18F-FDG PET/CT在結腸癌術前TNM分期中的價值及SUVmax與患者臨床特征的相關性研究

吳 珊，劉長存，宋建華，陳 香，趙晉華

上海交通大學附屬第一人民醫院核醫學科，上海 200080

18F-FDG PET/CT在結腸癌術前TNM分期中的價值及SUVmax與患者臨床特征的相關性研究

吳 珊，劉長存，宋建華，陳 香，趙晉華

上海交通大學附屬第一人民醫院核醫學科，上海 200080

趙晉華，主任醫師，教授，博士研究生導師。現任上海交通大學醫學院附屬上海市第一人民醫院核醫學科主任。擅長PET/CT、ECT影像診斷、甲亢碘-131放射性核素治療。主要社會職務有中華醫學會核醫學分會委員、淋巴瘤PET/CT工作委員會主任委員、PET學組副組長、上海核學會臨床核醫學專業委員會主任委員、上海醫學會核醫學專科委員會副主任委員、中國女醫師協會影像專業委員會副主任委員、中國醫學影像技術研究會常務理事、上海市核醫學質控中心專家委員會委員、《中華分子影像與核醫學雜志》編委、《腫瘤影像學》雜志常務編委。發表國內外專業論文100余篇(其中SCI收錄期刊發表論文30余篇)。

目的：探討PET/CT在結腸癌術前TNM分期中的臨床價值及病灶最大標準化攝取值(maximum standardized uptake value，SUVmax)的臨床意義。方法：回顧性分析44例經術后病理證實為結腸癌患者的PET/CT影像學資料，評價PET/CT術前TNM分期的準確性。分別按患者年齡和性別，病灶部位、長徑、TNM分期、美國癌癥聯合會(American Joint Committee on Cancer，AJCC)分期、病理類型及組織學分化程度、癌胚抗原(carcinoembryonic antigen，CEA)、糖類抗原199(carbohydrate antigen 199，CA199)、CA242 進行分組，分析各組間SUVmax值差異有無統計學意義，并用受試者工作特征(receiver operating characteristic，ROC)曲線評價SUVmax對組織學分化程度的診斷效能。結果：PET/CT對T分期、M分期的診斷結果與術后病理分期的一致性較好(Kappa=0.776、1.0；P＜0.05)，而對N分期的診斷結果與術后病理分期的一致性一般(Kappa=0.493；P＜0.05)。病灶SUVmax與患者年齡和性別、病灶部位、CA199、CA242無關(P＞0.05)；與病灶長徑、TNM分期、AJCC分期、病理類型及分化程度、CEA有關(P＜0.05)。ROC曲線下面積(area under curve，AUC)為0.862，閾值14.6，以此閾值來判斷組織學分化程度的靈敏度和特異度均為77.8%。結論：PET/CT可用于術前TNM準確分期。SUVmax與病灶的長徑、TNM分期、AJCC分期、病理類型、分化程度及CEA有關，可反映病灶的增殖、侵襲能力。

PET/CT；結腸癌；TNM分期；最大標準化攝取值

結直腸癌嚴重威脅人類生命健康，發病率居惡性腫瘤第3位，死亡率僅次于肺癌、肝癌、胃癌，排第4位[1]。隨著我國經濟的發展、居民生活方式及膳食結構的改變，近年來結腸癌的發病率逐年增長[2]。手術是目前治療結直腸癌的主要方式，但術后患者存在一定的復發率與轉移率，主要原因在于大部分患者確診結直腸癌時已伴有鄰近組織侵犯或遠處轉移。因此，早期診斷和準確的術前分期是結腸癌治療及預后的關鍵因素，對提高患者生存質量、延長患者生命有重要意義。傳統的影像學技術如CT、MRI、超聲等基于病灶解剖形態對病灶進行判斷，有時對病灶的良惡性鑒別存在一定困難，對判斷淋巴結或遠處轉移存在局限性[3]，而PET/CT顯像可將全身解剖成像與功能代謝顯像相結合，對病灶的良惡性、遠處轉移等有較好的判斷能力，在腫瘤診斷及術前分期中有獨特的優勢[4]。目前，PET/CT應用于結腸癌術前分期的大部分研究所選取的病例除結腸癌外還包含直腸癌，亦有研究對象為所有腹部腫瘤，而僅含結腸癌的研究也只探討了PET/CT在N分期中的應用[5-7]。患者的某些臨床特征將影響預后，而最大標準化攝取值(maximum standardized uptake value，SUVmax)是PET/CT的一個半定量指標，了解SUVmax與臨床特征的相關性可進一步指導臨床治療，了解預后。本研究對44例手術確診為結腸癌患者的病理檢查結果和術前18F-脫氧葡萄糖(18F-fluorodeoxyglucose，18F-FDG)PET/CT檢查資料進行回顧性分析，評估PET/CT在結腸癌術前TNM分期中的價值及SUVmax與患者臨床特征的相關性。

