基于穩(wěn)定同位素技術(shù)的遼寧雙臺(tái)河口保護(hù)區(qū)黑嘴鷗(Larussaundersi)食性研究

王 玄, 江紅星,*, 張亞楠, 陳麗霞, 宋常站, 李玉祥

1 中國(guó)林業(yè)科學(xué)研究院森林生態(tài)環(huán)境與保護(hù)研究所,國(guó)家林業(yè)局森林保護(hù)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 北京 100091 2 遼寧省盤(pán)錦市雙臺(tái)河口國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)管理局, 盤(pán)錦 124000

基于穩(wěn)定同位素技術(shù)的遼寧雙臺(tái)河口保護(hù)區(qū)黑嘴鷗(Larussaundersi)食性研究

王 玄1, 江紅星1,*, 張亞楠1, 陳麗霞1, 宋常站2, 李玉祥2

1 中國(guó)林業(yè)科學(xué)研究院森林生態(tài)環(huán)境與保護(hù)研究所,國(guó)家林業(yè)局森林保護(hù)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 北京 100091 2 遼寧省盤(pán)錦市雙臺(tái)河口國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)管理局, 盤(pán)錦 124000

穩(wěn)定同位素分析是開(kāi)展瀕危鳥(niǎo)類(lèi)食性研究的現(xiàn)代化手段,該方法避免了傳統(tǒng)食性研究只能反映鳥(niǎo)類(lèi)瞬時(shí)取食的弊端,而反映鳥(niǎo)類(lèi)長(zhǎng)時(shí)間取食的同化比例。2014年6月收集了遼寧雙臺(tái)河口黑嘴鷗6種潛在食源213份樣品,幼鳥(niǎo)血樣10份,幼鳥(niǎo)羽毛27份,成鳥(niǎo)羽毛17份。穩(wěn)定碳氮(δ13C和δ15N)同位素分析結(jié)果表明：(1)成、幼鳥(niǎo)羽毛穩(wěn)定碳同位素(δ13C)差異顯著,表明幼鳥(niǎo)與成鳥(niǎo)羽毛反映的食性信息不同。(2)疾病和死亡幼鳥(niǎo)羽毛的穩(wěn)定碳氮同位素值與健康幼鳥(niǎo)均無(wú)顯著性差異,幼鳥(niǎo)血液和羽毛同位素值之間也無(wú)顯著差異；表明利用疾病和死亡幼鳥(niǎo)的羽毛樣品可以替代損傷性采集血液樣品,開(kāi)展穩(wěn)定同位素分析。(3)幼鳥(niǎo)血液和羽毛樣品反映黑嘴鷗食性信息基本一致。其中泥螺(Bullactaexarata)和沙蠶(Nereissuccinea)是其主要食源,各自貢獻(xiàn)率均超過(guò)31.20%；其次為矛尾刺蝦虎魚(yú)(Synechogobiushasta)(12.86%、14.49%)、寬身大眼蟹(Macrophthalmusdilatatum)(9.19%、8.08%)和天津厚蟹(Helicetientsinensis)(7.48%、6.00%)。在天然濕地持續(xù)減少和退化條件下,研究結(jié)果為黑嘴鷗繁殖的人工濕地中食源物種構(gòu)建、恢復(fù)與管理提供了科學(xué)依據(jù)。

黑嘴鷗；穩(wěn)定同位素分析；食性；血液；羽毛；雙臺(tái)河口保護(hù)區(qū)

黑嘴鷗(Larussaundersi)是依賴(lài)濱海濕地堿蓬(Suaedaspp.)群落集群繁殖的水鳥(niǎo)[1-2],屬全球易危(vulnerable)物種[3]。當(dāng)前黑嘴鷗世界最小種群數(shù)量約為14400只左右,由于棲息地喪失和食物資源減少,種群數(shù)量正面臨嚴(yán)重威脅[4]。開(kāi)展食性研究對(duì)黑嘴鷗種群數(shù)量的穩(wěn)定和棲息地保護(hù)意義重大。

以往研究鳥(niǎo)類(lèi)食性所使用的方法大多為嗉囊胃內(nèi)容物分析法和糞便顯微分析法等,其結(jié)果只能反映鳥(niǎo)類(lèi)短時(shí)間攝取的食物,無(wú)法反映被其同化的那部分能量[5]。自20世紀(jì)80年代以來(lái),穩(wěn)定同位素分析(stable isotope analysis, SIA)已成為鳥(niǎo)類(lèi)食性研究中有力的現(xiàn)代化手段[6],通過(guò)測(cè)定鳥(niǎo)類(lèi)組織和潛在食源的穩(wěn)定碳氮同位素值(δ13C和δ15N),建立多資源的同位素混合模型(如貝葉斯模型)即可將穩(wěn)定同位素信息轉(zhuǎn)化成食性信息。

遼寧雙臺(tái)河口國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)是黑嘴鷗繁殖的最北界,也是擁有最大繁殖種群數(shù)量的繁殖地,在此繁殖的黑嘴鷗數(shù)量超過(guò)黑嘴鷗總數(shù)的75%。大量研究表明,黑嘴鷗在繁殖期的食物主要包括甲殼類(lèi)、多毛類(lèi)、腹足類(lèi)、雙殼類(lèi)和魚(yú)類(lèi)等[2, 7- 10],這些研究只是基于直接觀(guān)察法,尚未給出各食源的貢獻(xiàn)比例,且成鳥(niǎo)與幼鳥(niǎo)因消化機(jī)能的不同食性可能存在差異,因此黑嘴鷗的食性研究還需進(jìn)一步完善。

通常,基于穩(wěn)定同位素的鳥(niǎo)類(lèi)食性研究中選取的樣品有血液、肌肉和羽毛等[6, 11]。由于不同組織穩(wěn)定同位素分餾水平和轉(zhuǎn)化周期不同,攝食后代謝較快的組織反映的是短時(shí)間尺度的食性信息,代謝較慢的組織反映的是長(zhǎng)時(shí)間尺度的食性信息[12- 13]。然而,幼鳥(niǎo)羽毛生長(zhǎng)所需的能量來(lái)源于繁殖地的食物,本研究對(duì)幼鳥(niǎo)羽毛和血液以及成鳥(niǎo)羽毛穩(wěn)定同位素分析,探究幼鳥(niǎo)羽毛和血液是否反映同樣的食性信息,成鳥(niǎo)羽毛是否與幼鳥(niǎo)羽毛一樣反映繁殖地的食性信息。另外,通過(guò)收集不同健康狀況黑嘴鷗幼鳥(niǎo)的羽毛,探究患病和死亡幼鳥(niǎo)的羽毛對(duì)穩(wěn)定同位素測(cè)定是否有影響,以期為食性研究提供更加無(wú)損傷的研究材料。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)域概況

