不同抗氧化活性蔬菜汁對大鼠血清代謝組的影響

高蔚娜，陳玉霞*，蒲玲玲，韋京豫，吳健全，郭長江,*（.軍事醫學科學院衛生學環境醫學研究所，天津 00050；2.徐州空軍學院，江蘇 徐州 22000；.天津市健康教育所，天津 000）

不同抗氧化活性蔬菜汁對大鼠血清代謝組的影響

高蔚娜1，陳玉霞2,*，蒲玲玲1，韋京豫1，吳健全3，郭長江1,*
（1.軍事醫學科學院衛生學環境醫學研究所，天津 300050；2.徐州空軍學院，江蘇 徐州 221000；3.天津市健康教育所，天津 300011）

目的：研究不同抗氧化活性蔬菜汁對大鼠血清代謝組的影響。方法：40只雄性Wistar大鼠，隨機分為對照組、藕汁組、油菜汁組和黃瓜汁組，每組10 只，單籠飼養。對照組灌胃蒸餾水，蔬菜汁組灌胃相應的蔬菜汁。每只大鼠每天灌胃1 次，劑量為5 mL，實驗周期為4 周。實驗結束后，大鼠禁食過夜，球后靜脈叢采血，離心分離血清，－20 ℃保存備用。運用基于核磁共振技術和模式識別技術的代謝組學方法，分析比較不同蔬菜汁灌胃后，大鼠血清代謝變化情況和相關代謝物的差異。結果：得分圖顯示對照組與各蔬菜汁組之間可以很好地分開，但各蔬菜汁組之間沒有明顯的界限，說明蔬菜汁改變了大鼠血清的代謝模式。其中，含量升高的物質包括乳酸（δ1.34、δ4.14）、膽堿（δ3.22）、β-羥丁酸（β-hydroxybutyrate，β-HB，δ1.22）和內消旋肌醇（δ3.54）。與對照組比較，灌胃藕汁后，血清中含量升高的物質主要有脯氨酸（δ3.38）、糖區物質（δ3.4、δ4.1），降低的物質主要有脂類（δ0.9、δ1.26、δ1.3）；灌胃油菜汁后，血清中升高的物質主要有乙酰乙酸（δ2.14）、脯氨酸（δ3.38）、蘇氨酸（δ3.58），降低的物質主要有脂蛋白（δ0.9、δ1.26、δ1.3）；灌胃黃瓜汁后，含量升高的物質有蘇氨酸（δ3.58），降低的物質主要有脂蛋白（δ0.9、δ1.26、δ1.3）。結論：具有不同抗氧化活性的蔬菜汁，如藕汁、油菜汁和黃瓜汁均可改變大鼠血清的代謝模式，這種作用是通過影響大鼠血清中糖類、脂類和蛋白質的代謝來實現的。

代謝組學；蔬菜；抗氧化性

蔬菜除了含有人體所需的維生素、礦物質、纖維素等營養素，還含有豐富的抗氧化物質，如VC、VE、類胡蘿卜素和多酚類物質等，這些物質與蔬菜的抗氧化活性顯著相關。實驗前期以血漿鐵還原能力（ferric reducing ability of plasma，FRAP）法檢測了多種蔬菜的抗氧化能力，結果發現，體外抗氧化活性最強的蔬菜是藕，油菜次之，黃瓜最弱，其中多酚類物質對蔬菜的抗氧化能力有顯著的貢獻[1-2]。

代謝組學是繼基因組學和蛋白質組學之后發展起來的一門學科，主要以各種代謝途徑中的底物或產物中的低分子質量代謝物為研究對象，特別適合于食品、傳統中藥等復雜體系的研究與分析[3]。Guertin等[4]曾經用代謝組學的方法發現了多種蔬菜在人體內代謝生成的生物標志物；Aiso等[5]報道，短期服用含有小松菜的果蔬汁可增強中年男性的膽固醇代謝。由于具有不同抗氧化活性的蔬菜對血清代謝組影響的報道很少，本實驗選擇藕、油菜和黃瓜榨汁，給予大鼠灌胃4 周后，采用基于核磁共振技術的代謝組學方法，觀察這3 種蔬菜汁對大鼠血清代謝模式的影響。

1 材料與方法

1.1 動物、材料與試劑

40 只健康成年雄性2～3月齡Wistar大鼠（動物生產許可證號：SCXK（軍）2014-0001；動物使用許可證號：SYXK（軍）2014-0004） 軍事醫學科學院實驗動物中心。

