectal malignancy from 2004 to 2009, and underwent surgical treatment. Univariate and Cox multivariate regression analysis were applied to evaluate the prognostic factors. The Kaplan-Meier method was used to calculate the cumulative survival rate, and the signif i cant difference was evaluated by the log-rank test.ResultsThe mean survival time of 1 829 colorectal cancer patients was (76.71±0.16) months, the median survival time was 98 months and the overall 5-year survival was 60.4%. The 5-year survival rates of the stage Ⅰ, Ⅱ, Ⅲ, Ⅳ patients were 81.2%, 71.7%, 58.4%, 14.4%, and the relationship between the overall survival was stage Ⅰ＞ stage Ⅱ＞ stage Ⅲ＞ stage Ⅳ (χ2=26 063.383;P＜0.001). But, the overall survival of stage Ⅱwas located between stage ⅢA and ⅢB. The overall 5-year survival of stage ⅢA (78.7%) and ⅠB (79%) was almost (χ2=0.040;P=0.841), and better than ⅡA (χ2=39.409;P＜0.001), ⅡB (χ2=212.271;P＜0.001), ⅡC (χ2=307.720;P＜0.001). The overall 5-year survival of stage ⅢB (61.5%) was better than stage ⅡB (60.1%) (χ2=4.366;P=0.037) and ⅡC (54.6%) (χ2=33.047;P＜0.001), but worse than stage ⅡA (73.6%) (χ2=692.563;P＜0.001). The factors of sex (χ2=5.662;P=0.017), years of diagnosis (χ2=100.476;P＜0.001), race (χ2=227.960;P＜0.001), primary site (χ2=457.809;P＜0.001), pathological grading (χ2=2 364.001;P＜0.001), adjacent organ involvement (χ2=3 475.630;P＜0.001), depth of invasion (χ2=8 281.813;P＜0.001), lymph node metastasis (χ2=12 034.484;P＜0.001), total number of lymph nodes (χ2=362.497;P＜0.001) and metastasis (χ2=23 960.974;P＜0.001) inf l uenced the survival rate by univariate analysis. The factors of sex (95%CI: 0.958～0.997;P=0.025), years of diagnosis (95%CI: 0.967～0.992;P=0.001), race (95%CI: 0.912～0.942;P＜0.001), Primary site (95%CI: 0.896～0.912;P＜0.001), Pathological grading (95%CI: 1.162～1.204;P＜0.001), adjacent organ involvement (95%CI: 0.758～0.832;P＜0.001), depth of invasion (95%CI: 1.360～1.407;P＜0.001), lymph node metastasis (95%CI:1.302～1.329;P＜0.001), total number of lymph nodes (95%CI: 0.667～0.696;P＜0.001) and metastasis (95%CI: 3.055～3.211;P＜0.001) were available independent prognostic factors through multivariate analysis.ConclusionsWith the increase of TNM stage, the overall survival rate of patients with colorectal cancer undergoing radical surgery was gradually reduced. However, compared the prognosis of ⅡA、ⅡB、ⅡC with that of ⅢA、ⅢB, primary tumor invasion depth (T grading) may be more important than the number of lymph node metastasis (N grading) in predicting the prognostic value. In addition, the factors of sex, years of diagnosis, race, primary site, pathological grading, adjacent organ involvement, depth of invasion, lymph node metastasis, total number of lymph nodes and metastasis were available independent prognostic factors. This provided reference for the analysis of the prognosis of patients with colorectal cancer.

Colorectal neoplasms; Prognosis; TNM classif i cation; Survival

2016-11-21）

（本文編輯：楊明）

10.3877/cma.j.issn.2095-3224.2017.01.005

國家自然科學基金青年科學基金項目（No.8140101730）

200003 上海，第二軍醫大學附屬長征醫院普外一科

胡志前，Email：huzq62@163.com；李新星，Email：xingxin123456@sina.com

張衛剛, 張言言, 張憲文,等. 不同分期結直腸癌患者的預后分析：一項基于SEER數據庫的回顧性研究[J/CD].中華結直腸疾病電子雜志, 2017, 6(1): 21-27.