利用多視角圖像法分析番茄幼苗根構型對氮水平的響應

惠　放，馬韞韜，朱晉宇，蔣衛杰

（1 中國農業大學資源與環境學院，北京 100193；2 中國農業科學院蔬菜花卉研究所，北京 100081）

利用多視角圖像法分析番茄幼苗根構型對氮水平的響應

惠放1，馬韞韜1，朱晉宇2*，蔣衛杰2

（1 中國農業大學資源與環境學院，北京 100193；2 中國農業科學院蔬菜花卉研究所，北京 100081）

【目的】根系作為植物從環境中獲取氮素的重要器官，如何無損并高效地獲取其特征參數值是當今研究熱點。隨著高清成像技術的迅速發展，基于多視角圖像法是研究植株根構型無損測量的新型方法。本研究對根系多視角成像系統和 GIARoot 軟件平臺相結合的多視角圖像分析法精度進行了較系統的評估。并利用此套系統動態定量分析了不同氮素水平對番茄幼苗根構型的影響，為進一步研究植物根構型與礦質元素互作提供新的手段和依據。【方法】本研究以“中雜 109”番茄為材料進行水培試驗，設置 4、12、20 mmol/L 3 個氮處理，分別以 N4、N12、N20 表示，定植于透明玻璃柱中 16 d。利用自行設計的根系多視角成像系統獲取每天根系 360°圖像序列，并基于 GIARoot 軟件平臺對圖像序列進行根系特征參數的定量計算，在第 16 d 時將根系進行破壞性取樣，將 GIARoot 基于無損測定分析的圖像系列結果與 WinRHIZO Pro 的破壞性取樣根系掃描圖的計算結果進行對比評估。【結果】GIARoot 與 WinRHIZO Pro 根系特征參數評估結果總體上線性回歸斜率在 0.96～0.99，R2均為 0.99，RE 為 2.95%～12.69%，根總長、根總表面積、根總體積和根平均直徑的 RMSE 分別為 44.73 cm、4.96 cm2、0.09 cm3、0.05 mm，各個根系特征參數差異均不顯著（P＞0.05）。在 N4、N12、N20 3 個氮處理下，番茄幼苗定植 16 d 內各根系特征參數值均為 N12 處理最大，且 N20 的根總長、根總表面積、根垂直投影面積、根總體積分別比 N4 的高 14.2%、13.2%、35.8%、27.7%，而 N4 的橫截面最大根個數、一級側根個數分別比 N20 的高 28.2%、30.4%。不同氮水平間，第 4 d 根總長、根總表面積、根垂直投影面積出現顯著性差異（P＜0.05），N12 分別比 N20 顯著高 113.9%、153.7%、113.8%。第 12 d 根總體積、橫截面最大根個數出現顯著性差異（P＜0.05），N12 分別比 N20 顯著高 57.0%、117.9%。而根平均直徑 16 d 內無明顯差異（P＞0.05），均在0.42～0.54 mm。【結論】利用將多視角成像系統和 GIARoot 軟件平臺結合的多視角圖像法，進行無損測量獲取根系特征參數值是可行的。通過對不同氮水平下番茄幼苗各根系特征參數分析表明，適當提高氮濃度可以促進番茄幼苗根系生長，20 mmol/L 的高氮對根系生長具有抑制作用，且相對于根總長、根總表面積、根垂直投影面積、根總體積，這種抑制對側根數量尤為明顯，氮素濃度對根平均直徑影響最小。

番茄幼苗；氮；根系特征參數；GIARoot；無損測量

氮是植物生長不可缺少的營養元素之一，根際氮素與植株根系構型密切相關［1-3］，植株根系體積、長度、側根數量等根系特征參數均影響植株根際氮素吸收利用效率［4］。但是，研究氮素對植株根系構型的難點之一就是生長介質不透明、根系取樣不完整性。以往研究根系的方法是進行破壞性取樣，再用儀器設備掃描分析，這種方法破壞了根系在介質中生長的原有構型，無法完整獲取根系構型與氮素互作的動態規律。近年來，隨著高清成像光學技術的迅速發展，自動化圖像處理分析平臺也不斷涌現。GIARoot 軟件平臺［5］采用全局、自動適配與雙自動適配三種根系與背景分割方法，通過分析根系高清成像序列圖能夠提取長度、高度、寬度、投影面積等信息，可以評估分析 20 種二維根系特征參數。