遼寧雙臺(tái)河口國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)(121°30′—122°00′E,40°45′—41°10′N(xiāo))處于遼河平原近海區(qū)域,屬北溫帶濕潤(rùn)季風(fēng)性氣候區(qū)。在此繁殖的黑嘴鷗巢址位于4個(gè)人工控制的面積約520 hm2的養(yǎng)殖塘內(nèi),塘內(nèi)植被灰綠堿蓬(Suaedaglauca)被間隔條帶狀壓實(shí),以滿(mǎn)足黑嘴鷗巢址的隱蔽性和視野開(kāi)闊度的要求,塘內(nèi)水位由人工控制,整個(gè)繁殖季節(jié)水位基本恒定[14]。繁殖地西側(cè)緊鄰大凌河入海口,南側(cè)為黑嘴鷗主要覓食地沿海泥質(zhì)灘涂。

1.2 野外調(diào)查與樣品采集

2014年6月中旬對(duì)黑嘴鷗巢區(qū)嘔吐物進(jìn)行調(diào)查,根據(jù)調(diào)查結(jié)果,在黑嘴鷗覓食區(qū)域收集黑嘴鷗潛在食源。最后,捕捉和收集黑嘴鷗幼鳥(niǎo)血液、羽毛和死亡成鳥(niǎo)羽毛。采集的所有樣品均于-20℃低溫保存。

1.2.1 食源調(diào)查與樣品采集

野外調(diào)查期間,觀(guān)察的1875個(gè)黑嘴鷗巢中,262巢有嘔吐物。種類(lèi)包括寬身大眼蟹(Macrophthalmusdilatatum)、天津厚蟹(Helicetientsinensis)、豆形拳蟹(Philyrapisum)、泥螺(Bullactaexarata)、文蛤(Meretrixmeretrix)和沙蠶(Nereissuccinea),分別占嘔吐物出現(xiàn)頻次的76.71%、6.85%、5.48%、4.11%、4.11%和2.74%。

在沿海泥質(zhì)灘涂采集的食源樣品及其樣品量為：寬身大眼蟹(n=35)、天津厚蟹(n=25)、泥螺(n=120)、沙蠶(n=17)、矛尾刺蝦虎魚(yú)(Synechogobiushasta)(n=6),此外,黑嘴鷗幼鳥(niǎo)有取食巢區(qū)灰綠堿蓬(n=10)的行為,故一并采集。

1.2.2 幼鳥(niǎo)樣品的采集

捕捉25日齡左右的幼鳥(niǎo)來(lái)采集血液和羽毛。首先用酒精棉球?qū)Τ嵯码澎o脈處進(jìn)行消毒,然后使用一次性采血針(規(guī)格為28G)刺破翅下肱靜脈,最后用20μL的毛細(xì)管多次吸取靜脈血0.2mL,保存于1.5mL采血管內(nèi)[15],共收集健康幼鳥(niǎo)血液樣品10份。羽毛選擇初級(jí)飛羽,取樣時(shí)為避免破壞健康幼鳥(niǎo)羽毛的再生,在距離羽根1cm處剪取,左右翅上各剪取1—2根初級(jí)飛羽[16],同時(shí)收集巢區(qū)新近死亡和患病黑嘴鷗幼鳥(niǎo)個(gè)體的初級(jí)飛羽,共收集健康幼鳥(niǎo)羽毛8份,疾病和死亡幼鳥(niǎo)羽毛各9份。

1.2.3 成鳥(niǎo)樣品的采集

采集巢區(qū)新近死亡的黑嘴鷗成鳥(niǎo)羽毛,同樣剪取左右翅上各1—2根初級(jí)飛羽,共收集成鳥(niǎo)羽毛17份。

1.3 樣品處理與檢測(cè)

1.3.1 食源樣品的處理

首先將食物樣品用去離子水浸泡、沖洗數(shù)次,去掉表面泥沙等雜物。蝦類(lèi)、蟹類(lèi)、魚(yú)類(lèi)、螺類(lèi)去殼取其肌肉組織[15],堿蓬取其葉。為消除外源性無(wú)機(jī)碳對(duì)樣品測(cè)定的影響,所有樣品經(jīng)1mol/L鹽酸酸化浸泡處理2 h[17]。然后置于60℃烘箱8—12 h干燥后,充分研磨后過(guò)100目篩,用錫紙收集并裝于1.5mL干燥離心管中[18]。

因每種食源樣品采集的樣本量較多,一般4—5個(gè)同類(lèi)混合制樣,最終獲取6種食源共29份樣品,除沙蠶制樣4份外,其他食源種類(lèi)均制樣5份。

1.3.2 血液樣品的處理

首先用離心機(jī)低速離心,保證離心管管壁和蓋上的血液樣品沉到底部。為防止血液外濺并保證真空條件下水分升華,使用封口膜將離心管口封上,用無(wú)菌針在膜上扎10個(gè)左右通氣孔。然后置于德國(guó)Christ實(shí)驗(yàn)室生產(chǎn)的Alpha 1- 2 LD plus型真空冷凍干燥機(jī)(vacuum freeze-drying equipment)中干燥12—24 h[19]。最后,研磨成均勻粉末,裝入干燥離心管中。

1.3.3 羽毛樣品的處理

羽毛表面有大量的浮塵和油脂,會(huì)使測(cè)定的穩(wěn)定碳同位素值偏高,須將其去除[20-21]。首先用去離子水浸泡、沖洗數(shù)次,再用1mol/L鹽酸浸泡2 h進(jìn)行酸化處理以去除羽毛表面的無(wú)機(jī)碳,再次用去離子水沖洗,然后在60℃烘箱中烘12 h直至干燥。因脫脂會(huì)影響羽毛中真實(shí)的氮同位素值,因此需將樣品分為兩份,一份直接測(cè)定穩(wěn)定氮同位素,一份脫脂后測(cè)定穩(wěn)定碳同位素,在0.25mol/L氫氧化鈉溶液中浸泡2 h進(jìn)行脫脂處理[22]。

