肝細(xì)胞肝癌的動態(tài)三維超聲造影成像質(zhì)量的影響因素分析

毛麗娟， 王文平， 丁　紅， 薛立云， 范培麗， 李翠仙， 韓　紅

復(fù)旦大學(xué)附屬中山醫(yī)院超聲科，上海　200032

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·論著·

肝細(xì)胞肝癌的動態(tài)三維超聲造影成像質(zhì)量的影響因素分析

毛麗娟， 王文平*， 丁紅， 薛立云， 范培麗， 李翠仙， 韓紅

復(fù)旦大學(xué)附屬中山醫(yī)院超聲科，上海200032

[摘要]目的： 探討肝細(xì)胞肝癌(HCC)動態(tài)三維超聲造影(3D-CEUS)成像質(zhì)量的影響因素。方法： 回顧分析經(jīng)病理及臨床隨訪確診的63例HCC患者共67個(gè)病灶的73次動態(tài)3D-CEUS資料。對動態(tài)3D-CEUS的成像質(zhì)量進(jìn)行評分，分析病灶是否初發(fā)、位置、大小、深度、血供、患者動脈期呼吸配合情況及肝臟有否硬化對HCC動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量的影響。結(jié)果： 73次HCC動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量評3分、2分、1分分別為51次(69.9%)、13次(17.8%)和9次(12.3%)。病灶是否初發(fā)、位置、大小、肝臟有否硬化對HCC動態(tài)3D-CEUS成像質(zhì)量的影響不明顯；病灶深度(P=0.028)、血供(P=0.000)和患者動脈期呼吸配合情況(P=0.000)明顯影響HCC動態(tài)3D-CEUS的成像質(zhì)量。結(jié)論： 病灶深度>8 cm、乏血供和患者動脈期呼吸配合不佳可致HCC的動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量下降；病灶是否初發(fā)、位置、大小和肝臟是否硬化對HCC的動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量無明顯影響。

[關(guān)鍵詞]超聲檢查；三維超聲造影；微氣泡；肝細(xì)胞肝癌

肝細(xì)胞肝癌(hepatocellular carcinoma，HCC)是世界第6大常見的惡性腫瘤，也是肝臟最常見的原發(fā)性惡性腫瘤[1]。我國每年新發(fā)HCC病例30余萬例[2]。超聲檢查因其有效、便捷、非侵入性和費(fèi)用低的特點(diǎn)成為HCC高風(fēng)險(xiǎn)患者篩查的首選檢查方法。與常規(guī)二維超聲造影(two-dimensional contrast-enhanced ultrasonography，2D-CEUS)相比，動態(tài)三維超聲造影(three-dimensional contrast-enhanced ultrasonography，3D-CEUS)可以提供更多的空間立體信息，并在此基礎(chǔ)上連續(xù)顯示腫瘤的血管灌注過程[3-4]。然而，在操作中，3D-CEUS的成像質(zhì)量受到多種因素的影響。本研究通過分析63例HCC患者67個(gè)病灶的73次動態(tài)3D-CEUS表現(xiàn)，探討HCC動態(tài)3D-CEUS成像質(zhì)量的影響因素，以進(jìn)一步提高其成像質(zhì)量，進(jìn)而為肝腫瘤的診斷和治療提供更好的幫助。

1資料與方法

1.1一般資料選擇2010年8月至2015年7月在我院行動態(tài)3D-CEUS檢查的HCC患者63例，共67個(gè)病灶。63例患者中，男性49例，女性14例；年齡39～77歲，平均(55.2±9.6)歲。其中，46例為初發(fā)肝腫瘤，17例為肝腫瘤復(fù)發(fā)；病灶直徑(1.2～9.2) cm，平均(32.7±2.3) cm；40例經(jīng)手術(shù)病理證實(shí)，4例經(jīng)穿刺病理證實(shí)，19例經(jīng)增強(qiáng)CT和MRI證實(shí)。

1.2儀器與方法采用荷蘭Philips iU22彩色多普勒超聲診斷儀。常規(guī)超聲及2D-CEUS檢查使用C5-1凸陣探頭；動態(tài)3D-CEUS檢查用X6-1 xMatrix電子矩陣探頭，機(jī)械指數(shù)0.05～0.09。造影劑采用意大利Broco公司SonoVue，59 mg干粉劑中加入0.9% 氯化鈉液5 mL振蕩溶解，配成容積濃度為8 μL/mL的六氟化硫微泡混懸液。