新鮮的藕、油菜、黃瓜 天津市河西區三義莊菜市場。

重水（deuterium oxide，D2O） 美國CIA公司；2,2’,3,3’-三甲基甲硅烷基丙酸（3-(trimethysilyl) [2,2’,3,3’-2H4] propionate，TSP） 加拿大默克公司。

1.2 儀器與設備

UNITYINOVA 600MHz超導傅里葉變換1H核磁共振（nuclear magnetic resonance，NMR）波譜儀 美國瓦里安公司；Eppendorf 5418小型高速離心機 德國Eppendorf公司。

1.3 方法

1.3.1 動物處理

將大鼠按體質量隨機分成4 組，每組10 只，單籠飼養。對照組灌胃蒸餾水，實驗組分別灌胃藕汁、油菜汁和黃瓜汁。實驗期間，每天購買新鮮蔬菜，分別用自來水、蒸餾水反復沖洗干凈，晾干。將日常食用部分切成小片或段、塊，混合均勻后稱取一定質量，采用榨汁機榨汁后，取上層蔬菜汁備用。每天下午灌胃一次，每只大鼠灌胃劑量為5 mL，持續4 周。5 mL蔬菜汁相當于各蔬菜鮮質量分別為：藕汁11.4 g、油菜汁7.5 g、黃瓜汁7.0 g。實驗期間大鼠自由攝食、飲水，每周稱量體質量。實驗結束時，大鼠禁食過夜，球后靜脈叢采血，離心分離血清，－20 ℃保存備用。

1.3.2 NMR數據的采集

按照吳健全等[6]所述方法，從－20 ℃冰箱中取出血清，解凍后置于離心機中，14 000 r/min離心10 min；取上清300 μL，加入質量分數0.1%100 μL TSP重水溶液、200 μL D2O，混勻后于4 ℃冰箱保存備用。

測量時，在UNITYINOVA 600 MHz超導傅里葉變換1H 核磁共振波譜儀上調用T2-弛豫時間編輯和擴散編輯相關脈沖序列，采用預飽和2 s的方式抑制水峰，混合時間為0.15 s，選擇的譜寬為8 000 Hz，采樣點數32 k，累加次數64 次，預飽和頻率和中心頻率都在水峰位置。自由感應衰減信號經過32 k傅里葉變換轉為一維NMR譜圖。譜圖以TSP為化學位移參考，設為δ0。調用VNMR軟件中的程序，分別將δ0.5～4.5（CPMG）以及δ6.0～9.0（LED）（去除δ4.7～5.1）范圍內的波峰，以δ0.04 為積分段進行分段積分。將積分數據歸一化后，以Excel文件存儲，用于模式識別分析。

1.4 數據處理

將NMR積分結果輸入SIMCA P 10.0軟件，采用正交信號矯正（orthogonal signal correction，OSC）或偏最小二乘-辨別分析（partial least-squares discriminant analysis，PLS-DA）指導性模式識別技術，得到得分圖和因子載荷圖，再結合NMR譜圖對樣品中代謝組變化進行分析。

2 結果與分析

2.1 血清代謝模式總體變化分析

由弛豫編輯譜（圖1）可知，各組乳酸（δ1.34、δ4.14）含量均很高。采用PLS-DA方法對1H-NMR譜圖積分值進行分析，得分圖顯示對照組與各蔬菜汁組之間區分明顯，但各蔬菜汁組之間沒有明顯區分（圖2A）。與對照組比較可知，藕汁、油菜汁和黃瓜汁均能改變大鼠血清的代謝模式，但各蔬菜汁之間血清的代謝模式沒有明顯區別。

因子載荷圖表明，引起高場區（δ0.5～4.5）譜圖各組之間差異的主要物質是β-羥丁酸、乳酸、膽堿、內消旋肌醇等，因為與對照組比較，這些物質的含量發生了明顯的變化（圖2B）。各組間芳香族區域（δ6～9）物質差異不大；與對照組比較，灌胃黃瓜汁后，甲酸鹽含量降低；灌胃油菜汁后，組氨酸含量升高，其他3 組未知峰（δ6.05、δ6.07和δ6.26）變化明顯。

圖1 攝入不同蔬菜汁后大鼠血清600 MHzz1H NMR弛豫編輯譜圖Fig. 1 600 MHz1H NMR relaxation editing spectra of rat serum after consumption of different vegetable juices