1.3.4 穩(wěn)定同位素檢測(cè)

在中國(guó)林科院穩(wěn)定同位素實(shí)驗(yàn)室進(jìn)行樣品穩(wěn)定碳(δ13C)和氮(δ15N)同位素檢測(cè)。儀器為美國(guó)Thermo Fisher Scientific公司的DELTA V Advantage同位素比率質(zhì)譜儀(Isotope Ratio Mass Spectrometer),外接設(shè)備為Flash EA1112 HT 元素分析儀(Elemental Analyzer)。本實(shí)驗(yàn)中穩(wěn)定碳同位素(δ13C)測(cè)定精度≤±0.1‰,穩(wěn)定氮同位素(δ15N)測(cè)定精度≤±0.2‰。樣品中穩(wěn)定碳氮同位素的自然豐度(enrichment)表示為：

δX=[(R樣/R標(biāo))-1]×103

式中,δX為δ13C或δ15N,R樣為所測(cè)樣品的13C/12C或15N/14N,R標(biāo)為標(biāo)準(zhǔn)物質(zhì)的13C/12C或15N/14N,國(guó)際標(biāo)準(zhǔn)物質(zhì)PDB的豐度R標(biāo)=0.0112372,標(biāo)準(zhǔn)大氣氮N2的豐度R標(biāo)=0.003676[23]。

1.4 數(shù)據(jù)處理與分析

1.4.1 統(tǒng)計(jì)分析

利用SPSS 19.0 軟件包(SPSS INC., 2010)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。不同食源物種和不同類(lèi)型樣本穩(wěn)定碳氮同位素(δ13C和δ15N)差異比較采用單因素方差分析(One-Way ANOVA),將穩(wěn)定碳氮同位素值差異性均不顯著的食源或樣本進(jìn)行合并。文中同位素?cái)?shù)據(jù)均以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤(Mean±SE)表示,P<0.05 即認(rèn)為差異顯著。

1.4.2 模型選擇

對(duì)3種食源以上的穩(wěn)定同位素食性分析,基于貝葉斯理論的混合模型(stable isotope mixing model, MixSIR)和R語(yǔ)言穩(wěn)定同位素分析程序包(stable isotope analysis in R, SIAR)得到了廣泛使用[11, 24-25]。兩種方法均充分整合了同位素?cái)?shù)據(jù)的不確定因素(如標(biāo)準(zhǔn)差、富集因子),并引入先驗(yàn)信息,來(lái)提高數(shù)據(jù)的準(zhǔn)確性[26]。考慮到混合模型運(yùn)行速度過(guò)慢,界面操作復(fù)雜,交互運(yùn)算秩次過(guò)低[26],本研究中選擇基于R語(yǔ)言的SIAR(http://cran.r-project.org/web/packages/siar/index.html)[27]。

1.4.3 富集因子選擇

在機(jī)體組織代謝的過(guò)程中,較重的同位素更容易在機(jī)體內(nèi)得到保留,而較輕的同位素更容易被機(jī)體代謝排出體外,穩(wěn)定同位素的值在捕食者和食物之間產(chǎn)生了一個(gè)差值,這一差值稱(chēng)為營(yíng)養(yǎng)級(jí)富集因子(Diet tissue fractionation factors),富集因子作為食源與組織之間的矯正值,是準(zhǔn)確確定鳥(niǎo)類(lèi)食源組成的基本前提[28]。因無(wú)法進(jìn)行室內(nèi)控制實(shí)驗(yàn)獲取穩(wěn)定同位素在黑嘴鷗體內(nèi)的富集規(guī)律,本研究參考和引用其他相關(guān)鳥(niǎo)類(lèi)的富集因子。血液樣品引用了Lavoie等2012年研究三趾鷗和銀鷗食性時(shí)使用的富集因子,穩(wěn)定碳(Δ13C)氮(Δ15N)同位素富集因子分別為0.70 ± 1.60,2.40 ± 0.70[11]。羽毛樣品參考了6種習(xí)性相似水鳥(niǎo)的富集因子實(shí)測(cè)值,整合后羽毛的穩(wěn)定碳(Δ13C)氮(Δ15N)同位素富集因子分別為1.53±0.98,3.67±0.67。參考物種包括環(huán)嘴鷗(Larusdelawarensis)[29]、棕賊鷗(Stercorariusantarcticuslonnbergi)、極地燕鷗(Sternaparadisaea)、闊嘴鋸鹱(Pachyptilavittata)[21]、北賊鷗(Catharactaskua)[22]和崖海鴉(Uriaaalge)[30],其中環(huán)嘴鷗和北賊鷗的血液和羽毛的富集因子同時(shí)被本研究參考。

1.4.4 先驗(yàn)比例選擇

綜合考慮了巢區(qū)嘔吐物的調(diào)查結(jié)果、野外觀(guān)察結(jié)果、歷史文獻(xiàn)的報(bào)道以及幼鳥(niǎo)的消化機(jī)能等因素,經(jīng)專(zhuān)家組論證,本研究設(shè)定幼鳥(niǎo)各潛在食源的比例為泥螺(30%)、沙蠶(30%)、寬身大眼蟹(10%)、矛尾刺蝦虎魚(yú)(10%)、天津厚蟹(10%)、堿蓬(10%)。

1.4.5 變量選擇

收集的6種食源物種穩(wěn)定碳同位素(δ13C)均值的范圍為-11.57‰—-30.43‰,食源之間穩(wěn)定碳同位素值(δ13C)差異性極顯著(F5,23=3740.77,P<0.001),經(jīng)多重比較檢驗(yàn),組內(nèi)除寬身大眼蟹和天津厚蟹差異性不顯著外,其余食源的穩(wěn)定碳同位素值差異均極顯著(表1)；穩(wěn)定氮同位素(δ15N)均值的范圍為4.92‰—14.14‰,食源之間穩(wěn)定氮同位素(δ15N)差異性極顯著(F5,23=582.90,P<0.001),經(jīng)多重比較檢驗(yàn),6種食源兩兩之間差異均極顯著。因此,無(wú)需將樣品合并。

2 結(jié)果

2.1 不同類(lèi)型樣品同位素特征

健康(n=8)、疾病(n=9)和死亡(n=9)幼鳥(niǎo)羽毛樣品中,穩(wěn)定碳、氮同位素值之間無(wú)顯著差異(δ13C:F2,23=0.05,P=0.95;δ15N:F2,23=0.11,P=0.90)。綜合各種幼鳥(niǎo)羽毛樣品,得出碳氮同位素值分別為(-11.34±0.15)‰、(15.48±0.21)‰。