1.3圖像采集與觀察先行常規(guī)二維及彩色多普勒超聲掃查肝臟，記錄肝臟硬化情況及病灶聲像圖特點(diǎn)，包括病灶位置、數(shù)目、大小、回聲和血流情況等；然后選取包括腫瘤最大直徑和肝實(shí)質(zhì)的切面進(jìn)行2D-CEUS檢查，經(jīng)上肢外周靜脈彈丸式注射SonoVue 2.0～2.4 mL，隨后快速注射5 mL 0.9%氯化鈉液，記錄腫瘤的開始增強(qiáng)時(shí)間， 持續(xù)造影4～6 min并存盤；間隔15 min后，進(jìn)行動態(tài)3D-CEUS檢查，再次注射SonoVue 1.0～1.5 mL，參考2D-CEUS觀察到的腫瘤開始增強(qiáng)時(shí)間，在開始增強(qiáng)前1～2 s囑患者屏氣并啟動動態(tài)3D-CEUS數(shù)據(jù)采集鍵，連續(xù)采集造影圖像1～3 min，存盤。檢查由兩位具有豐富經(jīng)驗(yàn)的高年資超聲醫(yī)師完成。

1.4圖像評分方法用荷蘭Philips公司提供的Qlab專用軟件，對肝腫瘤動態(tài)3D-CEUS圖像進(jìn)行后期處理及三維重建，觀察肝腫瘤的動態(tài)3D-CEUS圖像動脈期病灶立體感及輪廓清晰度(圖1)，并按以下標(biāo)準(zhǔn)評分：3分，病灶立體感好，輪廓清楚；2分，病灶立體感一般，輪廓大體可見；1分，病灶立體感差，輪廓模糊。動態(tài)3D-CEUS圖像后期處理及成像質(zhì)量評分由上述兩位高年資醫(yī)師協(xié)商完成。

圖1　HCC的動態(tài)3D-CEUS動脈期成像

A：病灶立體感好，輪廓清楚，評分3分(箭頭)；B：病灶立體感一般，輪廓大體可見，評分2分(箭頭)；C：病灶立體感差，輪廓模糊，評分1分(虛線圈)

1.53D-CEUS成像質(zhì)量的影響因素(1)病灶是否初發(fā)，本研究分為初發(fā)、復(fù)發(fā)；(2)病灶位置，根據(jù)超聲分葉方法判斷病灶位于右葉或左葉(左右葉交界處以病灶大部分所在位置進(jìn)行分組)；(3)病灶大小，根據(jù)既往經(jīng)驗(yàn)，較大的腫瘤病灶由于腫瘤生長速度過快，血供不足，容易發(fā)生壞死液化，本研究分為最大徑≤5 cm、最大徑>5 cm；(4)病灶深度，參考既往文獻(xiàn)[5]，當(dāng)病灶深度超過8 cm時(shí)，其超聲造影可能顯示為陰性，根據(jù)病灶最大切面中心點(diǎn)至皮膚表面的距離，本研究將其分為≤8 cm、>8 cm；(5)血供，本研究分為富血供和乏血供(富血供2D-CEUS表現(xiàn)為病灶有少于一半的面積增強(qiáng)程度高于周圍肝實(shí)質(zhì)，病灶大部分或整個(gè)增強(qiáng)程度輕度高于周圍肝實(shí)質(zhì)或病灶大部分或整個(gè)病灶增強(qiáng)程度明顯高于周圍肝實(shí)質(zhì)；乏血供2D-CEUS表現(xiàn)為病灶增強(qiáng)程度低于周圍肝實(shí)質(zhì)或病灶增強(qiáng)程度與周圍肝實(shí)質(zhì)一致[6])；(6)患者動脈期呼吸配合情況(注射造影劑后0～40 s為動態(tài)3D-CEUS的動脈期[7-8])，本研究分為患者動脈期屏氣佳，圖像穩(wěn)定無明顯病灶偏移；患者動脈期屏氣不佳，呼吸活動明顯，病灶偏移造成圖像明顯運(yùn)動偽影；(7)肝臟是否硬化，依據(jù)Scheuer評分系統(tǒng)[9]，對肝纖維化及肝硬化進(jìn)行分期(S0期，無纖維化；S1期，匯管區(qū)纖維化擴(kuò)大；S2期，匯管區(qū)周圍纖維化，纖維間隔形成，小葉結(jié)構(gòu)保留；S3期，纖維間隔伴小葉結(jié)構(gòu)紊亂，但無明顯的肝硬化；S4期，很可能或明確的肝硬化)，本研究將病灶分為無肝硬化(S0～S3)和肝硬化(S4)。