番茄優質幼苗是實現番茄高效生產的關鍵，苗期根際氮素脅迫會影響幼苗花芽分化及生育期的產量分布［6-7］。前人研究番茄幼苗根際氮素調控主要集中在幼苗根系生長發育方面［8-9］，對氮素與幼苗根系構型研究較少，且研究方法均采用傳統破壞性取樣掃描分析，利用無破壞性光學成像方法來研究幼苗根系構型與氮素關系還鮮見報道。

本試驗以“中雜 109”番茄為材料，采用玻璃柱營養液栽培方式，并設置三個氮素水平，通過固定相機獲取旋轉平臺上番茄幼苗根系多視角圖像，利用GIARoot 軟件分析平臺對獲取的根系圖像序列進行根系特征參數的定量計算，量化研究水培番茄苗期的根系特征參數的變化規律，從而為利用成像法研究植物根系生長提供新的手段，也為進一步研究番茄幼苗根系三維構型與氮素利用效率提供科學依據。

1　材料與方法

1.1試驗設計

試驗在中國農業大學資環學院人工氣候室進行，人工氣候室條件為：光照 12 h/d，溫度 26～27℃，光強 550～650 μmol/（m2?s），相對濕度 65%。試驗品種為“中雜 109”番茄。將種子進行無菌催芽培養，在 5 d（子葉平展）后移栽到直徑 15 cm，高 30 cm的透明玻璃柱中，加入 5 L 預先配制好的營養液，每兩天更換一次營養液，所有玻璃柱外部用錫箔紙包裹以避光。

采用 Ca（NO3）2·4H2O 設置三個氮濃度：4、12、20 mmol/L（分別以 N4、N12、N20 表示），Ca2+離子用 CaCl2·2H2O 作為補充。基本營養液的組成（m o l/L）為：C u S O4·5 H2O 1.6×1 0-7、（NH4）6Mo7O24·4H2O 5.0×10-9、H3BO32.0×10-5、MnSO4·H2O 4.8×10-6、ZnSO4·7H2O 3.8×10-7、EDTA-Fe 2.0×10-5、MgSO4·7H2O 2.0×10-3、KCl 5.0×10-3、KH2PO41.0×10-3，pH 為 6.0，EC 值保持2.0～2.5 mS/cm。用電動泵連續通氣供氧，每個處理40 株，3次重復，每次測定隨機選擇 4 株。

1.2根系多視角圖像采集和處理

本試驗自行設計了一套根系多視角成像系統，此系統將直徑 25 cm、1/40 r/s、中心自帶白熾燈的自動旋轉盤固定于邊長為 50 cm 的攝影棚內，攝影棚四面涂黑以避光，上方懸掛由鐵架臺固定的四盞白熾燈為拍照提供光源。將照相機（Canon 500D、M 1/30、f 5.6-6.3）利用支架固定于攝影棚前，使用快門線設置連拍模式采集多視角圖像。在移栽后第 4、8、12、16 d 進行根系拍照，選取 4 張含有較多根系的圖片，使用 Adobe Photoshop 對挑選出的圖片進行裁剪等預處理。

1.3多視角圖像法根系特征參數精度評估

將圖像序列輸入 GIARoot 根系處理軟件，通過參數調整獲取最佳二值化處理圖片，并輸出 20 種根系特征參數，本研究主要選取根總長、根總表面積、根總體積、根平均直徑、根垂直投影面積、橫截面最大根個數 6 個代表性根系特征參數。使用ScanWizard EZ 軟件和根系掃描儀獲取第 16 d 破壞性取樣的根系二維掃描圖，并使用 WinRHIZO Pro 軟件進行根系特征分析，將 WinRHIZO Pro（像素閾值150）獲取的主要根系特征參數值與 GIARoot 計算結果進行對比驗證。具體處理流程見圖1。

