干濕交替對作物根際特征及鐵膜形成的影響研究進展①

于曉莉，傅友強，甘海華，沈　宏

（華南農業大學農學院，廣州　510642）

?

干濕交替對作物根際特征及鐵膜形成的影響研究進展①

于曉莉，傅友強，甘海華，沈宏*

（華南農業大學農學院，廣州510642）

摘要：鐵膜普遍存在于水生植物的根系表面，根際周圍?的濃度和根系氧化力決定了根表鐵膜的數量。干濕交替是農業生產中常用的灌溉技術。在干濕交替過程中，水分和氧氣含量的變化導致根際土壤發生一系列物理、化學和生物學變化，從而對根表鐵膜的形成產生影響。本文綜述了干濕交替過程對根際特征變化的影響，分析了根表鐵膜的形成條件、化學組成與空間結構和根表鐵膜的形成過程，并在此基礎上探討了干濕交替對鐵膜形成的影響以及干濕交替誘導鐵膜形成的可能機制。最后對干濕交替誘導鐵膜形成的研究方法與應用前景進行了展望。

關鍵詞：干濕交替；鐵膜；根際特征

鐵是巖石圈的主要元素之一，E. Gris 在 1843 年提出了鐵對植物生長的必要性［1］，這比其他微量元素如錳、鋅提前了 50 年［2］。盡管土壤中鐵很豐富，但是土壤水分狀況的不同會導致鐵的存在形態和溶解度發生變化。

水資源在農業生產中占有至關重要的地位，在我國，農業用水占我國總用水量的60% 以上［6］。然而，隨著人口的增長、城鎮和工業的發展，以及人民生活水平的提高，水資源短缺日益嚴重，這對農業生產中節水灌溉技術的發展提出了更高的要求。干濕交替是農田管理中一種常見的節水灌溉技術，能夠有效節約水資源。與持續灌溉相比，干濕交替不僅可以節約42.8% ～ 53.7% 的水，而且可以提高產量［7-8］。本文通過綜述干濕交替對植物根際特征變化的影響，分析其對鐵膜形成的影響，探討了干濕交替誘導根表鐵膜形成的可能機理，并根據根表鐵膜特殊的物理屏障和養分庫的功能，提出通過干濕交替調控鐵膜的形成，阻隔重金屬和有機污染物通過根系進入作物可食用部分，對作物的安全生產具有重要意義。

1　干濕交替對根際特征變化的影響

1.1干濕交替對根際土壤理化性質的影響

在干濕交替過程中，土壤的氧氣和水分狀況發生變化，進而對根際土壤的物理化學性質產生一定影響，如土壤團聚體、土壤體積質量、土壤呼吸強度和土壤有機質等。干濕交替可以改變土壤的化學組成，Pires等［9-10］通過計算機斷層掃描觀察干濕交替對 3種土壤化學組成的影響，發現經過9次干濕交替，3種土壤中的 K+，Ca2+，Mg2+含量均明顯升高。Ma等［11］發現干濕交替會降低土壤團聚體穩定性和抗張強度，而且隨著干濕交替次數的增加，粗顆粒的數量逐漸降低。有研究表明，干燥土壤經過重新濕潤后使土壤團聚體發生裂解，破壞了土壤穩定性，原因是干燥土壤在快速灌水后，存在于土壤孔隙中的空氣被壓縮，由此產生的巨大壓力造成土壤顆粒的分散，引起團聚體的裂解，其裂解程度取決于土壤孔隙中空氣的體積和濕潤速度［12-13］。土壤的脹縮性和土壤容積同樣受到干濕交替的影響。排水時，土壤收縮，容積變小，土塊較疏松的地方容易出現裂隙；灌水時，土壤膨脹，容積變大，排水時產生的裂隙可能閉合［14-15］。堯水紅［16］通過室內模擬試驗研究表明，經過 120天干濕交替處理后，土壤體積、土壤總孔隙度、土壤機械穩定性、土壤近飽和含水量和土壤持水能力都受到不同程度的影響，培養過程中土壤體積和總孔隙度都是呈現先略有增加后降低然后逐漸趨于穩定的趨勢，而土壤機械穩定性隨著干濕交替次數的增加不斷加強。

1958年，Birch［17］第一次提出干濕交替可以增加土壤礦質營養的有效性，之后的研究也得到了相同的結果，干濕交替可以加速土壤有機質的分解，提高土壤的礦化作用，而且隨著干濕交替循環次數的增加，礦化作用不斷增強［13， 18］。然而，干濕交替提高礦質營養有效性的原因仍存在爭議。一方面，有學者認為土壤呼吸作用的增強提高了土壤有機質的礦化作用。研究發現，干濕交替后，土壤的呼吸速率會在3 h時達到峰值，并在一定時間內保持穩定的呼吸強度［19］。當干燥土壤再次濕潤時，土壤中的有機質含量增高，呼吸作用的加強提高了礦質營養的有效性。另一方面，也有學者認為礦化作用的增強主要與土壤團聚體的穩定性有關［20］。干濕交替過程引起土壤膠體的收縮和膨脹，使大團聚體裂解。當干燥土壤再濕潤時，土壤快速吸水，土壤孔隙中的空氣不能及時排出，土壤孔隙內外產生壓力差，導致土壤團聚體膨脹裂解［13］。土壤團聚體的裂解使部分有機質因團聚體的分散而暴露，本來不能分解的有機質變得可被微生物利用。

1.2干濕交替對根際微生物的影響

土壤理化性質與微生物活性有著密切的聯系，彼此互相影響。有研究表明，土壤的類型和理化性質是微生物活性和群落結構的主要影響因素［21-22］。干濕交替過程中土壤水分和氧氣的變化影響著土壤水勢、pH、氧化還原電位、化學組成等理化性質的變化，干濕交替可以通過影響土壤的理化性質影響根際微生物的活性和群落結構。