1.6統(tǒng)計(jì)學(xué)處理采用SPSS 22.0軟件，同種因素下評分比較采用秩和檢驗(yàn)，檢驗(yàn)水準(zhǔn)(α)為0.05。

2結(jié)果

2.1動態(tài)3D-CEUS成像質(zhì)量評分情況67個(gè)病灶共行73次動態(tài)3D-CEUS檢查，其中有6個(gè)病灶行兩次動態(tài)3D-CEUS檢查。6個(gè)病灶中，有5個(gè)因?yàn)榛颊叩?次呼吸配合欠佳行第2次檢查，再次檢查時(shí)患者呼吸配合佳，其中4個(gè)富血供病灶成像質(zhì)量評分由2分提高至3分，1個(gè)乏血供病灶仍評1分；另有1個(gè)乏血供病灶第1次成像質(zhì)量評1分，第2次檢查仍評1分。本組肝腫瘤注射造影劑后均有不同程度的增強(qiáng)，73次動態(tài)3D-CEUS檢查動脈期圖像評3分、2分、1分分別為51次(69.9%)、13次(17.8%)和9次(12.3%)。具體數(shù)據(jù)見表1。

表1　不同影響因素下HCC動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量評分　n

2.2HCC動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量的病灶相關(guān)影響因素分析根據(jù)病灶是否初發(fā)、位置、大小對其動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量進(jìn)行評分，結(jié)果(表1)顯示，同種影響因素內(nèi)差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，P值分別為0.671、0.550、0.136。不同大小病灶3D-CEUS動脈期成像見圖2。結(jié)果(表1)顯示：深度≤8 cm的病灶動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量評分優(yōu)于深度>8 cm的病灶，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P=0.028)；富血供病灶的動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量評分優(yōu)于乏血供病灶，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P=0.000)。

圖2　不同大小的HCC 3D-CEUS動脈期增強(qiáng)成像

A：病灶直徑1.9 cm，3D-CEUS動脈期圖像立體感好、輪廓清楚，評3分；B：病灶直徑6.5 cm病灶，3D-CEUS動脈期圖像立體感好、輪廓清楚，評3分

2.3呼吸配合對HCC動態(tài)3D-CEUS成像質(zhì)量的影響肝臟超聲造影動脈期成像需要受檢者屏氣以保持圖像穩(wěn)定。本研究73次動態(tài)3D-CEUS動脈期成像過程中，51次患者呼吸配合佳，動脈期屏氣效果好，圖像穩(wěn)定而無明顯病灶偏移；22次患者呼吸配合欠佳，動脈期屏氣不佳，病灶偏移明顯造成運(yùn)動偽影。呼吸配合佳者的動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量評分優(yōu)于呼吸配合不佳者(P=0.000，表1)。

2.4肝硬化對HCC動態(tài)3D-CEUS成像質(zhì)量的影響40例患者行肝腫瘤切除術(shù)，有肝纖維化病理分期結(jié)果；另4例穿刺病灶因肝組織太少無法評價(jià)肝纖維化程度。40例患者的肝組織病理纖維化程度均為S1期及以上，其中無肝硬化(S0～S3期)15例，共15個(gè)病灶，行15次動態(tài)3D-CEUS檢查；肝硬化(S4期)25例，共28個(gè)病灶，行31次動態(tài)3D-CEUS檢查。無肝硬化和肝硬化患者的動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量評分差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P=0.153，表2)。

表2 肝硬化因素下HCC動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量評分對比　n

3討論

肝臟是人體最大的實(shí)質(zhì)性臟器并具有雙重血供的生理特點(diǎn)，使超聲造影對其有獨(dú)特的優(yōu)越性。研究[10]顯示，超聲造影鑒別診斷肝臟良惡性病變的準(zhǔn)確性可與增強(qiáng)CT相媲美。動態(tài)3D-CEUS成像技術(shù)是在超聲造影的過程中，在很短的時(shí)間內(nèi)連續(xù)完成對感興趣區(qū)的多幅三維圖像的采集、重建與顯示過程，自動并即時(shí)生成一系列連續(xù)的三維造影圖像，從而顯示組織結(jié)構(gòu)的三維造影血流灌注動態(tài)圖像。與常規(guī)二維超聲造影相比，動態(tài)3D-CEUS能從3個(gè)正交平面獲得感興趣區(qū)的容積信息并進(jìn)行圖像重建，可以提供完整的空間信息。動態(tài)3D-CEUS不僅可以與二維超聲造影一樣準(zhǔn)確地判斷肝腫瘤的良惡性，并且能獲得比二維超聲造影更清楚、直觀和全面的腫瘤血管空間關(guān)系[11]。研究[12-15]認(rèn)為，3D-CEUS能客觀有效地顯示HCC的灌注增強(qiáng)特征，在HCC的診斷和局部消融療效評估方面與二維超聲造影和增強(qiáng)CT相當(dāng)。