圖2 攝入不同蔬菜汁后血清代謝物PLS-DA分析得分圖（A）和因子載荷圖（BB）Fig. 2 PLS-DA Scores plot of rat serum spectra after consumption of different vegetable juices (A) and PLS-DA loadings plot for metabolites (B)

圖3 攝入不同蔬菜汁后大鼠血清600 MHz H NMR擴散編輯譜圖Fig. 3 600 MHz 1H NMR diffusion editing spectra of rat serum after consumption of different vegetable juices

圖4 攝入不同蔬菜汁后血清代謝物OSC分析得分圖（A）和因子載荷圖（BB）Fig. 4 OSC Scores plot of rat serum spectra after consumption of different vegetable juices (A) and OSC loadings plot for metabolites (B)

擴散編輯譜（圖3）中的信號主要為長鏈脂肪酸及脂蛋白信號。相對于對照組，黃瓜汁組和藕汁組脂質2含量升高，油菜汁組和藕汁組中N-乙酰糖蛋白含量升高，除了核磁共振圖中確定的物質外，還發現1 種未知物質（δ1.23）含量升高。其余物質含量變化不明顯，對積分值作OSC分析，得分圖顯示對照組與各蔬菜組之間可以很好地區分，但各蔬菜組之間沒有明顯的區分（圖4）。說明3 種蔬菜汁對機體代謝存在相似的調節作用，可以引起相同代謝物的變化。

2.2 血清代謝模式分組變化分析

2.2.1 藕汁組與對照組之間的比較

進一步采用PLS-DA方法對各組1H NMR圖進行對比。灌胃藕汁后，血清中升高的物質主要有乳酸（δ1.34、δ4.14）、—OCH2CH3（δ1.18）、膽堿（δ3.22）、β-羥丁酸（β-hydroxybutyrate，β-HB，δ1.22）、脯氨酸（δ3.38）、內消旋肌醇（δ3.54）、糖區物質（δ3.4～4.1）；降低的物質主要有脂類（δ0.9、δ1.26、δ1.3）（圖5）。

圖5 攝入藕汁后血清代謝物PLS-DA分析得分圖（A）和因子載荷圖（B）Fig. 5 PLS-DA Scores plot of rat serum spectra after consumption of lotus root juice (A) and PLS-DA loadings plot for metabolites (B)

2.2.2 油菜汁組與對照組之間的比較

灌胃油菜汁后，血清中含量升高的物質主要有乳酸（δ1.34、δ4.14）、—OCH2CH3（δ1.18）、乙酰乙酸（δ2.14）、β-HB（δ1.22）、膽堿（δ3.22）、脯氨酸（δ3.38）、內消旋肌醇（δ3.54）、蘇氨酸（δ3.58），含量降低的物質主要有脂蛋白（δ0.9、δ1.26、δ1.3）（圖6）。

圖6 攝入油菜汁后血清代謝物PLS-DA分析得分圖（A）和因子載荷圖（BB）Fig. 6 PLS-DA Scores plot of rat serum spectra after consumption of rape juice (A) and PLS-DA loadings plot for metabolites (B)

2.2.3 黃瓜汁組與對照組之間的比較

灌胃黃瓜汁后，血清中含量升高的物質有—OCH2CH3（δ1.18）、β-HB（δ1.22）、乳酸（δ1.34）、膽堿（δ3.22）、內消旋肌醇（δ3.54）、蘇氨酸（δ3.58）；含量降低的物質主要有脂蛋白（δ0.9、δ1.26、δ1.3）（圖7）。

圖7 攝入黃瓜汁后血清代謝物PLS-DA分析得分圖（A）和因子載荷圖（BB）Fig. 7 PLS-DA Scores plot of rat serum spectra after consumption of cucumber juice (A) and PLS-DA loadings plot for metabolites (B)