土壤在排水干燥過程中，水勢降低，土壤微生物能夠自動調節滲透壓，在細胞內產生高濃度的溶質防止細胞脫水，如氨基酸、多元醇等。而土壤微生物為半透膜結構，細胞外水勢的快速降低會導致細胞破裂死亡，因此，微生物活性隨土壤含水量降低而降低［23-24］。土壤的水分狀況變化又會直接影響土壤的氧氣含量，改變土壤的氧化還原狀態，進而影響微生物活性及其群落結構。土壤干旱排水時，微生物數量下降，以好氧型微生物為主；當土壤復水濕潤后，微生物數量迅速增加，此時微生物主要是厭氧型微生物。Denef等［13］及Fierer和Schimel［25］認為干濕交替使部分土壤微生物細胞膨脹裂解，導致細胞溶質向外運輸，釋放出有機碳和內滲透調節物質等，這些物質可以被剩余微生物利用，刺激它們的生長。

經過多次干濕交替，土壤微生物結構發生變化。Gordon等［26］發現，經過4次干濕交替循環，真菌的生物量呈現增加的趨勢，在干旱條件下，真菌的豐富度明顯高于細菌，這說明真菌的耐受力強于細菌，更容易適應低水勢和干旱的土壤條件。這與富宏霖等［27］的研究結果相同，隨著土壤水分含量的減少，土壤真菌的數量增加，細菌數量減少。也有研究表明低水勢會降低細菌生物量，而對真菌生物量沒有影響，原因是在干濕交替過程中來源于真菌的麥角固醇的含量并沒有發生變化［20］。Williams［28］的研究指出，在干濕交替過程中，真菌活動減少。這可能是因為細菌與土壤團聚體結合而受到保護，真菌位于土壤團聚體表面，易受水分狀況變化的影響，因此，隨著干濕交替次數的增加，細菌逐漸成為優勢種群［29］。

2　干濕交替對鐵膜形成的影響

2.1鐵膜概述

水生植物為了適應淹水環境，在自然選擇的過程中，根系和地上部逐漸形成發達的通氣組織［30］。在淹水條件下，通氣組織將氧氣由地上部運輸到根系，保證植物的正常生長和根系的呼吸作用，多余的氧從根中滲出，與 Fe2+結合，將其氧化為 Fe3+并形成氧化物或氫氧化物，沉降在根系表面，形成根表鐵氧化物膠膜，簡稱鐵膜［31-34］（圖 1）。自 1961 年以來，越來越多的學者開始關注根表鐵膜的形成，并在多種植物的根表發現了鐵膜的存在（表 1）。

植物根表鐵膜呈紅棕色，主要由結晶態和無定形態鐵氧化物或氫氧化物組成［58-59］。植物種類、土壤環境等都會影響根表鐵膜的結構和化學組成。Bacha 和Hossner［38］發現鐵膜的組成主要為纖鐵礦，而Wang 和 John［60］則認為FeCO3是根表鐵膜的主要形態。隨著技術的發展，對根表鐵膜成分的研究逐漸深入，通過XANES觀察發現，虉草根表鐵膜主要由63% 的水鐵礦、32% 的針鐵礦以及少部分的菱鐵礦組成，香蒲根表鐵膜由49% 的水鐵礦、18% 針鐵礦、28%的纖鐵礦和 5% 的菱鐵礦組成［54］。此外，大量研究發現，鐵膜中還含有多種金屬或非金屬物質，如：Al、As、Ca、P、Pb、Si、Zn等。鐵膜在根表的分布是不均勻的，主要在距離根尖1 cm的部位形成，距離根尖越遠，鐵膜的顏色越深，根毛區和伸長區是鐵膜形成較多的部位［31， 61］。Chen等［35］發現，在新根的根尖和二級側根等養分吸收的關鍵部位并沒有鐵膜的形成，因此推測鐵膜的存在可能不會影響根系對養分的吸收。通過電鏡進一步觀察發現，鐵膜主要沉積在根毛、表皮和外皮層［58］。鐵膜不僅可以沉積在根表的表皮細胞，沿細胞壁形成光滑中空的鐵多面體，也可以沿外部細胞的切向壁向里凹陷，與土壤顆粒結合，形成鐵細胞［35， 58］（圖1）。

圖 1　植物根表鐵膜的形成（參考Chen等［35］文獻進行修改）Fig. 1　The formation process of iron plaque

表1　已發現根表覆有鐵膜的植物Table 1　Plant species with iron plaque formed on their roots

2.2根表鐵膜形成的影響因素

根據目前國內外對鐵膜的研究可以看出，根表鐵膜是在多種因素的綜合作用下形成的，特別是在土壤環境中，多種因素交互作用，相互影響，共同調控根表鐵膜的形成。總的來說，影響鐵膜形成的因素主要分為生物因素和非生物因素［62］。非生物因素包括根際周圍的鐵含量、氧氣含量以及土壤或生長介質的物理化學性質，如土壤結構、有機質、pH、Eh、土壤肥力等［62-63］。生物因素包括植物品種、根系氧化力、通氣組織、根系孔隙度、根系泌氧能力以及根際微生物等。干濕交替作為一種特殊的水分管理模式，不僅能夠改變影響鐵膜形成的非生物因素，也能改變根系氧化力，是影響根表鐵膜形成的重要因素。