表1 雙臺(tái)河口黑嘴鷗潛在食物資源穩(wěn)定同位素的均值及標(biāo)準(zhǔn)誤

* 各組食源的δ13C值之間差異性極顯著(F5,23=3740.77,P<0.001),數(shù)據(jù)后的大寫(xiě)字母不同表示組間差異性極顯(P<0.01),相同表示差異性不顯著(P>0.05); **各組食源的δ15N值之間差異性極顯著(F5,23=582.90,P<0.001),數(shù)據(jù)后的大寫(xiě)字母不同表示組間差異性極顯著(P<0.01),相同表示差異性不顯著(P>0.05)

表2 雙臺(tái)河口黑嘴鷗血液和羽毛樣品的穩(wěn)定同位素均值和標(biāo)準(zhǔn)誤

圖1 雙臺(tái)河口黑嘴鷗樣品及潛在食物的δ13C和δ15N值Fig.1 δ13C and δ15N of Gull′s samples and food source in Shuangtaihekou NNR十字星表示雙臺(tái)河口6種食源穩(wěn)定碳氮同位素值的坐標(biāo). JP: 堿蓬; SC: 沙蠶; XHY: 矛尾蝦虎魚(yú); DYX: 寬身大眼蟹; NL: 泥螺; HX: 天津厚蟹; Group1—3表示不同樣本的組. Group1: 幼鳥(niǎo)血液; Group2: 幼鳥(niǎo)羽毛; Group3: 成鳥(niǎo)羽毛

經(jīng)富集因子校正后,幼鳥(niǎo)的血液、羽毛和成鳥(niǎo)羽毛穩(wěn)定碳同位素值(δ13C)分別為(-13.35±0.16)‰、(-12.85±0.15)‰和(-16.29±2.77)‰,穩(wěn)定氮同位素值(δ15N)分別為(11.39±0.21)‰、(11.81±0.21)‰和(11.20±2.15)‰(表2)。其中,幼鳥(niǎo)血液和羽毛穩(wěn)定碳、氮同位素(δ13C和δ15N)之間均無(wú)顯著性差異(δ13C:F1,34=3.67,P=0.06;δ15N:F1,34=1.37,P=0.25)；成鳥(niǎo)羽毛與幼鳥(niǎo)羽毛穩(wěn)定碳同位素(δ13C)差異顯著(F1,41=36.31,P<0.001),穩(wěn)定氮同位素(δ15N)差異不顯著(F1,41=1.56,P=0.22)。除黑嘴鷗成鳥(niǎo)羽毛部分樣品外,其他樣品的同位素值均位于6種食源物種同位素均值的分布范圍之內(nèi)(圖1),表明選取的食源物種基本代表該地區(qū)黑嘴鷗的食物種類(lèi),滿(mǎn)足黑嘴鷗食性分析的食源需求。

2.2 幼鳥(niǎo)血液反映的食源組成

通過(guò)幼鳥(niǎo)血液得到各食源的貢獻(xiàn)情況：泥螺>沙蠶>矛尾刺蝦虎魚(yú)>寬身大眼蟹>天津厚蟹>堿蓬(表3)。泥螺和沙蠶對(duì)黑嘴鷗幼鳥(niǎo)的貢獻(xiàn)最高,分別占33.57%和31.41%,天津厚蟹和堿蓬的貢獻(xiàn)率最低,分別占7.48%和5.49%。

2.3 幼鳥(niǎo)羽毛反映的食源組成

通過(guò)幼鳥(niǎo)羽毛得到各食源的貢獻(xiàn)情況：泥螺>沙蠶>矛尾蝦虎魚(yú)>寬身大眼蟹>天津厚蟹>堿蓬 (表3)。圖2為各食源對(duì)雙臺(tái)河口黑嘴鷗幼鳥(niǎo)血液和羽毛的貢獻(xiàn)箱圖,泥螺和沙蠶對(duì)黑嘴鷗幼鳥(niǎo)的貢獻(xiàn)最高,分別占36.64%和31.20%,天津厚蟹和堿蓬的貢獻(xiàn)率最低,分別占6.00%和3.60%。

表3 遼寧雙臺(tái)河口黑嘴鷗雛鳥(niǎo)血液和羽毛樣品穩(wěn)定同位素分析結(jié)果

圖2 各食源對(duì)雙臺(tái)河口黑嘴鷗幼鳥(niǎo)血液和羽毛的貢獻(xiàn)箱圖(SIAR)Fig.2 Box plots of the contribution of each food source for blood and feather of fledglings in Shuangtaihekou NNR(SIAR)箱圖灰度由淺入深分別表示95%,75%,50%的置信區(qū)間,白點(diǎn)表示平均值。左側(cè)箱圖(深色)為幼鳥(niǎo)血液(n=10)的分析結(jié)果,右側(cè)箱圖(淺色)表示幼鳥(niǎo)羽毛(n=27)的分析結(jié)果; 基于幼鳥(niǎo)血液和羽毛的食性分析結(jié)果中,各食源的貢獻(xiàn)率基本一致

2.4 成鳥(niǎo)羽毛反映的食源組成

從圖1實(shí)線(xiàn)框中可以看出,黑嘴鷗成鳥(niǎo)羽毛反映的穩(wěn)定碳氮同位素值全部落在該邊框之外,說(shuō)明成鳥(niǎo)主要食源物種組成與幼鳥(niǎo)存在差別。其次,從圖1中虛線(xiàn)框來(lái)看,仍有部分成鳥(niǎo)羽毛反映的同位素值分布在該區(qū)域之外,表明本研究收集的6種食源物種無(wú)法滿(mǎn)足黑嘴鷗成鳥(niǎo)羽毛反映的食源組成分析。因此,本研究未能對(duì)成鳥(niǎo)羽毛反映的食性信息做進(jìn)一步分析。