1 資料和方法

1.1 一般資料

回顧性分析2011年6月—2016年11月于上海交通大學附屬第一人民醫院手術且術后病理證實為結腸癌的44例患者(男性26例、女性18例)的PET/CT影像學資料。所有患者均于術前2周內接受18F-FDG PET/CT檢查，年齡24～95歲，中位年齡62.5歲。均為首次診斷結腸癌，檢查前未行任何腫瘤相關性治療。

1.218F-FDG的制備

18F-FDG由GE公司PET trace回旋加速器生產并通過合成模塊自動合成，放化純度＞95%。

1.3 檢查方法

檢查使用GE公司Discovery STE 16 PET/CT一體化掃描機。患者于檢查前4～6 h禁食，空腹血糖濃度＜6.1 mmol /L，靜脈注射顯像劑18F-FDG 0.15 mCi/kg，靜臥1 h后行全身顯像。先行CT掃描，掃描條件： 140 kV，160 mA，層厚3.75 mm；PET采用3D模式采集，一般采集6～8個床位，采集時間2 min/床位。經迭代法重建，并基于CT對PET圖像進行衰減校正，校正后的PET與CT圖像在Xeleris工作站上進行自動融合。SUV由工作站根據受檢者體重、注射劑量、時間等自動生成。

1.4 資料分析

由2名有經驗的核醫學科醫師共同閱片，在放射性濃聚灶最明顯的層面沿病灶范圍勾畫感興趣區(region of interest，ROI)，工作站自動計算SUV，本研究以SUVmax為測量指標。

1.5 PET/CT術前分期標準

參考美國癌癥聯合會(American Joint Committee on Cancer，AJCC)和國際抗癌聯盟(Union for International Cancer Control，UICC)提出的結直腸癌TNM分期系統[8]和其他PET研究[5-6]，本研究分期標準如下，T0期：未發現原發腫瘤；T1～T2期：管腔局限性增厚，但外壁尚光整，周圍脂肪間隙尚清晰，病灶在PET圖像上呈放射性濃聚(SUVmax≥2.5)；T3期：管壁局限性增厚，管腔明顯狹窄，管壁形態不規則、不光整，脂肪間隙不清晰，模糊發現鄰近器官或組織的侵犯，原發灶及受侵器官或組織PET圖像上呈放射性濃聚；T4期：腫塊突破漿膜層，管壁增厚較顯著，管腔狹窄較明顯，外周脂肪間隙內密度增高，并侵犯鄰近器官結構，腫塊及侵犯器官PET圖像上呈放射性濃聚。N0：無區域淋巴結轉移；N1：有1～3枚區域淋巴結轉移(CT示淋巴結長徑＞1.0 cm或長徑未達1.0 cm，但SUVmax≥2.0)；N2：有4枚以上區域淋巴結轉移。M0：無遠處轉移；M1：有遠處轉移(轉移灶PET圖像呈放射性濃聚，同時相應部位CT上可見病灶影)。