干濕交替是土壤淹水排水交替進行的過程，其氧化還原狀態也在不斷變化著。當土壤淹水時，氧氣含量減少，處于還原狀態，排水時則處于氧化狀態。土壤淹水時的氧化還原電位在0 ～ 200 mV之間，而當土壤中的氧化還原電位在120 mV左右時，三價鐵氧化物會被大量還原為Fe2+，因此淹水土壤中含有豐富的Fe2+，有利于鐵膜的形成［64］。Xu和Yu［59］通過N2沖洗的方式隔絕空氣與營養液之間的氣體交換，降低了氧化還原電位，誘導更多鐵膜的形成，平均增幅為31%，這說明了根表鐵膜的形成與氧化還原電位呈負相關。Mendelssohn等［62］也發現低氧化還原電位可以促進水生植物根表鐵膜的形成，這可能與低氧化還原電位時，根際周圍有較多 Fe2+有關。植物根系局部氧化環境的形成包括兩部分，一部分是植物自身分泌的氧，除了通過通氣組織從地上部分輸送下來氧氣，植物根系分泌的一些氧化性物質，包括過氧化物酶類和過氧化氫酶，也可以將一些有機酸分解并釋放出氧氣，如根際中的乙醛酸、草酸和甲酸均可在酶的作用下分解，產生CO2和過氧化氫，進而釋放出氧氣［65］；另一部分是土壤環境中的氧氣。在干濕交替過程中，土壤在排水的過程中增加了根際周圍氧氣含量。排水時進入土壤的氧氣和內源性氧化物質將 Fe2+氧化為Fe3+沉積在根系表面，進而促進根表鐵膜的形成。然而，過多鐵膜的形成又會阻止氧氣的釋放，成為根系泌氧的屏障，降低根際的氧氣含量［66-67］。所以我們猜測，植物根系本身可能存在一種根據鐵膜厚度調節根系泌氧的機制，保持鐵膜數量與根際氧氣含量之間的平衡。

干濕交替過程通過土壤溶液中離子之間的相互作用改變了根際環境中養分離子，如鐵、錳的存在形態，進一步影響了根表鐵膜的形成和數量。蘇玲［68］發現土壤中氧化鐵的形態在干濕交替過程中會發生變化，淹水后，土壤中結晶態氧化鐵含量明顯減少，同時無定形氧化鐵含量大幅度提高，二者呈極顯著的負相關；落干后，結晶態氧化鐵含量增加，而無定形氧化鐵含量減少，而且每次無定形氧化鐵的增加量與結晶態氧化鐵的減少量大致相當。已有研究發現結晶態鐵和無定形鐵與鐵膜的形成密切相關，干濕交替可能通過改變根際鐵的含量和形態，從而影響鐵膜的形成［58］。生長介質中的其他元素也會對鐵膜的形成產生影響，如磷和硫。干濕交替降低磷的有效性，低磷鐵比可以誘導鐵膜的形成［69-70］。土壤淹水后對磷的吸附能力增強，一方面是由于在淹水還原條件下土壤氧化鐵等活化，形成大量無定形的鐵氧化物及水化氧化物，增加了土壤對磷的吸附位點；另一方面，淹水后土壤本身 Eh下降也有利于土壤氧化鐵對磷的吸附［68］。在土壤中施硫肥可以促進水稻根表鐵膜的形成，說明硫的存在有利于鐵膜形成［71］。但它們促進鐵膜形成的具體機制還不清楚。

植物根系氧化力是影響鐵膜形成的重要因素之一，干濕交替可能通過影響根系氧化力，進而影響鐵膜的形成。干濕交替植物根系在淹水時產生氧化脅迫，體內產生過多的活性氧，誘導根系中主要抗氧化酶活性提高，如超氧化物歧化酶、過氧化物酶等，提高根系氧化力［72］。研究發現，水稻長期處于淹水條件下會導致根系早衰，影響根系數量和根系質量，進而影響產量的形成［73］。而經過干濕交替的水稻可以利用“超補償效應”改善水稻的根系形態和活性，提高根系氧化力［74］。有研究發現，旱后復水有利于新根的形成［75］。這是因為長期的淹水條件會導致土壤氧氣缺乏和根內有氧呼吸下降，適時干濕交替有利于及時補充土壤毛細管孔隙的氧氣，增強根系活力。因此，干濕交替通過促進土壤孔隙的氣體交換、改善土壤的通氣狀況，增強了植物的根系活力，進而促進根表鐵膜的形成。

前面提到過，干濕交替會影響根際微生物的活性和群落結構，一定程度上提高微生物活性。而植物根系周圍多種多樣的微生物會影響鐵膜的形成，特別是與鐵的氧化還原有關的鐵氧化細菌和鐵還原細菌［2］。Neubauer等［76］通過研究鐵氧化細菌對燈心草根際鐵的氧化速率和鐵膜形成的影響發現，鐵氧化細菌可以提高根際鐵的氧化速率，影響鐵膜的形成。在蘆葦的根際周圍也發現了促進鐵膜形成的鐵氧化細菌，Guo 和 Cutright［77］的實驗發現檸檬酸會抑制鐵氧化細菌的生長，隨著鐵氧化細菌數量的降低，鐵膜的數量也隨之減少。以上研究說明，根際是鐵氧化細菌生長的理想環境，它可以利用根系釋放的氧氣，調節鐵的氧化和鐵膜的形成［78］。除了根際土壤，在根表鐵膜中也發現了微生物的存在。Trolldenier［79］在水稻根表鐵膜中發現了細菌，但并不知道這種細菌是鐵氧化細菌。Emerson 和 Southam［80］在 4 種不同品種的水生植物根系中都發現了鐵氧化細菌的存在，每克鮮根中鐵氧化細菌的數量可達 105，在酸性條件下，嗜酸性鐵氧化細菌-氧化亞鐵硫桿菌能夠提高鐵的氧化力，進而促進鐵膜的形成。這些研究進一步證明了在根表鐵膜的形成過程中，微生物起到了一定的作用。

2.3根表鐵膜形成的可能機制

干濕交替是作物高產栽培中常用的灌溉技術，在干濕交替過程中，根際土壤發生一系列物理、化學和生物學的變化，改變了根際周圍的氧氣、水分狀況以及養分離子的形態和有效性，如鐵、錳、磷等。我們通過研究水稻根表鐵膜，發現干濕交替能夠促進根表鐵膜的形成，隨著干濕交替次數的增加，形成的鐵膜數量增多（圖2），這說明干濕交替可以誘導根表鐵膜的形成。干濕交替改變了土壤的鐵形態、水分狀況和氧化還原狀態，而鐵膜形成的機理主要從植株對鐵的吸收轉運和根系氧化力兩個方面進行探討，所以我們猜測，干濕交替可能通過影響與這兩個過程相關的基因表達誘導鐵膜的形成。

圖2　干濕交替對水稻根表鐵膜形成的影響Fig. 2　Impacts of drying-wetting cycles on formation of iron plaque on root surface of rice seedlings

