栗斑腹鹀對寄生和捕食風(fēng)險的行為反應(yīng)

陳艷東，姜云壘，2，秦 博，張立世，劉麗秋

(1.吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)動物科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，吉林 長春 130118；2.吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)動物生產(chǎn)及產(chǎn)品質(zhì)量安全教育部重點實驗室，吉林 長春 130118；3.吉林省莫莫格國家級自然保護區(qū)管理局，吉林 白城 137316)

栗斑腹鹀對寄生和捕食風(fēng)險的行為反應(yīng)

陳艷東1，姜云壘1，2，秦 博3，張立世1，劉麗秋1

(1.吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)動物科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，吉林 長春 130118；2.吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)動物生產(chǎn)及產(chǎn)品質(zhì)量安全教育部重點實驗室，吉林 長春 130118；3.吉林省莫莫格國家級自然保護區(qū)管理局，吉林 白城 137316)

捕食和巢寄生是影響栗斑腹鹀存活和繁殖成功的重要因素，面對不同風(fēng)險，其行為對策可能不同.在內(nèi)蒙古赤峰市阿魯科爾沁旗敖倫花和內(nèi)蒙古通遼市扎魯特旗嘎亥圖，通過擺放標(biāo)本實驗，探討了栗斑腹鹀在捕食和寄生風(fēng)險下的行為反應(yīng)差異.結(jié)果表明：栗斑腹鹀對捕食者紅隼(Falcotinnunculus)反應(yīng)最強烈；其次為寄生者大杜鵑(Cuculuscanorus)；對中性對照山斑鳩(Streptopeliaorientalis)反應(yīng)強度最弱.說明栗斑腹鹀具有識別不同類型風(fēng)險的能力，并能采取不同的行為對策應(yīng)對不同風(fēng)險.

栗斑腹鹀；標(biāo)本；行為對策；報警聲

捕食可定義為一種生物攝取其他種生物個體的全部或部分為食，前者稱為捕食者，后者稱為獵物或被捕食者[1].對動物反捕食對策的研究始于19世紀末[2]，研究發(fā)現(xiàn)捕食者與獵物長期協(xié)同進化，獵物形成了保護色、假死、逃跑、集體防御、報警等行為對策以逃避被捕食[1-5].而采取反捕食對策的前提就是能夠識別捕食者[6]，大多數(shù)動物都能夠識別環(huán)境中的捕食者，并做出一定的反捕食行為來降低捕食風(fēng)險[7-9]，因此，獵物需要評估捕食風(fēng)險的大小從而選擇合適的行為對策[10-11].

鳥類種間巢寄生降低了宿主的繁殖成功率和適合度[12].宿主主要的反寄生策略為識別寄生卵和雛鳥并丟棄或棄巢[13-15].實際上，最好的反寄生策略是尋找安全的繁殖地[16-17]或阻止巢寄生者于宿主巢中產(chǎn)卵[18-20]，當(dāng)寄生者出現(xiàn)在巢附近時，親鳥增加警戒并進行防御，能夠降低巢寄生發(fā)生的概率[21-22].

栗斑腹鹀(Emberizajankowskii)隸屬于雀形目(Passeriformes)、鹀科(Emberizidae)、鹀屬(Emberiza)，單型種，無亞種分化，是世界上稀有的鳥類之一.由于栗斑腹鹀較小的分布范圍和種群數(shù)量急劇下降，2010年被世界自然保護聯(lián)盟(IUCN)列為瀕危物種[23].現(xiàn)已對栗斑腹鹀分布和繁殖習(xí)性[24]、種群數(shù)量變化[25]、巢址選擇[26]、雙親遞食率[27]、現(xiàn)狀和保護對策[28]等開展了研究，研究發(fā)現(xiàn)捕食和寄生是影響栗斑腹鹀繁殖成功率的主要因素[29].本文以栗斑腹鹀為研究對象，在孵化期采用擺放標(biāo)本實驗，檢驗栗斑腹鹀是否能夠識別捕食和寄生風(fēng)險，分析其是否采取不同的行為對策應(yīng)對不同的風(fēng)險，以為栗斑腹鹀的保護研究提供基礎(chǔ)資料.