3 討 論

代謝組學是對某一生物或細胞中所有低分子質量代謝產物進行定性和定量分析的科學，它通過檢測活體系統對病理生理刺激或基因改變作出的動力學多參數代謝反應，評價體液、組織液及組織，如尿液、血液、血漿、唾液、腦脊髓液及組織中代謝物等的變化，從而推論出機體所處的狀態[7-8]。代謝組學研究主要包括代謝物分析和數據分析兩部分。數據采集技術包括核磁共振波譜分析技術（nuclear magnetic resonance，NMR）、質譜分析技術（mass spectrometry，MS）、色譜分析技術和光譜分析技術等；數據分析主要包括數據采集、原始數據前處理、以及借助生物信息學軟件對獲得的大量多維復雜數據進行降維處理并獲取相關信息，找出反映樣品內在機理的、整體性差異的生物標記物。數據分析主要分為兩類，即監督分析法和非監督分析法[9]。本實驗使用的PLS-DA分析法屬于監督分析法。目前代謝組學已在微生物和植物研究、藥物毒性和機理研究、疾病診斷、中藥活性成分分析、藥物代謝的組學分析、毒性基因組學、藥理代謝組學、中藥毒理學、臨床和營養學[10-14]等領域廣泛應用。在營養學方面，Mata-Espinosa等[15]利用高效液相色譜-電霧式檢測器分析后發現，三油酸甘油酯、1,2-油酸-3-棕櫚酸和1,2-油酸-3-甘油三亞油酸酯可作為區分橄欖油和植物油的鑒別性代謝物；Zhang Qi等[16]采用GC-MS結合多元統計分析對飲食誘導的高脂血癥大鼠代謝物進行分析，發現β-羥基丁酸、酪氨酸和肌酸酐是潛在的生物標記物。

本研究結果表明，利用基于NMR的代謝組學技術，不同抗氧化活性的蔬菜汁作用于大鼠后，大鼠的血清代謝模式發生了改變，各蔬菜汁組都能與對照組很好地區別開來；各蔬菜汁組發生變化的內源性代謝物有很大的相似性，且與抗氧化性關系不明顯。與對照組比較，蔬菜汁影響了大鼠血清中的糖類、脂類和蛋白質的代謝模式。灌胃蔬菜汁后，大鼠血清中β-羥丁酸、乙酰乙酸和膽堿水平升高，表明蔬菜中的某些物質促進了體內酮體的生成和脂肪酸氧化。膽堿、乙酰乙酸是甲胺途徑的代謝物質，這2 種物質含量的改變表明蔬菜汁可影響脂質和膽固醇的代謝及轉運[17]；脯氨酸、蘇氨酸等氨基酸水平的改變，提示蔬菜對蛋白質代謝具有調節作用；大鼠血清中的乳酸水平升高，表明灌胃蔬菜汁影響了大鼠體內的糖代謝過程。乳酸是葡萄糖酵解的產物，血清中乳酸含量升高說明大鼠體內的糖酵解作用增強，而有氧氧化可能受到一定程度的抑制研究顯示，如果代謝過程中氧的消耗量增加，活性氧的生成就會增多，這可能會導致組織或細胞的氧化損傷[18]。

蔬菜中的胡蘿卜、萵苣、菠菜、洋蔥、甜椒、藕中都是多酚類化合物的良好來源[19-20]。研究表明，酚類物質可以被機體吸收利用[21]，但對其吸收進入體內后對內源性代謝影響的報道并不多見。沒食子酸（gallic acid，GA）是蔬菜中含量豐富的一種酚類化合物。研究結果顯示，GA可影響非酒精性脂肪肝模型小鼠的脂代謝、糖代謝（糖酵解和糖異生）、氨基酸代謝和膽堿代謝，通過這些作用發揮GA的代謝保護作用[22]。表兒茶素（epicatechin，EC）是蔬菜中含有的另外一種酚類化合物。Solanky等[23]運用基于NMR的代謝組學研究發現EC可以使SD（Sprague Dawley）大鼠內源代謝物，如肌酐、牛磺酸、檸檬酸鹽和α-酮戊二酸等水平發生明顯變化，提示EC進入動物體內可影響內源性物質的代謝途徑，表現為代謝能力降低、碳水化合物代謝水平下降。Kim等[24]用正常飼料、高脂飼料、高脂飼料＋30%煮熟的大豆粉、高脂飼料＋30% 72 h發酵的大豆粉處理后，各組小鼠的血清代謝模式能夠很好地區分。PLS-DA分析結果顯示，每組可以分開的主要原因是血清中的脂質代謝物，如可溶性卵磷脂和卵磷脂。因此含有大豆的食物，其中所富含的異黃酮可能有助于控制高脂飲食狀態下的脂質代謝。番茄紅素是多種蔬菜中含有的一種類胡蘿卜素。Bernal等[25]的結果表明，高脂模型對照組與番茄汁干預組的抗氧化生物標記物和代謝模式顯著不同，番茄汁中所含的番茄紅素可能起到了關鍵性的作用。上述研究與本實驗結果有類似之處，機體攝入多酚類物質、類胡蘿卜素等物質后，機體的代謝模式發生了明顯的變化，提示蔬菜中含有的這些物質可能是調節內源性代謝的重要物質。