鐵的吸收主要包括兩個機制：機制Ⅰ是雙子葉植物和非禾本科植物吸收鐵的主要機制，在缺鐵時，植物根系會在基因水平作出響應，將根際土壤中的Fe3+還原為 Fe2+供植物吸收［81-82］；機制Ⅱ植物主要包括禾本科植物如玉米、水稻、大麥、小麥等［83］。研究發現，鐵膜形成所需的鐵主要是Fe2+，因此猜測鐵膜的形成主要與機制Ⅰ有關。關于機制Ⅰ在基因水平上已經進行了大量研究，主要包括Fe（Ⅲ）還原酶基因和Fe（Ⅱ）轉運子。第一個Fe（Ⅲ）還原酶基因AtFRO2是從擬南芥中分離出的，鐵缺乏可以誘導它的表達，由于它定位在植物的根表，能夠將Fe3+還原為Fe2+供植物吸收，很有可能與鐵膜的形成有關［84-85］。Fe（Ⅱ）轉運子同樣定位于表皮細胞，將產生的 Fe2+通過細胞質膜轉運至細胞內［86-87］，所以我們推測，定位于表皮層的Fe（Ⅱ）轉運子IRT、NRAMP以及其他轉運子可能通過調控鐵的轉運速率參與鐵膜的形成。

鐵營養的改變也會影響根系基因的表達，造成多種基因的上調或下調［88］。干濕交替條件下，根際土壤的鐵形態發生改變，促進了Fe2+與Fe3+之間的循環，在保障鐵呼吸持續進行的同時改變了鐵的營養狀況［89］。鐵缺乏時，水稻根系中的 TOM1和大麥中的HvTOM1基因高度表達，促進鐵的吸收，在植物中超表達這兩個基因可以顯著提高植物耐鐵脅迫的能力［90］。鐵離子運輸基因FRD3和FRDL同樣也會響應鐵缺乏［91-93］。在擬南芥中，FRD3基因參與鐵平衡的調節，其突變體會降低根系鐵還原酶活力，降低根際Fe2+的含量［91］。缺氧處理時，水稻OsFRDL1基因表達量上升，與野生型相比，Osfrdl1突變體POD活性下降，根表形成的鐵膜較少，說明OsFRDL1基因可以提高根系氧化力，可能參與了氧缺乏條件下鐵膜的形成過程［94］。上述基因對土壤中鐵的變化具有明確響應，干濕交替通過改變根際土壤的鐵形態可能會影響這些基因的表達，然而這些基因是否參與鐵膜的形成還有待進一步研究。

土壤水分狀態的改變會影響植物體內多種基因的表達。水稻為了適應淹水環境，形成通氣組織將O2從地上部運輸到根系，同時形成徑向氧損失的阻隔帶［95］，如圖3。然而，干濕交替打破了水稻長期淹水或落干的環境，可能在一定程度上影響水稻根系徑向氧損失阻隔帶的形成，進而影響胼胝質和木質素的累積及與其合成相關的基因表達，但目前并不清楚這些基因是否與鐵膜的形成有關。

圖3　淹水脅迫誘導水稻根系基部徑向氧損失阻隔帶的形成Fig. 3　Submergence stress induced the formation of radial oxygen loss barrier zone on rice root

干旱脅迫時，對水稻葉片進行全基因組分析，差異性表達基因共有1 034個，其中上調基因892個，下調基因242個，主要包括OsABA8ox、SUB1、SNAC1、NAC6、NAC10等［96］。據報道，植物激素乙烯、脫落酸和赤霉素在響應土壤水分變化的過程中起著重要作用。研究發現，水稻中的乙烯響應基因SUB1參與了耐淹水脅迫［97-98］。出現淹水脅迫時，SUB1可以延緩葉片衰老，保持細胞內碳水化合物含量的穩定［97］。在淹水脅迫得到減緩后，SUB1A可以調控隨之產生的氧化脅迫，增加活性氧清除酶的表達豐度，提高酶活性，使其對氧化脅迫的耐受性增強［99］。由于土壤淹水能明顯提高土壤中 Fe2+的含量，旱后復水的水稻SUB1A基因能提高抗氧化酶表達豐度，進而提高酶活性，可以推測SUB1A在水稻根表鐵膜形成過程中有一定功能。

在干旱脅迫時，植物會產生更多的脫落酸，它與植物體內干旱脅迫信號轉導密切相關，其主要功能是調節植株體內水平衡和滲透壓，在干旱脅迫時使氣孔關閉，誘導相關基因—ABA8ox家族的表達［100］。在水稻中，ABA8ox家族主要包括 OsABA8ox1，OsABA8ox2和OsABA8ox3。淹水脅迫時，OsABA8ox1基因的表達導致脫落酸水平迅速下降［101］。OsABA8ox3基因在干旱復水后高度表達，調控脫落酸的合成和分解。干旱脅迫時OsABA8ox3基因的表達提高了超氧化物歧化酶和過氧化氫酶活性，降低脂質過氧化物丙二醛的含量，使水稻具有更高的抗氧化能力［102］。NAC是一個特殊的轉錄因子家族，在植物的生長發育和逆境應答調控中發揮重要作用。SNAC1、NAC6、NAC10同屬于NAC家族，在干旱脅迫時，它們可以調控氣孔關閉，減少葉片的水分損失［103］。這些基因與根際水分狀況有關，因此可以推測干濕交替可能影響這些基因的表達，而它們又會影響氧化還原相關酶的活性，在誘導鐵膜的形成過程中可能有一定作用，但其具體過程還需要進一步研究。

3　展望

近年來，隨著節水農業的發展，干濕交替作為一種有效的節水灌溉方式，在調節養分吸收、提高抗逆性等方面扮演著重要角色，因而引起了越來越多的關注，一些學者探討了干濕交替對根際特征的變化，并取得了一系列進展。我們發現，干濕交替可以誘導根表鐵膜的形成，而鐵膜在養分吸收和阻隔重金屬上的重要作用決定了它具有良好的應用前景，對其研究也越來越深入。但仍有一些問題有待進一步探究，主要包括以下幾個方面：