1 方法

1.1 研究區(qū)域

研究樣地位于內(nèi)蒙古自治區(qū)赤峰市阿魯科爾沁旗(43°21′43″～45°24′20″N，119°02′15″～121°01′E)和內(nèi)蒙古通遼市扎魯特旗(43°50′13″～45°35′31″N，119°34′48″～121°56′50″E)，海拔179.2～1 444.2 m.研究區(qū)東鄰科爾沁右翼中旗，南與赤峰市翁牛特旗接壤，西與巴林左旗、巴林右旗交界，北與錫林郭勒盟西烏珠穆沁旗毗鄰；以低山丘陵和傾斜沖積平原為主要地貌特征；屬溫帶大陸性氣候；降雨主要集中在6—8月份，年平均降雨量為300～400 mm.研究區(qū)域內(nèi)草本植被主要有貝加爾針茅(StipaBaicalensis)、羊草(Leymuschinensis)、北京隱子草(Cleistogeneshancei)、萬年蒿(Artenmisiagmelinii)、豬毛蒿(Artemisiascoparia)等，木本植被主要有西伯利亞山杏(Prunussibirica)和蒙古黃榆(Ulmusmacrocarpa)兩種[27].

1.2 實驗方法

2014—2015年5—7月，在研究區(qū)域內(nèi)采用巢位統(tǒng)計法確定栗斑腹鹀繁殖巢的位置，監(jiān)測首枚卵日期、孵化期等.對孵化期內(nèi)栗斑腹鹀親鳥(n=20對)進行擺放標(biāo)本實驗：選擇紅隼標(biāo)本代表捕食風(fēng)險，大杜鵑標(biāo)本代表寄生風(fēng)險，山斑鳩標(biāo)本作為中性對照，代表無風(fēng)險[30].選擇晴朗無風(fēng)鳥類活動高峰期(6：00～9：00，16：00 ～19：00 )進行實驗.標(biāo)本擺放在距巢1 m遠，距地1 m高的山杏樹上.實驗開始前將標(biāo)本用布遮蓋，一人移除遮蓋物，并立刻退到10 m以外的位置，另一人在15 m處記錄親鳥行為，實驗持續(xù)10 min.從至少一只親鳥飛回距巢25 m處開始計時[5].為了確定親鳥的位置，以巢為中心，在巢四周5，10，15，20，25 m處做標(biāo)記，從標(biāo)本擺放到第一只親鳥飛回時間間隔不超過30 min.標(biāo)本擺放順序是隨機的，針對同一巢的兩次實驗至少間隔1 d.觀察者和受試親鳥之間的接觸盡量最小化，采用焦點動物取樣法和所有事件取樣法結(jié)合記錄親鳥行為并選取以下行為變量：

進巢：標(biāo)本擺放后，栗斑腹鹀是否回巢繼續(xù)孵化[30]；回巢時間：從第一只親鳥到達至其進巢的時間[30]；報警：親鳥返回后是否報警[6]；報警級別：0(無報警聲)，1(報警時間<2 min)，2(報警時間<6 min)，3(報警時間>6 min)[31]；快速靠近標(biāo)本：親鳥返回后是否快速飛過或靠近標(biāo)本[6]；快速靠近標(biāo)本次數(shù)；返回時間：從標(biāo)本擺放到至少一只親鳥返回巢附近25 m的時間[31]；返回數(shù)量：從標(biāo)本擺放到返回巢附近25 m處的親鳥數(shù)量[31].統(tǒng)計繁殖巢某行為是否出現(xiàn)時，用“1”代表“是”，用“0”代表“否”.