綜上所述，灌胃蔬菜汁能明顯改變大鼠血清乳酸、β-羥丁酸、乙酰乙酸、膽堿、脯氨酸、蘇氨酸等物質的含量水平，能改變外周血的代謝模式，糖類、脂類和蛋白質三大物質代謝有所改變，提示蔬菜中的某些物質對機體的物質代謝途徑有調節作用，蔬菜中的多酚類物質、番茄紅素等可能發揮了重要的作用，但各蔬菜汁之間的作用差別不明顯；各蔬菜干預組大鼠內源性代謝的變化與相應蔬菜的抗氧化性關系不甚密切，這一點值得研究者深入探討。

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Effects of Vegetable Juices with Different Antioxidant Capacities on Serum Metabolome in Rats

GAO Weina1, CHEN Yuxia2,*, PU Lingling1, WEI Jingyu1, WU Jianquan3, GUO Changjiang1,*
(1. Institute of Health and Environment Medicine, Academy of Military Medical Sciences, Tianjin 300050, China; 2. Xuzhou Air College, Xuzhou 221000, China; 3. Tianjin Institute of Health Education, Tianjin 300011, China)

Objective: To observe the effects of vegetable juices with different antioxidant capacities on rat serum metabolome. Methods: Forty male rats were divided randomly into four groups consisting of 10 animals each, including control, lotus root juice (LRJ), rape juice (RJ), and cucumber juice (CJ) groups. The rats from the control and experimental groups were respectively administered with distilled water and vegetable juices intragastrically at a dose of 5 mL/rat once daily for 4 weeks. At the end of the experime nt, all the rats were fasted overnight and blood samples were collected from the orbital plexus. The serum was separated and stored at -20 ℃ until analysis. A metabolomic approach based on nuclear magnetic resonance analysis was used to investigate the effects of different vegetable juices on the serum metabolome in rats. Results: Scores Plot demonstrated that the control and vegetable juices groups were separated successfully, while there were no distinctive lines among three vegetable juices groups. After being treated by vegetable juices, the serum metabonome in rats changed significantly. In the vegetable juices groups, lactate (δ1.34, δ4.14), choline (δ3.22), β-hydroxybutyrate (β-HB, δ1.22) and internal compensation inositol increased in comparison to control. After being gavaged with lotus root juice, serum proline (δ3.38) and metabolites of sugar area (δ3.4, δ4.1) rose, while lipids declined (δ0.9, δ1.26, δ1.3). After being intragastrically given rape juices, acetoacetic acid (δ2.14), proline (δ3.38) and threonine (δ3.58) was increased, while lipoprotein (δ0.9, δ1.26, δ1.3) was decreased. In the cucumber juice group, threonine (δ3.58) was increased (δ3.58), while lipoproteins (δ0.9, δ1.26, δ1.3) were decreased. Conclusion: Vegetable juices with different antioxidant capacities such as lotus root juice, rape juice and cucumber juice could lead to changes in the metabolic patterns of serum sugar, lipids and protein in rats.

metabolomics; vegetable; antioxidant capacity

10.7506/spkx1002-6630-201611042

R151.3

A

1002-6630（2016）11-0236-06

高蔚娜, 陳玉霞, 蒲玲玲, 等. 不同抗氧化活性蔬菜汁對大鼠血清代謝組的影響[J]. 食品科學, 2016, 37(11): 236-241. DOI:10.7506/spkx1002-6630-201611042. http://www.spkx.net.cn

GAO Weina, CHEN Yuxia, PU Lingling, et al. Effects of vegetable juices with different antioxidant capacities on serum metabolome in rats[J]. Food Science, 2016, 37(11): 236-241. (in Chinese with English abstract)DOI:10.7506/spkx1002-6630-201611042. http://www.spkx.net.cn

2015-08-19

達能膳食營養研究與宣教基金項目（DIC2009-09）

高蔚娜（1977—），女，副研究員，博士，研究方向為類黃酮物質的生物學活性。E-mail：gwn2004bo@126.com

*通信作者：陳玉霞（1976—），女，講師，博士，研究方向為蔬菜水果的抗氧化性及功能。E-mail：cyx760010@163.com

郭長江（1963—），男，研究員，博士，研究方向為蔬菜水果類黃酮含量及生物學活性。E-mail：guocjtj@126.com