1） 鐵膜形成的具體機制還不清楚，根據前人對鐵吸收運輸的相關基因以及淹水和干旱脅迫下相關基因的研究，利用分子生物學和生物信息學研究方法，尋找與干濕交替有關的差異表達基因，探討干濕交替誘導根表鐵膜形成的分子生理機制。

2） 干濕交替技術是除了施肥之外一項重要的農藝措施，在節水的同時可以提高作物品質，提高作物的抗病性和抗逆性，然而對于不同作物，其最適合的干濕交替程度和頻率，以及最適合干濕交替的時期還有待進一步探究。

3） 應用干濕交替技術，通過改變干濕交替的頻率和強度調控鐵膜的形成，并根據鐵膜對養分的吸收和重金屬的阻隔作用提高作物品質，降低作物可食用部分的重金屬含量，為作物的安全生產提供新的方法與技術。

參考文獻：

［1］Ma J F， Ling H Q. Iron for plants and humans［J］. Plant and Soil， 2009， 325（1/2）： 1-3

［2］ Weber K A， Achenbach L A， Coates J D. Microorganisms pumping iron： Anaerobic microbial iron oxidation and reduction［J］. Nature Reviews Microbiology， 2006， 4（10）：752-764

［3］ 曹慧， 韓振海， 許雪峰， 等. 高等植物的鐵營養. 植物生理學通訊［J］， 2002， 38（2）： 180-186

［4］Ma J F. Plant root responses to three abundant soil minerals：Silicon， aluminum and iron［J］. Critical Reviews in Plant Sciences， 2005， 24（4）： 267-281

［5］ Cronk J K， Fennessy M S. Wetland plants： Biology and ecology［M］. Boca Raton， FL， USA： CRC Press， 2001

［6］Piao S L， Ciais P， Huang Y， et al. The impacts of climate change on water resources and agriculture in China［J］. Nature， 2010， 467（7311）： 43-51

［7］ Lampayan R M， Samoy-Pascual K C， Sibayan E B， et al. Effects of alternate wetting and drying （AWD） threshold level and plant seedling age on crop performance， water input， and water productivity of transplanted rice in Central Luzon， Philippines［J］. Paddy and Water Environment， 2014，13（3）： 1-13

［8］ Dodd I C， Puertolas J， Huber K， et al. The importance of soil drying and re-wetting in crop phytohormonal and nutritional responses to deficit irrigation［J］. Journal of Experimental Botany， 2015， doi： eru532

［9］ Pires L F， Villanueva F C， Dias N M， et al. Chemical migration during soil water retention curve evaluation［J］. Anais da Academia Brasileira de Ciências， 2011， 83（3）：1 097-1 108

［10］ Pires L F， Prandel L V， Saab S C. The effect of wetting and drying cycles on soil chemical composition and their impact on bulk density evaluation： An analysis by using XCOM data and gamma-ray computed tomography［J］. Geoderma， 2014， 213： 512-520

［11］ Ma R M， Cai C F， Li Z X， et al. Evaluation of soil aggregate microstructure and stability under wetting and drying cycles in two Ultisols using synchrotron-based X-ray micro-computed tomography［J］. Soil and Tillage Research， 2015， 149： 1-11

［12］ 王健，璠馬， 張鵬輝， 等. 干濕交替對黃土崩解速度的影響［J］. 土壤學報， 2015， 52（6）： 1 273-1 279

［13］ Denef K， Six J， Bossuyt H， et al. Influence of dry-wet cycles on the interrelationship between aggregate， particulate organic matter， and microbial community dynamics［J］. Soil Biology and Biochemistry， 2001， 33（12）： 1 599-1 611

［14］ 楊紹鍔， 黃元仿. 關于土壤收縮特征曲線的探討［J］. 土壤通報， 2007， 38（4）： 749-752

［15］ 呂殿青， 邵明安. 土壤干濕收縮特征研究進展［J］. 土壤通報， 2003， 34（3）： 225-228

［16］ 堯水紅. 干濕交替強度對旱地土壤結構形成及水稻秸稈分解過程的相互作用的影響［D］. 南京： 南京農業大學，2005

［17］ Birch H F. Mineralisation of plant nitrogen following alternate wet and dry conditions［J］. Plant and Soil， 1964，20（1）： 43-49

［18］ 王苑， 宋新山， 王君， 等. 干濕交替對土壤碳庫和有機碳礦化的影響［J］. 土壤學報， 2014， 51（2）： 342-350

［19］ 王君， 宋新山， 嚴登華， 等. 多重干濕交替格局下土壤 Birch 效應的響應機制［J］. 中國農學通報， 2013，29（27）： 120-125

［20］ Cosentino D， Chenu C， Le Bissonnais Y. Aggregate stability and microbial community dynamics under dryingwetting cycles in a silt loam soil［J］. Soil Biology and Biochemistry， 2006， 38（8）： 2 053-2 062

［21］ Chiarini L， Bevivino A， Dalmastri C， et al. Influence of plant development， cultivar and soil type on microbial colonization of maize roots［J］. Applied Soil Ecology， 1998，8： 11-18

［22］ Lauber C L， Strickland M S， Bradford M A， et al. The influence of soil properties on the structure of bacterial and fungal communities across land-use types［J］. Soil Biology and Biochemistry， 2008， 40（9）： 2 407-2 415

［23］ Van Gestel M， Merckx R， Vlassak K. Microbial biomass responses to soil drying and rewetting： The fate of fast-and slow-growing microorganisms in soils from different climates［J］. Soil Biology and Biochemistry， 1993， 25（1）：109-123

［24］ Xiang S R， Doyle A， Holden P A， et al. Drying and rewetting effects on C and N mineralization and microbial activity in surface and subsurface California grassland soils［J］. Soil Biology and Biochemistry， 2008， 40（9）：2 281-2 289

［25］ Fierer N， Schimel J P. A proposed mechanism for the pulse in carbon dioxide production commonly observed following the rapid rewetting of a dry soil［J］. Soil Science Society of America Journal， 2003， 67（3）： 798-805