3 討論與結(jié)論

3.1 食源組成的偏差

遼寧南小河地區(qū)黑嘴鷗覓食地包括泥質(zhì)灘涂、河口、人工養(yǎng)殖塘和葦塘等[10, 31-32],其中,泥質(zhì)灘涂是黑嘴鷗的主要覓食地[31]。本研究收集的食物樣品均來(lái)源于泥質(zhì)灘涂,收集的食物種類(lèi)有泥螺、沙蠶、寬身大眼蟹和矛尾刺蝦虎魚(yú),未收集到嘔吐物中出現(xiàn)的天津厚蟹、拳蟹和文蛤。在山東一千二濕地內(nèi)收集到天津厚蟹,因其在兩地的棲息生境相似,同為渤海灣濱海灘涂,經(jīng)緯度相差不大,且在巢區(qū)嘔吐物中天津厚蟹出現(xiàn)的頻次遠(yuǎn)低于寬身大眼蟹,并非是該地區(qū)黑嘴鷗的主要食源,天津厚蟹的加入不會(huì)對(duì)結(jié)果產(chǎn)生加大影響,因此將其納入到遼寧雙臺(tái)河口地區(qū)黑嘴鷗的食性研究中,但拳蟹和文蛤在山東和遼寧均未收集到,因此未被納入食物組成分析,對(duì)食性分析可能造成一定的影響。本研究結(jié)果表明,黑嘴鷗雛鳥(niǎo)的主要食源為沙蠶、泥螺、寬身大眼蟹和矛尾刺蝦虎魚(yú),四者的貢獻(xiàn)率之和達(dá)到88%以上；其中,前兩者貢獻(xiàn)率之和達(dá)到65.33%以上。從這一點(diǎn)來(lái)看,盡管未能采集所有食源物種,但結(jié)果仍能很好地反映主要食源組成和貢獻(xiàn)率。

矛尾刺蝦虎魚(yú)雖未在嘔吐物中發(fā)現(xiàn),但其在泥質(zhì)灘涂的潮溝中分布較多,田華森等的研究中也有黑嘴鷗取食灘涂矛尾刺蝦虎魚(yú)的報(bào)道[10],可能因矛尾刺蝦虎魚(yú)易于消化,因此在嘔吐物中未被發(fā)現(xiàn)。此外,嘔吐物中也未發(fā)現(xiàn)堿蓬,但在調(diào)查中發(fā)現(xiàn)巢區(qū)內(nèi)灰綠堿蓬有被黑嘴鷗幼鳥(niǎo)取食的痕跡,江紅星等人的研究中也有相關(guān)報(bào)道[32],可能因?yàn)閴A蓬的葉片屬肉質(zhì)葉,含水量豐富,能夠快速補(bǔ)充黑嘴鷗幼鳥(niǎo)因高溫散失的水分,因此,本研究將矛尾刺蝦虎魚(yú)和堿蓬作為食物組成的補(bǔ)充納入食物組成分析。

為對(duì)現(xiàn)有潛在食物樣品進(jìn)行合理分析,本研究對(duì)多種食源分析模型進(jìn)行了選擇,最終使用基于貝葉斯模型的SIAR(stable isotope analysis in R),該模型引入“取樣-重要性-再取樣(sampling-importance-resampling)”的運(yùn)算法則,進(jìn)行食源貢獻(xiàn)率的后驗(yàn)概率檢驗(yàn),并可通過(guò)調(diào)整變量數(shù)量、迭次量級(jí)和食源先驗(yàn)信息等來(lái)提高不同食源貢獻(xiàn)率的估計(jì)精度[26, 33]。此外,本研究還在富集因子和先驗(yàn)食性參數(shù)的設(shè)置上進(jìn)行了優(yōu)化。因富集因子與動(dòng)物分類(lèi)、樣品類(lèi)型和取食生境等有較強(qiáng)的相關(guān)性[34],本研究引用和整合了與黑嘴鷗有相似取食習(xí)性的水鳥(niǎo)的富集因子以降低分析中的誤差。食源的先驗(yàn)信息充分整合了嘔吐物的調(diào)查結(jié)果和歷史文獻(xiàn)中對(duì)黑嘴鷗食性的報(bào)道,并且排除嘔吐物調(diào)查中蟹類(lèi)易被高估和沙蠶等軟體動(dòng)物被低估的問(wèn)題,考慮了黑嘴鷗幼鳥(niǎo)的消化機(jī)能和能量需求,降低了食性分析中各食物貢獻(xiàn)率的波動(dòng)性。

3.2 不同樣品的交互驗(yàn)證

穩(wěn)定同位素在鳥(niǎo)類(lèi)不同組織中的轉(zhuǎn)化周期不盡不同,這與機(jī)體組織的代謝速率有關(guān),一般血液的轉(zhuǎn)化周期需要一個(gè)月左右[19],而羽毛則反映其換羽期間羽毛形成時(shí)的食性信息[12, 35]。黑嘴鷗幼鳥(niǎo)的血液和羽毛生長(zhǎng)所需的全部能量均來(lái)源于繁殖地的食物,但穩(wěn)定同位素在血液和羽毛中具有不同的富集效應(yīng),因此兩者的結(jié)果可能存在一定的偏差。通過(guò)穩(wěn)定同位素檢測(cè)和數(shù)據(jù)分析,黑嘴鷗幼鳥(niǎo)血液和羽毛樣品反映的食性組成基本一致(圖2),泥螺和沙蠶對(duì)黑嘴鷗的食源貢獻(xiàn)最大,天津厚蟹和灰綠堿蓬的貢獻(xiàn)率最低。幼鳥(niǎo)血液和羽毛均反映其在繁殖地的食性信息,在黑腹濱鷸(Calidrisalpinapacifica)[19]和紅鸛(Phoenicopterusroseus)[36]等幼鳥(niǎo)食性研究中也得到了相似的結(jié)論。

本研究中收集的疾病或死亡幼鳥(niǎo)羽毛樣品的穩(wěn)定碳氮同位素值與健康幼鳥(niǎo)羽毛無(wú)顯著性差異,這與幼鳥(niǎo)的食物主要依賴(lài)成鳥(niǎo)的飼喂有關(guān)。其次,本研究中采集羽毛的疾病和死亡個(gè)體均比較新鮮,未超過(guò)通常標(biāo)準(zhǔn)下的羽毛對(duì)同位素的轉(zhuǎn)化周期。Ogden等研究發(fā)現(xiàn)傷殘病鳥(niǎo)等因未及時(shí)獲取水分和足夠食物,組織中穩(wěn)定氮同位素值會(huì)升高[19],主要與取食能力和取食種類(lèi)發(fā)生改變有關(guān)。因此,對(duì)于黑嘴鷗或者其他鳥(niǎo)類(lèi)的幼鳥(niǎo),可以利用最近發(fā)病或死亡幼鳥(niǎo)的羽毛樣品來(lái)替代損傷性采集血液樣品的方法,開(kāi)展穩(wěn)定同位素分析,以減小對(duì)黑嘴鷗種群的影響。據(jù)相關(guān)報(bào)道,遼寧雙臺(tái)河口黑嘴鷗繁殖地內(nèi)因疾病死亡的幼鳥(niǎo)比例呈現(xiàn)增加趨勢(shì)[35],為收集幼鳥(niǎo)羽毛樣品提供了可能。