1.3 數(shù)據(jù)處理

對三種風(fēng)險處理下栗斑腹鹀是否進巢、報警和快速靠近標(biāo)本的質(zhì)量性狀數(shù)據(jù)用非參數(shù)Cochran’s檢驗，組間差異用McNemar檢驗；非參數(shù)Friedman’s檢驗檢驗快速靠近標(biāo)本的次數(shù)、從標(biāo)本擺放到返回巢附近25 m處的栗斑腹鹀數(shù)量、報警級別，組間差異分析用Wilcoxon signed-ranks檢驗[32].從標(biāo)本擺放到至少一只親鳥返回巢附近25 m處的返回時間用單因素方差分析(one-way ANOVA)，多重比較用最小顯著差數(shù)法(LSD)；獨立樣本t檢驗檢驗回巢時間.顯著性水平設(shè)置為0.05，所有檢驗都是雙尾檢驗，數(shù)據(jù)用平均值±標(biāo)準(zhǔn)差表示.以上分析均在SPSS22.0統(tǒng)計分析軟件上完成.

2 結(jié)果

捕食風(fēng)險、寄生風(fēng)險和無風(fēng)險下栗斑腹鹀的8種行為指標(biāo)的顯著性差異和多重比較分析結(jié)果見表1.由表1可見，栗斑腹鹀的進巢行為與風(fēng)險類型相關(guān)(Cochran’s檢驗：Q=14.923，P=0.001)，捕食風(fēng)險下無進巢繼續(xù)孵化行為，寄生風(fēng)險和無風(fēng)險下分別有8巢和11巢親鳥進巢繼續(xù)孵化，捕食風(fēng)險和無風(fēng)險的進巢行為差異極顯著(McNemar檢驗：PH-S=0.001)，捕食風(fēng)險和寄生風(fēng)險的進巢行為差異極顯著(McNemar檢驗：PH-D=0.008)，寄生風(fēng)險和無風(fēng)險的進巢行為無顯著差異.t檢驗結(jié)果顯示，回巢時間也無顯著差異(t=0.929，df=17，P=0.366)，放置大杜鵑時回巢時間為(290.8±144.3)s(n=8)，放置山斑鳩時回巢時間為(227.9±146.4)s(n=11).

報警行為的發(fā)生與風(fēng)險類型無關(guān)(Cochran’s檢驗：Q=4.308，P=0.116)，但是報警級別與風(fēng)險類型有關(guān)(Friedman檢驗：χ2=10.131，P=0.006).捕食風(fēng)險的報警級別最高，為1.6±0.9(n=20)，寄生風(fēng)險的報警級別為0.85±0.7(n=20)，無風(fēng)險的報警級別為0.8±0.9(n=20)；捕食風(fēng)險和寄生風(fēng)險的報警級別差異極顯著(Wilcoxon檢驗：Z=-2.697，PH-D=0.007)，捕食風(fēng)險和無風(fēng)險的報警級別差異極顯著(Wilcoxon檢驗：Z=-2.949，PH-S=0.003).

表1 栗斑腹鹀對三種風(fēng)險行為反應(yīng)

注：H-D表示紅隼和大杜鵑的組間差異，H-S表示紅隼和山斑鳩的組間差異，D-S表示大杜鵑和山斑鳩的組間差異.**差異極顯著，*差異顯著.