圖1　成像系統技術流程Fig.1　Flowchart of the imaging system technology

GIARoot 中根系特征參數算法，如體積（V）和表面積（S）公式分別為：

式中，ri為第 i 個像素半徑；n 為像素個數。

1.4統計分析

采用 Microsoft Excel 2013 進行計算、作圖，采用 SPSS 對數據進行統計分析，包括方差分析（ANOVA）、線性回歸等。

WinRHIZO Pro 參照值（yi）和 GIARoot 待評估值（xi）的吻合程度用均方根誤差（RMSE）、相對誤差（RE）等進行描述：式中，yi和 xi分別為第 i 個參照值和待評估值；n 為待評估值或參照值的個數。

2　結果與分析

2.1根系特征參數值評估結果

圖2為番茄移栽后第 16 天，對利用 GIARoot 系統得出的相關參數與破壞性取樣利用 WinRHIZO Pro分析的根總長、根總表面積、根總體積、根平均直徑數據進行比較的結果。發現各數據的線性回歸斜率介于 0.9 6～0.9 9，R2均為 0.9 9，R E 為2.95%～12.69%。其中，根平均直徑與其他三個根系特征參數相比 RE 較大，這可能是由于根平均直徑均在 0.42～0.54 mm，數據較為集中，極小的誤差也會造成統計學評估結果較差。另外，根系在營養液中由于浮力作用根系集中交錯，造成數據分析具有部分誤差，但是統計分析結果表明差異不顯著（P＜0.05），因此總體上 GIARoot 與 WinRHIZO Pro數據吻合較好，以上說明利用多視角成像系統和GIARoot 軟件平臺結合的多視角圖像法分析根系生長發育準確可靠。

圖2　GIARoot 與 WinRHIZO Pro 根總長、根總表面積、根總體積、根平均直徑評估結果Fig.2　Assessment of the network length， network surface area， network volume and average root diameter for the GIARoot and WinRHIZO Pro

2.2不同氮水平對番茄幼苗根總長、根總表面積、根垂直投影面積、根總體積、根平均直徑的影響

番茄幼苗不同氮水平下根總長、根總表面積、根垂直投影面積、根總體積參數值定植 16 d 內均以N12 最大（圖3）。第 4 d，根總長、根總表面積、根垂直投影面積不同氮濃度間表現出顯著性差異（P＜0.05），N12 比 N20 分別顯著高出 113.9%、153.7%、113.8%。第 12 d，根總體積在不同氮濃度間表現出顯著性差異（P＜0.05），N12 比 N20 顯著高出57.0%。第 16 d，N12 的根總長、根總表面積、根垂直投影面積、根總體積分別比 N20 的顯著高出54.6%、66.9%、34.9%、57.7%（P＜0.05），N20 分別比 N4 高出 14.2%、13.2%、35.8%、27.7%。這說明在本試驗條件下，高氮對以上 4 個根系特征增長具有抑制作用，且根總長、根總表面積、根垂直投影面積對氮素改變較為敏感。

圖3　番茄苗期不同氮水平根總長、根總表面積、根垂直投影面積、根總體積、根平均直徑的動態變化Fig.3　Dynamic changes of the network length， network surface area， network area， network volume and average root diameter of tomato seedlings under different N treatments

而 16 d 內根平均直徑 以 N12 最大、N4 最小，參數值在 0.42～0.54 mm（圖4），不同氮濃度間無顯著性差異，這與張蕊等［17］在施 N 0～200 kg/（hm2·a）下研究江西信豐木荷幼苗的結果基本一致。這說明在本試驗條件下雖然高氮對根平均直徑具有抑制作用，但對其無明顯影響。

2.3不同氮水平對番茄幼苗根系側根數量的影響

大部分研究認為，適當的硝酸鹽濃度對根系生長具有促進作用，尤其是在低氮脅迫（0.01～1 mmol/L）下會促進側根大量生成［11-12］，這說明側根數量對氮素改變極為敏感。一級側根個數和橫截面最大根個數這兩個根系特征參數均能較好的反映根系側根數量變化情況。