3.3 成鳥(niǎo)與幼鳥(niǎo)羽毛反映不同時(shí)間尺度的食性信息

黑嘴鷗為遷徙鳥(niǎo)類(lèi),每年在繁殖地、越冬地和非繁殖地之間來(lái)回移動(dòng),食性也將隨之不斷發(fā)生變化[37]。黑嘴鷗為不完全換羽[38],無(wú)法確定其換羽的時(shí)間和地點(diǎn),因此成鳥(niǎo)羽毛的同位素信息無(wú)法判定其在整個(gè)遷徙過(guò)程中不同地點(diǎn)的食源物種的貢獻(xiàn)率。本研究中,黑嘴鷗成鳥(niǎo)羽毛和幼鳥(niǎo)羽毛的穩(wěn)定同位素之間差異極顯著(表2,圖1),由于幼鳥(niǎo)羽毛來(lái)源于繁殖地,因此成鳥(niǎo)羽毛的形成并非都來(lái)源于繁殖地的食物資源,且由于采樣時(shí)成鳥(niǎo)到達(dá)繁殖地的時(shí)間不足兩月,所獲取食物資源的穩(wěn)定同位素不足以在羽毛內(nèi)完成轉(zhuǎn)化周期。綜上,黑嘴鷗成鳥(niǎo)羽毛無(wú)法反映其在繁殖地的食性信息,而反映其在整個(gè)繁殖通道上食性的積累和轉(zhuǎn)變。

完全換羽或換羽規(guī)律的鳥(niǎo)類(lèi),羽毛可反映其換羽期間的食性信息。Cherel等在了解黑眉信天翁(Diomedeamelanophrys)成鳥(niǎo)尾羽更換順序后,收集了黑眉信天翁尾羽最外側(cè)和中間的羽毛,反映其從冬羽換羽開(kāi)始到換羽結(jié)束的食性變化[16]。Thomson等則收集暴風(fēng)鹱(Fulmarusglacialis)第2、6和10支初級(jí)飛羽探究其從繁殖地到越冬地的食性變化[21]。

3.4 穩(wěn)定同位素分析與傳統(tǒng)食性研究的偏差

田華森等2002年對(duì)雙臺(tái)河口黑嘴鷗取食行為進(jìn)行了觀(guān)察,結(jié)果顯示,黑嘴鷗取食螃蟹的頻次占75.3%[10],與本研究嘔吐物調(diào)查結(jié)果相似,嘔吐物中螃蟹出現(xiàn)的頻次為87.67% (其中寬身大眼蟹占76.71%,豆形拳蟹占4.11%,天津厚蟹占6.85%)。然而,穩(wěn)定同位素分析結(jié)果中螃蟹占比最高不足24.99% (寬身大眼蟹4.67%—13.71%,天津厚蟹3.78%—11.18%)。這可能與黑嘴鷗取食習(xí)慣有關(guān),調(diào)查中發(fā)現(xiàn)黑嘴鷗取食螃蟹的蟹肉和內(nèi)臟而將蟹殼丟棄,蟹殼可遇見(jiàn)率較高,導(dǎo)致寬身大眼蟹的數(shù)量及頻次在嘔吐物中被高估,而沙蠶等沒(méi)有堅(jiān)硬的外殼,且不易發(fā)生嘔吐,出現(xiàn)的頻次可能被低估。

Hobson等認(rèn)為傳統(tǒng)食性研究只能反映動(dòng)物取食的食物種類(lèi)及數(shù)量,而穩(wěn)定同位素分析的結(jié)果則能表明被機(jī)體同化的那部分能量的食物來(lái)源及其百分比[5],因此兩者結(jié)果存在較大差別。換言之,黑嘴鷗雖取食螃蟹的頻次較高,但螃蟹對(duì)黑嘴鷗生長(zhǎng)的能量貢獻(xiàn)并不是最高,而泥螺和沙蠶等雖然在嘔吐物中出現(xiàn)頻率較低,但對(duì)于消化機(jī)能不健全、肌胃研磨能力較低的雛鳥(niǎo)來(lái)說(shuō),卻是優(yōu)質(zhì)的食物來(lái)源。因此,嘔吐物調(diào)查法和直接觀(guān)察法作為傳統(tǒng)食性研究手段只能定性確定研究物種的食物種類(lèi)[38],但其結(jié)果對(duì)鳥(niǎo)類(lèi)食性的定量研究具有重要的參考價(jià)值。

4 管理建議

遼寧雙臺(tái)河口是繼鹽城之后第二處被發(fā)現(xiàn)的黑嘴鷗繁殖地。自1996年始,連續(xù)對(duì)遼寧雙臺(tái)河口地區(qū)黑嘴鷗繁殖種群進(jìn)行了調(diào)查和統(tǒng)計(jì),該繁殖區(qū)一直是我國(guó)乃至世界范圍內(nèi)黑嘴鷗分布最為密集的地區(qū)[39-40]。

本研究從食性角度入手,探究黑嘴鷗在繁殖期間的主要食物種類(lèi)和貢獻(xiàn)比例,鑒于沙蠶和泥螺對(duì)黑嘴鷗的食物貢獻(xiàn)率較高,因此,在黑嘴鷗繁殖期間應(yīng)禁止或減少大規(guī)模有組織的撿拾泥螺和挖沙蠶等活動(dòng),保證黑嘴鷗在繁殖期間的能量需求,減少人為干擾,避免人鳥(niǎo)爭(zhēng)食現(xiàn)象的發(fā)生。

近年來(lái),在天然濱海濕地持續(xù)減少和退化的背景下,保護(hù)區(qū)通過(guò)創(chuàng)建和有效管理人工繁殖棲息地,使得黑嘴鷗的繁殖種群數(shù)量在該地區(qū)呈現(xiàn)增長(zhǎng)趨勢(shì),但繁殖地和覓食地的面積有限,且黑嘴鷗棲息生境正面臨減少、衰退和破碎化的威脅[40],其周邊的覓食灘涂的食物資源能否滿(mǎn)足其繁殖需要,雙臺(tái)河口地區(qū)黑嘴鷗的環(huán)境容納量究竟為多少？這些問(wèn)題將是黑嘴鷗種群生態(tài)學(xué)研究的重要方向。

[1] Jiang H X, Hou Y Q, Chu G Z, Qian F W, Wang H, Zhang G G, Zheng G M. Breeding population dynamics and habitat transition of Saunders′s gullLarussaundersiin Yancheng National Nature Reserve, China. Bird Conservation International, 2010, 20(1): 13- 24.