1.6 統計學處理

采用SPSS 22.0軟件包，計量資料用x±s表示，分別計算PET/CT判定結腸癌TNM分期及AJCC分期各期的靈敏度、特異度、準確率、陽性預測值(positive predictive value，PPV)、陰性預測值(negative predictive value，NPV)。采用Kappa檢驗評估PET/CT對術前TNM分期與病理診斷的一致性，Kappa值＜0.4為檢驗結果一致性較差，Kappa值0.4～0.75為一致性一般，Kappa值＞0.75為一致性較高。兩組間SUVmax均值比較采用獨立樣本t檢驗，P＜0.05為差異有統計學意義。繪制受試者工作特征(receiver operating characteristic， ROC)曲線，分析SUVmax對組織學分化程度的診斷效能。

2 結 果

2.1 手術病理結果

44例患者病灶部位：回盲部3例、升結腸9例、結腸肝曲11例、橫結腸4例、降結腸2例、乙狀結腸12例、直乙交界區3例。術后病理結果：高分化腺癌10例、中-高分化腺癌1例、中分化腺癌15例、中-低分化腺癌1例、低分化腺癌9例(其中3例部分伴黏液腺癌改變)、高分化黏液腺癌4例、中分化黏液腺癌1例、低分化黏液腺癌3例。

2.2 PET/CT與手術病理結果的比較

2.2.1 原發病灶

44例結腸癌病灶均明顯攝取18F-FDG (圖1)，SUVmax為14.84±8.34 (5.3～48.6) 。

術后病理結果：38例侵及漿膜，6例未侵及漿膜。PET/CT判定8例漿膜未受侵，其中病理診斷2例侵及漿膜(分別為T3、T4期)；PET/CT判斷36例侵及漿膜(T3+T4)，與病理診斷結果一致。PET/CT診斷結腸癌T分期各期的靈敏度、特異度、準確率、陽性預測值、陰性預測值及Kappa值見表1，檢查結果與手術病理結果具有較高的一致性(Kappa =0.776，P＜0.05)。

圖1 PET圖像示結腸癌病灶明顯攝取18F-FDG

表1 PET/CT判定T分期與病理結果對照

2.2.2 淋巴結轉移

44例結腸癌患者中，術后病理證實30例發生區域淋巴結轉移，轉移部位主要位于腸旁、腸系膜、腹膜后及髂血管旁等。PET/CT判定無淋巴結轉移的11例患者中，2例術后病理證實為淋巴結轉移；而PET/CT判定有淋巴結轉移的33例患者中，5例術后病理證實未發生區域淋巴結轉移，淋巴結為反應性增生(圖2)。PET/CT診斷結腸癌N分期各期的靈敏度、特異度、準確率、陽性預測值、陰性預測值及Kappa值見表2，檢查結果與手術病理結果的一致性一般(Kappa=0.493，P＜0.05)。

圖2 PET/CT誤診腫塊旁淋巴結轉移

表2 PET/CT判定N分期與病理結果對照

2.2.3 遠處轉移

44例結腸癌患者中，19例伴肝內轉移灶，2例肺轉移(圖3)及1例右側胸膜轉移。其中肝轉移灶均由術后病理證實，肺及胸膜轉移經術后其他影像學隨訪確證。對于PET/CT術前未發現遠處轉移灶的病例，術中盆腹腔探查亦未發現遠處轉移灶。PET/CT診斷結腸癌M分期各期的靈敏度、特異度、準確率、陽性預測值、陰性預測值及Kappa值見表3，檢查結果與手術病理結果的一致性極高(Kappa=1.0，P＜0.05)。

2.2.4 AJCC分期

44例結腸癌患者的病理分期結果及PET/CT分期的靈敏度、特異度、準確率、陽性預測值、陰性預測值、Kappa值見表4。Ⅰ期和Ⅳ期PET/ CT與手術病理結果的一致性較高(Kappa=0.789，1.0；P＜0.05)，Ⅱ期和Ⅲ期PET/CT與手術病理結果的一致性一般(Kappa=0.553, 0.722；P＜0.05)。

圖3 PET/CT示結腸癌伴雙肺多發性轉移

表3 PET/CT判定M分期與病理結果對照

表4 PET/CT判定AJCC分期與病理分期結果對照

2.3 SUVmax與患者臨床特征及血清腫瘤標志物的相關性分析

病灶的SUVmax與患者性別和年齡、病灶部位、糖類抗原199(carbohydrate antigen 199，CA199)、CA242無關(P＞0.05)，與腫瘤長徑、是否侵犯漿膜層、是否發生淋巴結或遠處轉移、病理類型、組織學分化程度(依據Broder 法對病灶進行分級)、癌胚抗原(carcinoembryonic antigen，CEA)有關(P＜0.05)(表5)。