圖5為番茄定植 16 d 內橫截面最大根個數動態變化，不同時期在不同氮濃度間均以 N12 最高、N20 最低，且在第 12 d 不同氮濃度間就表現出顯著性差異（P＜0.05），N12 分別比 N4 和 N20 高 60.4%和 117.9%。表1為第 16 天番茄苗期一級側根個數與橫截面最大根個數，發現 N4 和 N12 的一級側根個數分別比 N20 的高 30.4% 和 76.4%，橫截面最大根個數分別比 N20 高 28.2% 和 74.1%。結合根總長、根總表面積、根垂直投影面積、根總體積、根平均直徑數據，可以認為過高的氮濃度對番茄根系生長具有抑制作用，這種抑制在側根數量上尤為明顯。

圖4　番茄苗期不同氮水平根平均直徑動態變化Fig.4　Dynamic changes of the average root diameters of tomato seedlings under different N treatments

圖5　番茄苗期不同氮水平橫截面最大根個數動態變化Fig.5　Dynamic change of the maximum number of roots of tomato seedlings under different N treatments

表1　番茄不同氮水平一級側根個數與橫截面最大根個數Table 1　Number of primary lateral roots and the maximum number of roots for tomato different N treatments

3　討論與結論

傳統根系研究方法如挖掘法、土鉆法等大多具有破壞性，實際測量誤差較大且測量時間多為根系發育后期［13，17］。即便采取不同發育期取樣的研究方法也不是同一植株，個體差異較大，研究者只能通過增加工作量來降低誤差［14-16］。本研究利用根系多視角成像系統和 GIARoot 軟件分析平臺能夠無損、動態和定量分析根構型特征參數，為營養元素對根系表型影響機理研究提供強有力的手段和方法。

前人研究發現，氮素脅迫對植株根系根長、根表面積、根體積均有明顯差異變化［13-16］，但根系構型參數對不同氮濃度差異響應的時間未見報道。本研究利用根系多視角圖像法無損和動態地觀察及分析根構型對氮素濃度差異響應時間，發現不同氮素水平第 4 d 番茄幼苗根長、根表面積表現出顯著性差異（P＜0.05），第 12 d 根體積表現出顯著性差異（P＜0.05），這與傳統方法取樣時期有限相比，在獲取數據的時效性和準確性上具有極大的優勢。大部分研究表明，適量供氮對根系生長具有促進作用，過高氮濃度對根系生長有抑制作用［18-19］。本研究利用GIARoot 平臺動態和定量分析結果表明，橫截面最大根個數在第 12 d，N20 顯著低于 N12（P＜0.05）且與 N4 無顯著差異；在第 16 d，N20 顯著低于 N12 和N4（P＜0.05）；而 N20 根系根長、根表面積、根體積在第 16 d 顯著低于 N12（P＜0.05）且與 N4 無顯著差異。以上結果表明，相對根長、根體積等特征參數，高氮對側根生長的抑制作用更為明顯，這可能是因為高濃度的硝酸根會通過阻礙側根分裂組織的活性來抑制側根的生長［20］，且這種抑制作用只發生于剛剛從主根上發出的尚未成熟的側根上，進而表現在側根數量上的明顯減少［21］。

本研究方法原理雖然適用于番茄等須根系無土栽培蔬菜作物，但本試驗研究時間僅為根系較少的番茄苗期，若想研究多生育期，尤其是旺盛生長期的根系，可以使用尼龍網或塑料網將根系分層以便于根系分離。而對于玉米、水稻等大田作物，本試驗研究方法不能獲得有效的根寬、根深、根角度等三維根系特征參數信息，需要從栽培介質（瓊脂等透明固體介質）等方面進行改進，研究基因型根構型差異［22］及理想根構型等特定構型育種［23］。另外，目前已有利用 RooTrak 分析 X-ray 掃描土壤獲取的根系多角度 μCT 圖像研究玉米根系構型，與傳統的 X-ray分析方法相比精度顯著提高［24］。

總之，本研究利用多視角圖像法無損、動態分析根系形態，徹底改變了傳統根系研究所用的破壞性測量和靜態模式，對研究根構型與營養元素互相響應機理具有重要的指導意義。未來可利用多視角成像系統，基于根系三維分析平臺進行原位無損定量三維根系，為研究礦質元素與根系三維構型的互作關系提供新的手段和依據。