[2] 江紅星, 楚國(guó)忠, 錢(qián)法文, 陸軍. 江蘇鹽城黑嘴鷗(Larussaundersi)繁殖微生境的選擇. 生物多樣性, 2002, 10(2): 170- 174.

[3] IUCN. The IUCN Red List of threatened species. IUCN Global Species Programme Red List Unit, 2011.

[4] 江紅星, 楚國(guó)忠, 侯韻秋, 錢(qián)法文, 王會(huì), 張國(guó)鋼, 鄭光美. 黑嘴鷗巢址的時(shí)空變化. 動(dòng)物學(xué)報(bào), 2008, 54(2): 191- 200.

[5] Hobson K A, Piatt J F, Pitocchelli J. Using stable isotopes to determine seabird trophic relationships. Journal of Animal Ecology, 1994, 63(4): 786- 798.

[6] Inger R, Bearhop S. Applications of stable isotope analyses to avian ecology. Ibis, 2008, 150(3): 447- 561.

[7] 侯韻秋, 楚國(guó)忠, 錢(qián)法文, 陸軍, 戴銘. 中國(guó)東部沿海黑嘴鷗數(shù)量與分布 // 中國(guó)鳥(niǎo)類(lèi)學(xué)研究——第四屆海峽兩岸鳥(niǎo)類(lèi)學(xué)術(shù)研討會(huì)文集. 昆明: 中國(guó)動(dòng)物學(xué)會(huì), 2000.

[8] 萬(wàn)冬梅, 孫海東, 任娟. 遼寧黑嘴鷗調(diào)查報(bào)告. 遼寧大學(xué)學(xué)報(bào): 自然科學(xué)版, 2001, 28(3): 268- 270.

[9] 宋守旺. 黃河三角洲黑嘴鷗的生境評(píng)估及其建議. 山東林業(yè)科技, 2005, (2): 71- 71.

[10] 田華森. 黑嘴鷗(Larussaundersi)繁殖生態(tài)學(xué)研究[D]. 哈爾濱: 東北林業(yè)大學(xué), 2002.

[11] Lavoie R A, Rail J F, Lean D R S. Diet composition of seabirds from Corossol island, Canada, using direct dietary and stable isotope analyses. Waterbirds, 2012, 35(3): 402- 519.

[12] Hobson K A, Clark R G. Assessing avian diets using stable isotopes I: turnover of13C in tissues. The Condor, 1992, 94(1): 181- 188.

[13] 叢日杰, 吳星兵, 李楓, 張欣宇, 侯艷超, 張永忠, 郝志, 張星爍. 穩(wěn)定同位素分析在鳥(niǎo)類(lèi)生態(tài)學(xué)中的應(yīng)用. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2015, 35(15): 4945- 5957.

[14] 江紅星. 黑嘴鷗(Larussaundersi)的繁育力及繁殖棲息地選擇研究[D]. 北京: 中國(guó)林業(yè)科學(xué)研究院, 2000.

[15] 張璇, 華寧, 湯臣棟, 馬強(qiáng), 薛文杰, 吳魏, 馬志軍. 崇明東灘黑腹濱鷸(Calidrisalpina)食物來(lái)源和組成的穩(wěn)定同位素分析. 復(fù)旦學(xué)報(bào): 自然科學(xué)版, 2013, 52(1): 112- 118.

[16] Cherel Y, Hobson K A, Weimerskirch H. Using stable-isotope analysis of feathers to distinguish moulting and breeding origins of seabirds. Oecologia, 2000, 122(2): 155- 162.

[17] Jacob U, Mintenbeck K, Brey T, Knust R, Beyer K. Stable isotope food web studies: a case for standardized sample treatment. Marine Ecology Progress Series, 2005, 287: 251- 253.

[18] 蔡德陵, 李紅燕, 唐啟升, 孫耀. 黃東海生態(tài)系統(tǒng)食物網(wǎng)連續(xù)營(yíng)養(yǎng)譜的建立: 來(lái)自碳氮穩(wěn)定同位素方法的結(jié)果. 中國(guó)科學(xué) C輯: 生命科學(xué), 2005, 35(2): 123- 130.

[19] Ogden L J E, Hobson K A, Lank D B. Blood isotopic (δ13C andδ15N) turnover and diet-tissue fractionation factors in captive dunlin (Calidrisalpinapacifica). The Auk, 2004, 121(1): 170- 177.

[20] Post D M, Layman C A, Arrington D A, Takimoto G, Quattrochi J, Montaa C G. Getting to the fat of the matter: models, methods and assumptions for dealing with lipids in stable isotope analyses. Oecologia, 2007, 152(1): 179- 189.

[21] Thompson D R, Furness R W. Stable-isotope ratios of carbon and nitrogen in feathers indicate seasonal dietary shifts in northern fulmars. The Auk, 1995, 112(2): 493- 598.

[22] Bearhop S, Waldron S, Votier S C, Furness R W. Factors that influence assimilation rates and fractionation of nitrogen and carbon stable isotopes in avian blood and feathers. Physiological and Biochemical Zoology, 2002, 75(5): 451- 558.

[23] Fry B. Stable Isotope Ecology. New York: Springer, 2006.

[24] Ma Z J, Gan X J, Choi C Y, Li B. Effects of invasive cordgrass on presence of marsh grassbird in an area where it is not native. Conservation Biology, 2014, 28(1): 150- 158.

[25] Weiser E L, Powell A N. Evaluating gull diets: a comparison of conventional methods and stable isotope analysis. Journal of Field Ornithology, 2011, 82(3): 297- 310.

[26] Jackson A L, Inger R, Bearhop S, Parnell A. Erroneous behaviour of MixSIR, a recently published Bayesian isotope mixing model: a discussion of Moore & Semmens (2008). Ecology Letters, 2009, 12(3): E1-E5.