本研究對7個(gè)可能影響HCC動態(tài)3D-CEUS成像質(zhì)量的因素進(jìn)行了統(tǒng)計(jì)分析，發(fā)現(xiàn)病灶深度、病灶血供和患者動脈期呼吸配合對HCC動態(tài)3D-CEUS成像質(zhì)量的影響有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。深度>8 cm的HCC動態(tài)3D-CEUS動脈期圖像評分劣于深度≤8 cm組，可能與聲束傳播過程中衰減有關(guān)，到達(dá)組織中的深度越深，聲波的能量衰減越明顯，病灶圖像信息損失也越多，這與既往文獻(xiàn)[5]中深度大于8 cm的HCC病灶在超聲造影時(shí)可能顯示為陰性的研究結(jié)果相一致。超聲造影劑是血池增強(qiáng)顯示劑，造影微泡在微血管水平上增強(qiáng)組織的聲學(xué)顯像，因而病灶的造影表現(xiàn)與血供關(guān)系密切。富血供病灶動脈期增強(qiáng)程度高于周圍肝實(shí)質(zhì)，與周圍肝實(shí)質(zhì)對比度明顯，立體感明顯、輪廓清楚；乏血供病灶增強(qiáng)程度與周圍肝實(shí)質(zhì)相似甚至低于周圍肝實(shí)質(zhì)，對比度小，其動態(tài)3D-CEUS動脈期圖像立體感差、輪廓顯示欠清。本研究中富血供HCC的動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量評分明顯優(yōu)于乏血供組。行動態(tài)3D-CEUS檢查時(shí)患者呼吸配合情況非常重要，如患者動脈期屏氣不佳，呼吸活動明顯，使病灶偏移，造成運(yùn)動偽影，致圖像輪廓顯示模糊。部分病灶則可能因?yàn)榛颊咂翚獠患阎聢D像偏移而受到肺氣、肋骨和腸氣的干擾，不能完整顯示病灶，無法獲得完整清楚的圖像，成像質(zhì)量下降。

本研究發(fā)現(xiàn)，病灶是否初發(fā)、病灶位置、病灶大小和肝臟是否硬化對HCC的動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量影響差異無顯著統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。隨著超聲越來越普遍用于HCC高風(fēng)險(xiǎn)患者的篩查及術(shù)后隨訪和監(jiān)測，越來越多的初發(fā)及復(fù)發(fā)HCC被發(fā)現(xiàn)。本研究中初發(fā)HCC和復(fù)發(fā)HCC的動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量評分差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，考慮可能與初發(fā)HCC或復(fù)發(fā)HCC均以富血供病灶居多有關(guān)；左右葉病灶動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量評分差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，考慮可能與左葉與右葉HCC病灶的血供均來源于肝動脈有關(guān)；此外，肝左葉病灶可能受到心臟搏動、膈頂氣體和腸道氣體影響，而肝右葉的病灶可能受到膈頂肺氣、肋骨和腎臟的影響，這也影響左右葉HCC動態(tài)3D-CEUS成像質(zhì)量的差異。較大的腫瘤病灶由于腫瘤生長速度過快，血供不足，容易發(fā)生壞死液化，超聲造影可表現(xiàn)為不均勻性增強(qiáng)。本研究中直徑≤5 cm和直徑>5 cm HCC病灶的動態(tài)3D-CEUS動脈期圖像評分差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，原因可能為直徑較大的病灶雖可能有壞死，但壞死多位于病灶中央且范圍較小，不影響整體輪廓的顯示及圖像立體感。HCC患者多伴有不同程度肝纖維化和肝硬化，本研究中無肝硬化和有肝硬化HCC的動態(tài)3D-CEUS動脈期圖像評分差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，說明肝硬化對HCC動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量無明顯影響，與Jang等[16]的研究結(jié)論基本相符。該研究認(rèn)為，肝硬化不影響HCC超聲造影的敏感度、特異度和準(zhǔn)確性。