2.4 SUVmax 對結腸癌組織學分化程度診斷效能的分析

繪制組織學分化程度診斷效能ROC曲線(圖4)，曲線下面積(area under curve，AUC)為0.862，Youden指數為0.556，閾值為14.6。SUVmax=14.6時靈敏度和特異度均為77.8%，為本研究的最佳診斷臨界點。SUVmax＞14.6時，病灶的組織學分化程度更低，傾向惡性的可能性更大。

表5 SUVmax與臨床特征及血清腫瘤標志物的關系

圖4 PET/CT SUVmax對組織學分化程度診斷效能的ROC曲線

3 討 論

隨著結腸癌診療技術的發展，個體化治療已成為臨床關注的重點。個體化治療可減少盲目手術帶來的風險及并發癥，改善患者預后[9]。對手術醫師而言，術前除需明確腫瘤病灶的部位、大小及性質外，還需明確病灶的局部浸潤范圍、是否發生淋巴結或遠處轉移。本組病例隨訪中發現1例患者因肝臟占位手術，術后病理提示腫瘤為胃、腸腺癌轉移可能，進而行PET/CT尋找原發灶，PET/CT結果提示原發灶在橫結腸，患者隨后進行了第2次手術，術后病理證實為橫結腸中低分化腺癌。如果手術醫師術前采用PET/CT對該患者進行全身情況評估，將改變治療方案，避免二次手術。因此，準確的術前分期可優化結腸癌患者的治療方案，指導外科手術。

惡性腫瘤細胞代謝活躍，糖酵解水平高，18F-FDG攝取增多并在細胞內積聚，可經PET/CT探測成像[10]。18F-FDG PET/CT通過半定量指標SUV來反映病灶的代謝情況，并通過CT觀察病灶的形態學改變，共同判別病灶的性質[11]，適用于各年齡患者，尤其適用于不能行腸鏡檢查的患者，在腫瘤的定位、分期、療效監測、尋找遠處轉移灶等方面起重要作用，近年來逐漸用于評估結腸癌的術前分期[12]。

本研究中，術前PET/CT對T分期各期的靈敏度、特異度、準確率均較高。但PET/CT將1例原位癌、1例T3期、1例T4期誤判為T1～2期，這是因為CT不能很好地區分腸壁的多層結構而導致過度分期[13]；當病灶剛剛侵及漿膜層時，周圍脂肪間隙尚清晰，此時CT可能誤判為T2期而導致過低分期。對于T1、T2期病灶，PET/CT與術后病理分期的一致性尚可(Kappa=0.732，P＜0.05)，對于T3、T4期病灶，PET/CT與術后病理分期的一致性較高(Kappa=0.818，0.792；P＜0.05)。對于T分期，從整體上看一致性較高(Kappa=0.776，P＜0.05)，充分表明PET/CT對T分期的診斷效能較好，尤其適用于T3、T4期患者。

淋巴結轉移是結腸癌最常見的轉移方式[14]，臨床上主要通過觸診、超聲、CT或MRI來觀察淋巴結的形態、大小，以此判斷淋巴結受累情況。通常將長徑＞1 cm的淋巴結判定為轉移[15]，這樣易漏診一些已有轉移的小淋巴結，對腫大的淋巴結也不能鑒別是反應性增生還是轉移。目前認為，CT對N分期的靈敏度和特異度分別為76%和55%[16]。雖然PET/CT綜合了PET與CT的優勢，降低了檢查的假陽性率與假陰性率，但本研究中N分期各期的靈敏度、特異度均較低，有部分反應性增生的淋巴結既有淋巴結腫大，亦有FDG高攝取，導致PET/CT呈假陽性，而部分已發生轉移的淋巴結長徑小，代謝正常，此時PET/CT呈假陰性。對N分期PET/CT與術后病理分期的一致性一般(Kappa=0.493，P＜0.05)。目前，PET/CT用于臨床診斷淋巴結轉移尚缺少明確證據，有研究認為增強CT對N分期的準確率和靈敏度均高于PET/CT[17]。因此，未來可嘗試對懷疑淋巴結轉移的患者行增強PET/CT以提高N分期的準確率和靈敏度。同時，迫切需要發現和發展新的核素及新的顯像技術，以評價腫瘤是否累及淋巴結。