快速靠近標(biāo)本行為與風(fēng)險類型相關(guān)(Cochran’s檢驗：Q=9.692，P=0.008)，捕食風(fēng)險、寄生風(fēng)險和無風(fēng)險下分別有11，5，2巢親鳥快速靠近標(biāo)本，快速靠近標(biāo)本行為在捕食風(fēng)險和無風(fēng)險間差異極顯著(McNemar檢驗：PH-S=0.004).快速靠近標(biāo)本的次數(shù)與風(fēng)險類型有關(guān)(Friedman檢驗：χ2=11.561，P=0.003)，捕食風(fēng)險下，栗斑腹鹀靠近標(biāo)本(0.9±1.1)次(n=20)，無風(fēng)險下快速靠近標(biāo)本(0.1±0.3)次(n=20)，捕食風(fēng)險和無風(fēng)險下快速靠近標(biāo)本次數(shù)差異極顯著(Wilcoxon檢驗：Z=-2.877，PH-S=0.004)；寄生風(fēng)險下，快速靠近標(biāo)本(0.3±0.4)次(n=20)，捕食風(fēng)險和寄生風(fēng)險下快速靠近標(biāo)本的次數(shù)差異顯著(Wilcoxon檢驗：Z=-2.228，PH-D=0.026)，寄生風(fēng)險和無風(fēng)險下快速靠近標(biāo)本次數(shù)差異不顯著(Wilcoxon檢驗：Z=-1.134，PD-S=0.257).

捕食風(fēng)險下，除繁殖巢親鳥外，同種其他栗斑腹鹀個體也會在捕食者附近做出行為反應(yīng)，存在共同御敵的現(xiàn)象，每巢有(2.1±1.2)只(n=20)個體返回；寄生風(fēng)險和無風(fēng)險下僅繁殖親鳥返回，分別有(1.6±0.5)只(n=20)和(1.5±0.5)只(n=20)返回，栗斑腹鹀返回數(shù)量與風(fēng)險類型無關(guān)(Friedman檢驗：χ2=4.415，P=0.110).捕食風(fēng)險下，(328.5±277.8)s(n=20)后，第一只親鳥飛回巢附近；寄生風(fēng)險下，(336.6±325.8)s(n=20)后返回；無風(fēng)險下，(398.5±356.8)s(n=20)后返回.三種風(fēng)險下，栗斑腹鹀的返回時間差異不顯著(F=0.287，df=2，P=0.752).

3 討論

3.1 栗斑腹鹀對風(fēng)險的識別

栗斑腹鹀對捕食風(fēng)險的反應(yīng)最強烈，出現(xiàn)共同御敵的現(xiàn)象，返回的栗斑腹鹀數(shù)量最多；發(fā)生快速靠近標(biāo)本行為的巢數(shù)最多；快速靠近標(biāo)本的次數(shù)也最多.寄生風(fēng)險和無風(fēng)險下行為反應(yīng)依次減弱，說明栗斑腹鹀能夠識別三種風(fēng)險并且有合適的行為對策，結(jié)果與中國家燕(Hirundorustica)對雀鷹和大杜鵑的識別研究一致.中國家燕不是大杜鵑的常見宿主，大杜鵑雖在形態(tài)特征上高度模仿雀鷹，但中國家燕仍可區(qū)分雀鷹(Accipiternisus)和大杜鵑[30].實驗從側(cè)面支持了一般巢的防御假說[18]，栗斑腹鹀并未將杜鵑標(biāo)本當(dāng)作特殊的敵人，而表現(xiàn)出與山斑鳩標(biāo)本相似的反應(yīng)，這與黑頂林鶯(Sylviaatricapilla)對大杜鵑和原鴿(Columbalivia)的識別的研究結(jié)果一致[31]；黑頂林鶯對大杜鵑和原鴿標(biāo)本表現(xiàn)出相同級別的反應(yīng)，也與田雀鹀(Spizellapusilla)對棕頭牛鸝(Molothrusater)和冠藍鴉(Cyanocittacristata)的研究結(jié)果一致[33].1999—2001年的栗斑腹鹀調(diào)查研究顯示，161個損失卵中，5.6%為大杜鵑的巢寄生，11.8%被捕食，捕食和寄生是影響栗斑腹鹀繁殖成功的主要因素[29].巢寄生者一般在產(chǎn)卵初期對宿主構(gòu)成威脅，將宿主的卵推出巢中[18]，而我們的實驗是在孵化中期開展的，寄生風(fēng)險已經(jīng)不是影響繁殖的主要因素了.