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Analysis of nitrogen effects on root system architecture of tomato seedlings using the multi-view images method

HUI Fang1，MA Yun-tao1，ZHU Jin-yu2*，JIANG Wei-jie2
（1 College of Resources and Environmental Sciences， China Agricultural University， Beijing 100193， China；2 Institute of Vegetables and Flowers， Chinese Academy of Agricultural Sciences， Beijing 100081， China）

【Objectives】Root is an important plant organ of obtaining nutrient from soil. Therefore， how to obtain root parameter values nondestructively and efficiently is a current research hotspot. With the rapid development of high-throughput imaging technology， nondestructive measurement based on multi-view imageshas become a new method to study root system architecture. In this study， precision of the root multi-view imaging system combined with GIARoot parameter analysis platform was accurately assessed. Then， effects of different N levels on root system architecture of tomato seedlings were analyzed dynamically and quantitatively. This multi-view imaging system can provide the basis for further study on the interaction of root system architecture and mineral elements.【Methods】Three N treatments were designed in the experiment， namely， N concentrations of 4， 12 and 20 mmol/L， indicating as N4， N12 and N20. Under the hydroponic condition，“Zhong Za 109” tomato seedlings were planted for 16 days in transparent glass column. The self-designed root multi-view imaging system was used to obtain daily image sequences around the growing root system. Then，root characteristic parameters along the plant growth were quantitative calculated with the GIARoot platform according to the photographed root system nondestructively. At the final measurement（16 d after the planting），destructive measurements were done on root system and analyzed with WinRHIZO Pro software， and the results were compared with GIARoot plantform.【Results】There were no significant differences on each root characteristic parameter between the GIARoot and WinRHIZO Pro（P＞0.05）. The slopes of the linear regression between the parameters using the two methods were between 0.96 and 0.99， and values of R2were all 0.99 and REs ranged from 2.95% to 12.69%. The RMSEs of network length， network surface area， network volume and average root diameter were 44.73 cm， 4.96 cm2， 0.09 cm3and 0.05 mm， respectively. Each root characteristic parameter of the N12 was the largest on the16th day among the treatments of N4， N12 and N20. The network length， network surface area， network area and network volume of the N20 were 14.2%， 13.2%， 35.8% and 27.7%， respectively， higher than those of the N4. However， the maximum number of roots and the number of primary lateral roots of the N4 were 28.2% and 30.4% higher than the N20， respectively. In addition， significant differences were found on the network length， network surface area and network area between the three N treatments on the 4th day（P＜0.05）， and the values of them of the N12 were 113.9%， 153.7% and 113.8% higher than the N20， respectively. Meanwhile， significant differences were found on the network volume and the maximum number of roots between the three N treatments on the 12th day（P＜0.05）， and the values of the N12 were 57.0% and 117.9% higher than the N20， respectively. However， there were no significant differences on the average root diameter on the 16th day（P＞0.05）and all of them were between 0.42 and 0.54 mm.【Conclusions】The multi-view images method combining the root multi-view imaging system with GIARoot platform， can nondestructively obtain the root characteristic parameters. The N effects on the root architecture characteristics showed that increasing N concentration within certain range could promote root growth of tomato seedlings. However， the N concentration of 20 mmol/L had an inhibition on tomato seedling root growth， particularly on the number of lateral roots， and N concentration had the least influence on the growth of root diameter.

tomato seedling； nitrogen； root characteristic parameters； GIARoot； nondestructive measurement

S126

A

1008-505X（2016）05-1418-07

2015-08-07接受日期：2016-01-18

日期：2016-05-26

國家自然科學基金項目（31301816）；中國農業大學教育基金會“大北農教育基金”項目；農業部園藝作物生物學與種質創制重點實驗室項目資助。

惠放（1992—），女，遼寧錦州人，博士研究生，主要從事根系與營養元素互作的模型研究。

E-mail：fanghui6728@gmail.com。* 通信作者 E-mail：zhujinyu@caas.cn