約20%新確診為結直腸癌的患者伴有遠處轉移[18]，最常見的轉移部位為肝臟，肝轉移灶的數目、位置將影響手術方式的選擇[19]。有研究認為，CT發現遠處轉移灶的準確率差異較大，從55%[20]至100%[15]不等，而PET/CT對遠處轉移灶的靈敏度高于CT和MRI[21]。本研究中，22例患者發生遠處轉移，肝轉移19例(術后病理證實)，肺轉移2例，胸膜轉移1例(由其他影像學技術隨訪證實)，PET/CT的診斷改變了這些患者的分期及治療方案。對結腸癌M分期PET/CT與術后病理分期的一致性極高(Kappa=1.0，P＜0.05)，可有效用于患者的M分期。

AJCC分期是依據結腸癌病灶是否侵及漿膜層、是否發生淋巴結和遠處轉移。美國國立綜合癌癥網絡(National Comprehensive Cancer Netnork，NCCN)診療指南提出，對于Ⅲ、Ⅳ期患者，需在術前先進行新輔助放化療以降低術后復發率；Ⅰ、Ⅱ期患者可直接進行手術[15]。本研究中，33例AJCC分期處于Ⅲ、Ⅳ期的患者均未在術前行新輔助放化療，于PET/CT檢查后2周內行手術治療。將PET/CT術前AJCC分期與術后病理分期進行比較，一致性較高(Kappa=0.789，P＜0.05)，對以后指導臨床治療方案的選擇有重要意義。

PET/CT以SUV衡量組織對18F-FDG的攝取程度。本研究選取SUVmax作為評估指標，分析其與患者臨床特征的相關性，發現結腸癌病灶SUVmax與患者性別和年齡、病灶部位、CA199、CA242無關(P＞0.05)，與病灶的長徑、TNM分期、AJCC分期、病理類型、組織學分化程度、CEA有關(P＜0.05)。病灶大小反映腫瘤的增殖能力，侵犯周圍組織、淋巴結或遠處轉移反映了腫瘤的侵襲能力。本研究發現，長徑≥3 cm的病灶SUVmax比長徑＜3 cm者高，侵及漿膜層組高于未侵及漿膜層組，伴有淋巴結或遠處轉移組高于無轉移組，差異均有統計學意義(P＜0.05)。因此，本研究認為SUVmax越高，腫瘤的侵襲性、增殖能力也越高。

本研究44例患者中大部分為腺癌(36例)，只有8例為黏液腺癌。黏液腺癌因為含黏液成分多，實性成分少，病灶攝取FDG少[22]，SUVmax總體上低于腺癌(P＜0.05)，PET/CT可呈假陰性。因此，當懷疑惡性病變而PET/CT代謝低時，須借助腸鏡來診斷。一般而言，低分化腫瘤含惡性細胞多，代謝水平高[23]。本研究按Broder法對病灶進行分級，觀察不同組織學分化程度之間SUVmax是否具有差異性。結果發現，低分化組SUVmax高于中-高分化組(圖5，P＜0.05)。進一步研究SUVmax對組織學分化程度是否具有診斷效能，繪制診斷效能ROC曲線，AUC為0.862，表明用SUVmax診斷組織學分化程度的診斷效能較好，14.6是區分病灶低分化與中-高分化的最佳閾值，其靈敏度和特異度均為77.8%，SUVmax＞14.6時腫瘤傾向低分化的可能性大，惡性程度高，預后差。