3.2 栗斑腹鹀風(fēng)險對策

鳥類對風(fēng)險的評估是動態(tài)的[34]，需要權(quán)衡繁殖能量和存活能量的分配[35-36].研究發(fā)現(xiàn)，栗斑腹鹀在高捕食風(fēng)險下，將更多的時間用于觀察環(huán)境和防御捕食者，將能量分配給自身存活，減少進巢的繼續(xù)孵化行為；低風(fēng)險下，親鳥繼續(xù)進巢孵化，將能量分配給當(dāng)前繁殖.因此可以認為，栗斑腹鹀在高捕食風(fēng)險下會減少繁殖能量投資，增加存活能量投資.與趙亮(2005)[37]的研究結(jié)果相似，在捕食風(fēng)險下，繁殖期角百靈(Eremophilaalpestris)和小云雀(Alaudagulgula)親鳥通過縮短坐巢時間、延長消失時間、減少遞食率等行為，降低當(dāng)前繁殖投入，提高雛鳥的存活率.

3.3 栗斑腹鹀報警行為

鳥類的報警聲也是一種對捕食者的行為應(yīng)答，傳遞已經(jīng)發(fā)現(xiàn)捕食者的信息，或利用鳴聲技巧給捕食者帶來錯誤的信息[38].報警聲的內(nèi)容與捕食者密切相關(guān)，其他個體可通過聽覺感受器獲得報警聲的內(nèi)容.鳥類有時會對任何入侵者發(fā)出報警聲，也會發(fā)出高頻錯誤的報警聲[39].本研究發(fā)現(xiàn)，栗斑腹鹀在非捕食風(fēng)險下也會發(fā)出報警聲，對未構(gòu)成任何威脅的山斑鳩標(biāo)本仍有45%(9/20)的個體發(fā)出報警聲，而對威脅不大的大杜鵑有75%(15/20)的個體報警.栗斑腹鹀這種防患于未然的錯誤報警行為是有益的，可以預(yù)防真正的捕食攻擊，更有利于應(yīng)對潛在的威脅.

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(責(zé)任編輯：方 林)

Behavioral response of Jankowski’s Bunting(Emberizajankowskii)when faced with predator and brood parasitism risk

CHEN Yan-dong1，JIANG Yun-lei1，2，QIN bo3，ZHANG Li-shi1，LIU Li-qiu1

(1.College of Animal Science and Technology，Jilin Agricultural University，Changchun 130118，China；2.The Key Laboratory of Animal Production and Product Quality and Security，Ministry of Education，Jilin Agricultural University，Changchun 130118，China；3.Jilin District Bureau of Momoge Nature Reserve，Baicheng 137316，China)

Predation and brood parasitism can induce reproductive success of Jankowski’s Bunting(Emberizajankowskii).When faced with different risk，their behavioral strategies may be different.To investigate different behavior to predator and brood parasites，dummy experiment was conducted at Ar Horqin Banner in Chifeng City and Jarud Banner in Tongliao City of Inner Mongolia.Used Kestrel dummy(referred to predator)，common cuckoo(referred to brood parasites)，Oriental turtle dove(neutral control)，and found that response intensity of Jankowski’s Bunting declined from Kestrel through common cuckoo to Oriental turtle dove.The result show that Jankowski’s Bunting can identify the type of dummy or risk and adopt adaptive behavioral strategies.

Jankowski’s Bunting(Emberizajankowskii)；dummy；behavioral strstegies；alarm call

1000-1832(2016)04-0106-05

10.16163/j.cnki.22-1123/n.2016.04.023

2016-02-09

國家自然科學(xué)基金資助項目(31172109)；吉林省自然科學(xué)基金資助項目(20150101067JC).

陳艷東(1990—)，女，碩士研究生；通訊作者：姜云壘(1962—)，男，博士，教授，主要從事鳥類生態(tài)學(xué)研究.

Q 959.7+39 [學(xué)科代碼] 180.5744

A