[27] Parnell A C, Inger R, Bearhop S, Jackson A L. Source partitioning using stable isotopes: coping with too much variation. PLoS One, 2010, 5(3): e9672.

[28] 王玄, 江紅星, 張亞楠. 穩(wěn)定同位素分析在鳥(niǎo)類(lèi)食性及營(yíng)養(yǎng)級(jí)結(jié)構(gòu)中的應(yīng)用. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2015, 35(16): 5556- 5569.

[29] Hobson K A, Clark R G. Assessing avian diets using stable isotopes II: factors influencing diet-tissue fractionation. The Condor, 1992, 94(1): 189- 197.

[30] Becker B H, Newman S H, Inglis S, Beissinger S R. Diet-feather stable isotope (δ15N andδ13C) fractionation in Common murres and other seabirds. The Condor, 2007, 109(2): 451- 556.

[31] 江紅星, 楚國(guó)忠, 侯韻秋. 江蘇鹽城黑嘴鷗的繁殖棲息地選擇. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2002, 22(7): 999- 1004.

[32] 江紅星, 楚國(guó)忠, 錢(qián)法文, 侯韻秋. 江蘇鹽城黑嘴鷗繁殖期不同階段行為時(shí)間分配及活動(dòng)規(guī)律. 林業(yè)科學(xué), 2004, 40(2): 79- 83.

[33] Moore J W, Semmens B X. Incorporating uncertainty and prior information into stable isotope mixing models. Ecology Letters, 2008, 11(5): 470- 580.

[34] Caut S, Angulo E, Courchamp F. Variation in discrimination factors (Δ15N andΔ13C): the effect of diet isotopic values and applications for diet reconstruction. Journal of Applied Ecology, 2009, 46(2): 443- 553.

[35] Podlesak D W, McWilliams S R, Hatch K A. Stable isotopes in breath, blood, feces and feathers can indicate intra-individual changes in the diet of migratory songbirds. Oecologia, 2005, 142(4): 501- 510.

[36] Yohannes E, Arnaud A, Béchet A. Tracking variations in wetland use by breeding flamingos using stable isotope signatures of feather and blood. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 2014, 136: 11- 18.

[37] 江紅星, 侯韻秋, 李玉祥, Takeishi M, Ozaki K, 楊玉成, 鄭光美. 遼寧雙臺(tái)河口黑嘴鷗的遷徙模式與種群生存率. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2010, 30(15): 4180- 5186.

[38] Barrett R T, Camphuysen K, Anker-Nilssen T, Chardine J W, Furness R W, Garthe S, Hüppop O, Leopold M F, Montevecchi W A, Veit R R. Diet studies of seabirds: a review and recommendations. ICES Journal of Marine Science, 2007, 64(9): 1675- 1691.

[39] 邱英杰. 黑嘴鷗. 沈陽(yáng): 遼寧科學(xué)技術(shù)出版社, 2011.

[40] 江紅星. 黑嘴鷗(Larussaundersi)的繁殖生態(tài)、種群現(xiàn)狀與保護(hù)對(duì)策[D]. 北京: 北京師范大學(xué), 2008.

Diet composition of Saunders′s Gull (Larussaundersi) determined using stable isotope analysis at the Shuangtaihekou National Nature Reserve, China

WANG Xuan1, JIANG Hongxing1,*, ZHANG Yanan1, CHEN Lixia1, SONG Changzhan2,LI Yuxiang2

1KeyLaboratoryofForestProtectionofStateForestryAdministration,ResearchInstituteofForestEcology,EnvironmentandProtection,ChineseAcademyofForestry,Beijing100091,China2ManagementBureauofShuangtaihekouNationalNatureReserve,Panjin124000,China

In recent decades, stable isotope techniques have been increasingly applied in studies of the diet and trophic structure of birds. Understanding avian diets is critical for the rehabilitation and conservation of endangered bird species, especially for waterbirds like Saunders′s Gull. The Shuangtaihekou National Nature Reserve accommodates the largest breeding population of Saunders′s Gulls in the world, and the gulls breed in the reserve′s man-made wetlands. The objective of this study was to determine the diet composition of Saunders′s Gull, using stable isotope analysis to ensure the best management practices of this globally vulnerable species. A total of 213 samples of six potential dietary species, 10 fledgling blood samples, and 27 and 17 feather samples from fledglings and adults, respectively, were collected. The results showed that: (1) The stable carbon isotope signature (δ13C) of feathers from adult and fledgling gulls were significantly different. The feathers of fledglings provided short-term feeding information at the breeding site, whereas the feathers from adult gulls provided long-term information that also included feeding at stopover sites. (2) Theδ13C andδ15N values of feathers from diseased and dead birds were no different than those from healthy birds, and there was also no difference between the isotope values of the blood and feathers of fledglings. Therefore, in future studies, we can conduct stable isotope analysis using feathers from deceased birds, rather than taking blood and feather samples form healthy birds. (3) In addition, the diet composition of fledglings revealed by blood samples was consistent with that revealed by feather samples.BullactaexarataandNereissuccineawere the main food sources, and each accounted for over 31.20% of the gull′s diet. The next most important contributors wereSynechogobiushasta(12.86%—14.49%),Macrophthalmusdilatatum(8.08%—9.19%), andHelicetientsinensis(6.00%—7.48%). With continuous loss and degradation of natural wetlands, the results also provide a scientific basis for the construction, restoration, and management of dietary species for breeding populations of Saunders′s Gulls in man-made wetlands.

Saunders′s gull; stable isotope analysis; avian diet; blood; feather; Shuangtaihekou Reserve

國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31372226)

2015- 11- 09;

日期:2016- 08- 02

10.5846/stxb201511092268

*通訊作者Corresponding author.E-mail: hxjiang@caf.ac.cn

王玄, 江紅星, 張亞楠, 陳麗霞, 宋常站, 李玉祥.基于穩(wěn)定同位素技術(shù)的遼寧雙臺(tái)河口保護(hù)區(qū)黑嘴鷗(Larussaundersi)食性研究.生態(tài)學(xué)報(bào),2017,37(6):1796- 1804.

Wang X, Jiang H X, Zhang Y N, Chen L X, Song C Z,Li Y X.Diet composition of Saunders′s Gull (Larussaundersi) determined using stable isotope analysis at the Shuangtaihekou National Nature Reserve, China.Acta Ecologica Sinica,2017,37(6):1796- 1804.