圖5 SUVmax與組織學分化程度的關系

臨床上常通過監測腫瘤標記來預測腫瘤的發生，CEA、CA199和CA242 是消化道常見的腫瘤標志物。本研究發現，CEA升高組SUVmax高于正常組(P＜0.05)，而CA199和CA242正常組與升高組之間SUVmax差異均無統計學意義(P＞0.05)，表明SUVmax與CEA可能存在一定聯系。本研究中，1例患者無任何臨床癥狀，因體檢發現腫瘤標志物持續升高而就診，行全身PET/CT檢查后診斷為結腸癌伴肝轉移并隨后進行了治療。因此，當腫瘤標志物進行性升高時，患者要尤為注意，定期隨訪加PET/CT全面評估可早期監測體內是否存在腫瘤病灶。一旦確診腫瘤，可及時治療，從而延長患者生存期，提高生活質量。

18F-FDG PET/CT集功能代謝顯像與解剖形態學成像于一體，在結腸癌原發及遠處轉移病灶的檢出方面優于CT和MRI[24]。本研究證實，18F-FDG PET/CT在結腸癌術前TNM分期中有獨特優勢。半定量指標SUVmax與患者性別和年齡、病灶部位、CA199、CA242無關，而與病灶的長徑、TNM分期、AJCC分期、病理類型、組織學分化程度及CEA有關，表明SUVmax可在一定程度上反映結腸癌的侵襲和增殖能力及預后。但PET/CT依然存在一定的局限性：腸道的生理性攝取可掩蓋早期微小病灶；高分化黏液腺癌等攝取FDG較低，會導致PET/CT假陰性，故PET/CT對結腸癌的優勢更多體現在術前分期上。

本研究尚存在不足之處。首先，病例數相對較少。其次，只分析了SUVmax與一些臨床特征是否相關，至于兩者之間相關性如何還有待進一步探討；再次，SUVmax與腫瘤的侵襲和增殖能力及惡性程度有關，這些均影響患者預后，但本組病例中含青年患者，尚未對其進行生存期的相關分析。

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Clinical value of18F-FDG PET/CT in preoperative TNM staging and SUVmax in patients with colon cancer

WU Shan, LIU Changcun, SONG Jianhua, CHEN Xiang, ZHAO Jinhua
(Department of Nuclear Medicine, Shanghai General Hospital, Shanghai Jiao Tong University, Shanghai 200080, China)

ZHAO Jinhua E-mail: zhaojinhua1963@126.com

Objective: To evaluate the clinical value of18F-fluorodeoxyglucose (18F-FDG) PET/CT in preoperative TNM staging, and explore the clinical value of maximum standardized uptake value (SUVmax) in the patients with colon cancer. Methods: PET/CT preoperative images of forty-four patients diagnosed with colon cancer were retrospectively analyzed to evaluate the accuracy of PET/CT in TNM staging before surgery. The groups were matched by sex, age, lesion position, diameter, TNM stage, American Joint Committee on Cancer (AJCC) stage, pathological type, differentiation state, carcinoembryonic antigen (CEA), carbohydrate antigen 199 (CA199) and CA242, and SUVmax was calculated. The accuracy of SUVmax for differentiation was analyzed by receiver operating characteristic (ROC) curve. Results: There was a good consistency between PET/CT and pathologyresults in T stage and M stage (Kappa=0.776, 1.0;P＜0.05), while a worse consistency in N stage (Kappa=0.493;P＜0.05). There was no correlation between SUVmax and sex, age, lesion position, CA199 and CA242 (P＞0.05). But SUVmax was correlated with lesion diameter, TNM stage, AJCC stage, pathological type, differentiation state and CEA (P＜0.05). The area under ROC curve of SUVmax was 0.862. Taking SUVmax=14.6 as threshold value to evaluate the differentiation state of colon cancer, the sensitivity and specificity were both 77.8%. Conclusion: PET/CT should be applied in preoperative TNM staging in the patients with colon cancer. SUVmax may be related to lesion diameter, TNM stage, AJCC stage, pathological type, differentiation state and CEA. SUVmax can reflect the invasion and proliferation ability of colon cancer.

PET/CT; Colon cancer; TNM staging; Maximal standardized uptake value

R445.5

A

1008-617X(2017)01-0035-08

2017-02-01）

國家自然科學基金(No：81401440)

趙晉華 E-mail：zhaojinhua1963@126.com