［26］ Gordon H， Haygarth P M， Bardgett R D. Drying and rewetting effects on soil microbial community composition and nutrient leaching［J］. Soil Biology and Biochemistry，2008， 40（2）： 302-311

［27］ 富宏霖， 王生榮， 韓士杰， 等. 土壤干濕交替對長白山闊葉紅松林土壤微生物活性與區系的影響［J］. 東北林業大學學報， 2009， 37（7）： 80-81

［28］ Williams M A. Response of microbial communities to water stress in irrigated and drought-prone tall grass prairie soils［J］. Soil Biology and Biochemistry， 2007， 39（11）：2 750-2 757

［29］ Zhang B， Yao S H， Hu F. Microbial biomass dynamics and soil wettability as affected by the intensity and frequency of wetting and drying during straw decomposition［J］. European Journal of Soil Science， 2007， 58（6）： 1 482-1 492

［30］ Jackson M， Armstrong W. Formation of aerenchyma and the processes of plant ventilation in relation to soil flooding and submergence［J］. Plant Biology， 1999， 1（3）： 274-287

［31］ Taylor G J， Crowder A A， Rodden R. Formation and morphology of an iron plaque on the roots of Typha latifolia L. grown in solution culture［J］. American Journal of Botany， 1984， 71（5）： 666-675

［32］ Du J， Yan C， Li Z. Formation of iron plaque on mangrove Kandalar. Obovata （S.L.） root surfaces and its role in cadmium uptake and translocation［J］. Marine Pollution Bulletin， 2013， 74（1）： 105-109

［33］ Kjellberg Christensen K， Cathleen W. Formation of root plaques and their influence on tissue phosphorus content in Lobelia dortmanna［J］. Aquatic Botany， 1998， 61（2）：111-122

［34］ Chen C C， Dixon J B， Turner F T. Iron coatings on rice roots： Mineralogy and quantity influencing factors［J］. Soil Science Society of America Journal， 1980， 44（3）： 635-639

［35］ Chen C C， Dixon J B， Turner F T. Iron coatings on rice roots： Morphology and models of development［J］. Soil Science Society of America Journal， 1980， 44（5）： 1 113-1 119

［36］ Bartlett R J. Iron oxidation proximate to plant roots［J］. Soil Science， 1961， 92（6）： 372-379

［37］ Armstrong W， Boatman D. Some field observations relating the growth of bog plants to conditions of soil aeration［J］. Journal of Ecology， 1967， 55（1）： 101-110

［38］ Jones H E， Etherington J R. Comparative studies of plant growth and distribution in relation to waterlogging： I. The survival of Erica Cinerea L. and E. Tetralix L. and its apparent relationship to iron and manganese uptake in waterlogged soil［J］. Journal of Ecology， 1970， 58（2）：487-496

［39］ Bacha R E， Hossner L R. Characteristics of coatings formed on rice roots as affected by iron and manganese additions［J］. Soil Science Society of America Journal， 1977，41（5）： 931-935

［40］ Mendelssohn I A， Postek M T. Elemental analysis of deposits on the roots of Spartina alterniflora Loisel［J］. American Journal of Botany， 1982： 904-912

［41］ Sand-Jensen K， Prahl C， Stokholm H. Oxygen release from roots of submerged aquatic macrophytes［J］. Oikos， 1982，38（3）： 349-354

［42］ Bienfait H F， Van den Briel M L， Mesland Mul N T. Measurement of the extracellular mobilizable iron pool in roots［J］. Journal of Plant Nutrition， 1984， 7（1-5）： 659-665

［43］ Mclaughlin B E， Van Loon G W， Crowder A A. Comparison of selected washing treatments on Agrostis gigantea samples from mine tailings near Copper Cliff， Ontario，before analysis for Cu， Ni， Fe and K content［J］. Plant and Soil， 1985， 85（3）： 433-436

［44］ Levan M A， Riha S J. The precipitation of black oxide coatings on flooded conifer roots of low internal porosity［J］. Plant and Soil， 1986， 95（1）： 33-42

［45］ Macfie S M， Crowder A A. Soil factors influencing ferric hydroxide plaque formation on roots of Typha latifolia L.［J］. Plant and Soil， 1987， 102（2）： 177-184

［46］ St-Cyr L， Crowder A A. Iron oxide deposits on the roots of phragmites australis related to the iron bound to carbonates in the soil［J］. Journal of Plant Nutrition， 1988， 11（6-11）：1 253-1 261

［47］ Conlin T S， Crowder A A. Location of radial oxygen loss and zones of potential iron uptake in a grass and two nongrass emergent species［J］. Canadian Journal of Botany，1989， 67（3）： 717-722

［48］ Laan P， Smolders A， Blom C， et al. The relative role of internal aeration， radial oxygen losses， iron exclusion and nutrient balances in flood-tolerance of Rumex species［J］. Acta Botanica Neerlandica， 1989， 38（2）： 131-145

［49］ Lacerda L D， Rezende. Metals reservoir in a red mangrove forest［J］. Biotropica， 1990， 22（4）： 339-345

［50］ Otte M L， Dekkers I， Rozema J， et al. Uptake of arsenic by Aster tripolium in relation to rhizosphere oxidation［J］. Canadian Journal of Botany， 1991， 69（12）： 2 670-2 677

［51］ Chiu C， Chou C. Oxidation in the rhizosphere of mangrove Kandelia candel seedlings［J］. Soil Science and Plant Nutrition， 1993， 39（4）： 725-731

［52］ St-Cyr L， Fortin D， Campbell P. Microscopic observations of the iron plaque of a submerged aquatic plant Vallisneria americana Michx［J］. Aquatic Botany， 1993， 46（2）： 155-167

［53］ Chabbi A. Juncus bulbosus as a pioneer species in acidic lignite mining lakes： interactions， mechanism and survival strategies［J］. New Phytologist， 1999， 144（1）： 133-142

［54］ Hansel C M， Fendorf S， Sutton S， et al. Characterization of Fe plaque and associated metals on the roots of mine-waste impacted aquatic plants［J］. Environmental Science & Technology， 2001， 35（19）： 3 863-3 868