實(shí)際操作中，盡量避開影響因素的干擾，使病灶顯示得更清楚，有助于更加全面地反映病灶的灌注信息，提高成像質(zhì)量，比如：常規(guī)切面病灶位置較深，可以通過掃查不同切面來盡量縮短病灶至探頭間的距離；超聲造影前先訓(xùn)練患者屏氣，使患者在動態(tài)3D-CEUS檢查過程中更好地配合呼吸，提高動脈期成像質(zhì)量。

本研究的不足之處在于：首先，成像質(zhì)量評分由兩位醫(yī)師協(xié)商完成而不是各自獨(dú)立進(jìn)行，未對觀察者間的差異行一致性檢驗(yàn)；其次，僅對HCC的動態(tài)3D-CEUS的動脈期成像質(zhì)量進(jìn)行評分，而沒有對各種肝良惡性腫瘤的動態(tài)3D-CEUS各時(shí)期成像質(zhì)量進(jìn)行評分，對比結(jié)果等不全面；第三，病例數(shù)較少，其中腫瘤直徑較大和乏血供的病例數(shù)更少，有待于進(jìn)一步增加病例數(shù)，以得到更加客觀的統(tǒng)計(jì)結(jié)果；此外，脂肪肝背景、腹壁厚及腹壁透聲差等因素也可能對成像質(zhì)量造成影響，本研究中相關(guān)病例數(shù)太少而未納入研究。

綜上所述，病灶深度>8 cm、乏血供和患者動脈期呼吸配合不佳可致HCC動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量下降；病灶是否初發(fā)、位置、大小和肝臟是否硬化對HCC的動態(tài)3D-CEUS動脈期成像質(zhì)量無明顯影響。

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[本文編輯]姬靜芳

[收稿日期]2016-01-25[接受日期]2016-06-07

[基金項(xiàng)目]國家自然科學(xué)基金(81371577，81571675).Supported by National Natural Science Foundation of China(81371577,81571675).

[作者簡介]毛麗娟，碩士，住院醫(yī)師. E-mail: mao.lijuan2@zs-hospital.sh.cn *通信作者(Corresponding author). Tel: 021-64041990-2474, E-mail: puguang61@126.com

[中圖分類號]R 445.1

[文獻(xiàn)標(biāo)志碼]A

Imaging quality of dynamic three-dimensional contrast-enhanced ultrasonography in hepatocellular carcinoma: an analysis of influencing factors

MAO Li-juan, WANG Wen-ping*, DING Hong, XUE Li-yun, FAN Pei-li, LI Cui-xian, HAN Hong

Department of Ultrasound, Zhongshan Hospital, Fudan University, Shanghai200032, China

[Abstract]Objective： To investigate the influencing factors of the imaging quality of dynamic three-dimensional contrast-enhanced ultrasonography (3D-CEUS) in hepatocellular carcinoma (HCC). Methods： 73 dynamic 3D-CEUS data of 67 lesions in 63 HCC patients confirmed by pathology and clinical follow-up were retrospectively analyzed. The imaging quality of dynamic 3D-CEUS was scored. Effects of various factors on the imaging quality of HCC dynamic 3D-CEUS arterial phase were analyzed: whether the lesion was primary, location of the lesion, size, depth, blood supply, patients' breathing during the arterial phase and whether there was liver cirrhosis. Results： The imaging quality of dynamic 3D-CEUS in the arterial phase of 73 HCC was assessed as 3 points, 2 points and 1 point for 51 times (69.9%), 13 times (17.8%) and 9 times (12.3%) respectively. Whether the lesion was primary or not, location of the lesion, size and whether there was liver cirrhosis had no significant influence on the imaging quality of HCC dynamic 3D-CEUS. Depth of the lesion, blood supply and patients’ breathing during the arterial phase had significant influence on the imaging quality of HCC dynamic 3D-CEUS (P=0.028, 0.000, and 0.000, respectively). Conclusions： Depth of the lesion more than 8 cm, lack of blood supply and patients’ poor breathing during the arterial phase could affect the imaging quality of HCC dynamic 3D-CEUS, whereas whether the lesion is primary or recurrent, location of the lesion, size and liver cirrhosis have no significant influence on the imaging quality of HCC dynamic 3D-CEUS.

[Key Words]ultrasonography; three-dimensional contrast-enhanced ultrasonography; microbubbles; hepatocellular carcinoma