［55］ Hupfer M， Anja D. Immobilisation of phosphorus by ironcoated roots of submerged macrophytes［J］. Hydrobiologia，2003， 506（1）： 635-640

［56］ Xu D， Xu J， He Y， et al. Effect of iron plaque formation on phosphorus accumulation and availability in the rhizosphere of wetland plants［J］. Water， Air， and Soil Pollution， 2009，200（1-4）： 79-87

［57］ Povidisa K， Delefosse M， Holmer M. The formation of iron plaques on roots and rhizomes of the seagrass Cymodocea serrulata （R. Brown） Ascherson with implications for sulphide intrusion［J］. Aquatic Botany， 2009， 90（4）：303-308

［58］ Pereira E G O， Oliva M A， Siqueira-Silva A I， et al. Tropical rice cultivars from lowland and upland cropping systems differ in iron plaque formation［J］. Journal of Plant Nutrition， 2014， 37（9）： 1 373-1 394

［59］ Xu B， Yu S. Root iron plaque formation and characteristics under N2flushing and its effects on translocation of Zn and Cd in paddy rice seedlings （Oryza sativa）［J］. Annals of Botany， 2013， 111（6）： 1 189-1 195

［60］ Wang T， John P. Iron oxidation states on root surfaces of a wetland plant （Phragmites australis）［J］. Soil Science Society of America Journal， 1999， 63（1）： 247-252

［61］ Batty L C. Aluminium and phosphate uptake by Phragmites australis： The role of Fe， Mn and Al root plaques［J］. Annals of Botany， 2002， 89（4）： 443-449

［62］ Mendelssohn I A， Kleiss B A， Wakeley J S. Factors controlling the formation of oxidized root channels： A review［J］. Wetlands， 1995， 15（1）： 37-46

［63］ Chen X P， Kong W D， He J Z， et al. Do water regimes affect iron-plaque formation and microbial communities in the rhizosphere of paddy rice？ ［J］. Journal of Plant Nutrition and Soil Science， 2008， 171（2）： 193-199

［64］ 何春娥， 劉學軍， 張福鎖. 植物根表鐵膜的形成及其營養與生態環境效應［J］. 應用生態學報， 2004， 15（6）：1 069-1 073

［65］ 劉侯俊， 張俊伶， 韓曉日， 等. 根表鐵膜對元素吸收的效應及其影響因素［J］. 土壤， 2009， 41（3）： 335-343

［66］ Moller C L， Sand-Jensen K. Iron plaques improve the oxygen supply to root meristems of the freshwater plant，Lobelia dortmanna［J］. New Phytologist， 2008， 179（3）：848-856

［67］ Pi N， Tam N F Y， Wong M H. Effects of wastewater discharge on formation of Fe plaque on root surface and radial oxygen loss of mangrove roots［J］. Environmental Pollution， 2010， 158（2）： 381-387

［68］ 蘇玲. 水稻土淹水過程中鐵化學行為變化對磷有效性影響研究［D］. 杭州： 浙江大學， 2001

［69］ 劉文菊， 胡瑩， 朱永官， 等. 磷饑餓誘導水稻根表鐵膜形成機理初探［J］. 植物營養與肥料學報， 2008， 14（1）：22-27

［70］ 傅友強， 楊旭健， 吳道銘， 等. 磷素對水稻根表紅棕色鐵膜的影響及營養效應［J］. 中國農業科學， 2014， 47（6）：1 072-1 085

［71］ 孟冬梅， 朱永官， 周建國. 水稻根系通氣組織與根表鐵膜關系的研究［J］. 現代農業科學， 2008， 15（4）： 55-58

［72］ Gill S S， Tuteja N. Reactive oxygen species and antioxidant machinery in abiotic stress tolerance in crop plants［J］. Plant Physiology and Biochemistry， 2010， 48（12）： 909-930

［73］ 曾翔， 李陽生， 謝小立， 等. 不同灌溉模式對雜交水稻生育后期根系生理特性和劍葉光合特性的影響［J］. 中國水稻科學， 2003， 17（4）： 355-359

［74］ 楊菲， 謝小立. 稻田干濕交替過程生理生態效應研究綜述［J］. 雜交水稻， 2010， 25（5）： 1-4

［75］ Norwood M， Toldi O， Richter A， et al. Investigation into the ability of roots of the poikilohydric plant Craterostigma plantagineum to survive dehydration stress［J］. Journal of Experimental Botany， 2003， 54（391）： 2 313-2 321

［76］ Neubauer S C， Toledo-Durán G E， Emerson D， et al. Returning to their roots： Iron-oxidizing bacteria enhance short-term plaque formation in the wetland-plant rhizosphere［J］. Geomicrobiology Journal， 2007， 24（1）： 65-73

［77］ Guo L， Cutright T J. Effect of citric acid and rhizosphere bacteria on metal plaque formation and metal accumulation in reeds in synthetic acid mine drainage solution［J］. Ecotoxicology and Environmental Safety， 2014， 104： 72-78

［78］ Weiss J V， Emerson D， Megonigal J P. Geochemical control of microbial Fe（III） reduction potential in wetlands：Comparison of the rhizosphere to non-rhizosphere soil［J］. Fems Microbiology Ecology， 2004， 48（1）： 89-100

［79］ Trolldenier G. Visualisation of oxidizing power of rice roots and of possible participation of bacteria in iron deposition［J］. Zeitschrift für Pflanzenern?hrung und Bodenkunde， 1988， 151（2）： 117-121

［80］ Nordstrom D K， Southam G. Geomicrobiology of sulfide mineral oxidation［J］. Reviews in mineralogy， 1997， 35：361-390

［81］ Marschner H， R?mheld V， Kissel M. Different strategies in higher plants in mobilization and uptake of iron［J］. Journal of Plant Nutrition， 1986， 9（3-7）： 695-713

［82］ Hell R， Stephan U W. Iron uptake， trafficking and homeostasis in plants［J］. Planta， 2003， 216（4）： 541-551

［83］ R?mheld V， Marschner H. Evidence for a specific uptake system for iron phytosiderophores in roots of grasses［J］. Plant Physiology， 1986， 80（1）： 175-180

［84］ Nigel J R， Catherine M P， Connolly E L， et al. A ferricchelate reductase for iron uptake from soils［J］. Nature，1999， 397（6721）： 694-697

［85］ Brumbarova T， Bauer P， Ivanov R. Molecular mechanisms governing Arabidopsis iron uptake［J］. Trends in Plant Science， 2015， 20（2）： 124-133

［86］ Lane D J R， Merlot A M， Huang M L H， et al. Cellular iron uptake， trafficking and metabolism： Key molecules and mechanisms and their roles in disease［J］. Biochimica et Biophysica Acta （BBA）-Molecular Cell Research， 2015，1853（5）： 1 130-1 144

［87］ Kobayashi T， Nishizawa N K. Iron uptake， translocation，and regulation in higher plants［J］. Annual Review of Plant Biology， 2012， 63： 131-152

［88］ Kobayashi T， Nakanishi Itai R， Nishizawa N K. Iron deficiency responses in rice roots［J］. Rice， 2014， 7（1）： 1-11

［89］ 張天嬌， 湯佳， 莊莉， 等. 干濕交替條件下不同晶型鐵氧化物對水稻土甲烷排放的影響［J］. 環境科學， 2014，35（3）： 901-907

［90］ Nozoye T， Nagasaka S， Kobayashi T， et al. Phytosiderophore efflux transporters are crucial for iron acquisition in graminaceous plants［J］. Journal of Biological Chemistry，2011， 286（7）： 5 446-5 454

［91］ Durrett T P， Gassmann W， Rogers E E. The FRD3-mediated efflux of citrate into the root vasculature is necessary for efficient iron translocation［J］. Plant Physiology， 2007，144（1）： 197-205

［92］ Roschzttardtz H， Séguéla-Arnaud M， Briat J， et al. The FRD3 citrate effluxer promotes iron nutrition between symplastically disconnected tissues throughout Arabidopsis development［J］. The Plant Cell Online， 2011， 23（7）：2 725-2 737

［93］ Bashir K， Nishizawa N K. Iron proteins， plant iron transporters［M］//Encyclopedia of Metalloproteins. Springer：New York， 2013： 1 015-1 023

［94］ 沈宏， 楊旭健， 傅友強. 一個水稻鐵轉運基因（OsFRDL1）參與缺氧誘導根系鐵膜形成的調節過程［J］. 科學通報，2014， 59（9）： 787-795

［95］ Nishiuchi S， Yamauchi T， Takahashi H， et al. Mechanisms for coping with submergence and waterlogging in rice［J］. Rice， 2012， 5（1）： 1-14

［96］ 黃志煒. 干旱脅迫下水稻耐旱關鍵基因差異性表達及功能分析［D］. 揚州： 揚州大學， 2014

［97］ Niroula R K， Pucciariello C， Ho V T， et al. SUB1A-dependent and -independent mechanisms are involved in the flooding tolerance of wild rice species［J］. The Plant Journal， 2012， 72（2）： 282-293

［98］ Xu K， Xu X， Fukao T， et al. Sub1A is an ethyleneresponse-factor-like gene that confers submergence tolerance to rice［J］. Nature， 2006， 442（7103）： 705-708

［99］ Fukao T， Xiong L. Genetic mechanisms conferring adaptation to submergence and drought in rice： Simple or complex？［J］. Current Opinion in Plant Biology， 2013， 16（2）：196-204

［100］ Shinozaki K， Yamaguchi-Shinozaki K. Gene networks involved in drought stress response and tolerance［J］. Journal of Experimental Botany， 2006， 58（2）： 221-227

［101］ Saika H， Okamoto M， Miyoshi K， et al. Ethylene promotes submergence-induced expression of OsABA8ox1， a gene that encodes ABA 8′-hydroxylase in rice［J］. Plant and Cell Physiology， 2006， 48（2）： 287-298

［102］ Cai S L， Jiang G B， Ye N H， et al. A key ABA catabolic gene， OsABA8ox3， is involved in drought stress resistance in rice［J］. PLoS One， 2015， 10（2）： e0116646

［103］ Nakashima K， Tran L S， Van Nguyen D， et al. Functional analysis of a NAC-type transcription factor OsNAC6 involved in abiotic and biotic stress-responsive gene expression in rice［J］. The Plant Journal， 2007， 51（4）：617-630

Impacts of Drying-wetting Cycles on Changes of Rhizosphere Characteristic and the Formation of Iron Plaque： A Review

YU Xiaoli， FU Youqiang， GAN Haihua， SHEN Hong*
（College of Agriculture， South China Agriculture University， Guangzhou510642， China）

Abstract：Iron plaque commonly forms on the surface of hydrophytes roots. The amount of iron plaque on the root surface depends on rhizosphere Fe2+concentration and oxidative power of plant roots. Alternate drying and wetting technique has been widely used in the agriculture production. During the processes of drying and wetting， variations of soil moisture and oxygen content resulted in changes of soil physical， chemical and biological properties in rhizosphere， which influenced the formation of iron plaque. Impacts of drying-wetting cycles on rhizospheric characteristics were summarized in this paper. The chemical components and spatial structure of iron plaque were analyzed. The process of iron plaque formation and the factors affected the formation of iron plaque were also discussed. Based on the above discussion， the possible mechanisms for iron plaque formation as influenced by drying-wetting cycles were proposed. Finally the methods for studying iron plaque formation and its application in future were prospected.

Key words：Drying-wetting cycles； Iron plaque； Rhizosphere characteristic

中圖分類號：S153；Q948.8

DOI：10.13758/j.cnki.tr.2016.02.003

基金項目：①國家自然科學基金項目（31372125，31071847）和廣州市科技計劃項目（2014J4100240）資助。

* 通訊作者（hshen@scau.edu.cn）

作者簡介：于曉莉（1992—），女，山東臨沂人，碩士研究生，主要從事植物營養學研究。E-mail： yuxiaoli92@163.com