基于ReHo方法的不同性別中國象棋大師靜息態腦功能磁共振成像研究

梁東梅　邱麗華　劉承宜　龔啟勇

摘 要：基于ReHo分析方法從rs-fMRI角度探討中國象棋高水平運動員的性別差異。收集第一屆全國智力運動會中國象棋項目大師級運動員和匹配的對照人群，采集每位被試者的rs-fMRI數據，應用DPARSF軟件分析腦區局部一致性信息。結果發現女大師右側額上回（BA10）和右側額內側回（BA25）的ReHo值高于男大師，對照組男女無全腦ReHo值差異。結果說明男女中國象棋大師在右側額上回和額內側回的ReHo值差異可能反映了不同性別中國象棋大師在性別刻板印象和認知-情緒轉換腦區的自發活動一致性差異。

關 鍵 詞：運動醫學；中國象棋大師；腦功能成像；靜息態；性別差異；局部一致性分析方法；中國

中圖分類號：G804.5 文獻標志碼：A 文章編號：1006-7116（2016）04-0135-05

A study of resting state brain function magnetic resonance imaging of

Chinese chess masters of different genders based on ReHo method

LIANG Dong-mei1，2，QIU Li-hua3，4，LIU Cheng-yi1，GONG Qi-yong4

（1.School of Physical Education，South China Normal University，Guangzhou 510006，China；

2.School of Educational Science，Kashgaer University，Kashgaer 844000，China；3.CT/MRI Room，The Second Peoples Hospital of Yibin，Yibin 644000，China；4.Huaxi MR Research Centre （HMRRC），West China Hospital of Sichuan University，Chengdu 610041，China）

Abstract： Based on ReHo method， and from the perspective of rs-fMRI， the authors probed into the gender differences between high performance Chinese chess players. Method： select Chinese chess master players and matching control people， collect the rs-fMRI data of every testee， and apply DPARSF software to analyze brain regional homogeneity information. Results： the ReHo values of the right superior frontal gyrus （BA10） and right medial frontal gyrus （BA25） of the female masters were higher than those of the male masters， while the males and females in the control group had no brain ReHo differences. Conclusion： the ReHo value differences in the right superior frontal gyrus and right medial frontal gyrus between male and female Chinese chess masters may reflect different brain spontaneous activity in areas related to gender stereotypes and cognition-emotion transfer between Chinese chess masters of different genders.

Key words： sports medicine；Chinese chess master；brain functional imaging；resting-state；gender difference；regional homogeneity analysis method；China

在高水平棋手中有明顯的性別差異。據Howard[1]報道，由正式比賽產生的國際象棋世界冠軍中無女性，當年全世界894名特級大師中，僅有9名女性，所占比例不到1%。最新數據顯示，至2013年上半年，全球女性國際象棋特級大師共21名，所占比例無明顯改變（2%）。近年來，女性中國象棋高水平選手所占比例提高，截至2015年下半年，共有14名女性中國象棋特級大師，占大陸地區中國象棋特級大師人數的31.1%（共45名中國象棋特級大師）。已有許多研究者關注高水平棋手的性別差異現象[1-3]。

腦功能成像（funcational Magnetic Resonance Imaging，fMRI）方法廣泛應用于研究多種認知過程中不同性別人群的腦功能差異，如記憶[4]、想象[5]和語言[6]。棋類包含許多高級認知過程。近年來，任務態fMRI方法被用于探索棋類認知過程的大腦機制[7-10]。任務態的fMRI方法相對復雜，不好控制，而靜息態fMRI方法（Resting-state functional magnetic resonance imaging，rs-fMRI）被試者不面對任務刺激，只需閉眼或睜眼看十字，觀測大腦在放松、安靜、盡量避免主動思維活動狀態下的功能活動，目前已開始用于研究棋手的腦功能特點[11]。基于rs-fMRI的局部一致性分析方法（Regional Homogeneity，ReHo）[12]探討局部腦區自發活動一致性的改變，已用于對正常人性別差異的研究[13]，但尚未應用于對中國象棋大師性別差異的研究。

本研究基于高水平中國象棋選手的人口學和影像學資料，使用基于rs-fMRI的ReHo分析方法探討不同性別中國象棋大師腦區自發活動一致性的差異。

1 研究對象與方法

1.1 研究對象

中國象棋男大師9人（包括大師6人和特級大師3人），與男大師同時間同地點募集女大師6人（包括特級大師1人）；與大師同時期募集對照組男性16名、女性10名。研究對象一般情況見表1，其中，IQ值由瑞文標準推理測驗（Ravens Standard Progressive Matrices，RSPM）獲得。RSPM是一種非文字的智力測驗，由5個單元的漸進矩陣構圖組成。男女大師之間無年齡、教育程度、接觸象棋時間、專業訓練時間、每天訓練時間、等級分和IQ的差異（P >0.05）；男女對照之間無年齡、教育程度和IQ的差異（P>0.05）。男大師組與男對照組無年齡（P=0.98）、教育程度（P=0.48）和IQ（P=0.12）的差異；女大師組與女對照組無年齡（P=0.09）、教育程度（P=0.4）和IQ（P=0.46）的差異。

所有棋手無任何神經、精神病（史），均為右利手，雙眼裸眼視力或者校正視力正常。本研究經過四川大學華西醫院倫理委員會同意，所有被試者在磁共振檢查前均簽署被試者檢查單以排除可能影響腦功能的特殊身體狀況、疾病或者體內含有金屬物品的情況；所有被試者均在磁共振檢查前被詳細告知實驗原因、目的和方法，并簽署知情同意書。

1.2 實驗設計

Rs-fMRI采取睜眼模式，被試者在腦功能數據采集期間盡量保持頭部不動、放松、心情平靜，通過安置于頭部線圈上的反光鏡定睛觀看屏幕上黑色底色正中的白色小十字。要求被試者在定睛看十字的過程中盡量不要走神、不要睡著。

1.3 數據采集

所有被試者在進行影像學研究前被詳細告知將要在磁共振儀中完成的任務。所有的掃描均使用四川大學華西醫院磁共振研究中心德國西門子公司3.0T磁共振成像系統（Simens3.0 Tesla Trio Tim）完成，儀器在使用前進行數據穩定性的測試（如勻場）。裝備有EPI軟硬件設備，掃描時用一個標準頭線圈發射和接收核磁共振信號，在頭部線圈上安放一面反光鏡，被試者通過鏡面看到投影儀屏幕，該投影儀與磁共振掃描和控制室計算機相連，計算機根據掃描時間播放畫面。

被試者進入磁共振室后，首先了解和熟悉磁共振室的環境，平躺仰臥在磁共振檢查床上，戴耳塞以減少噪音對實驗的影響，并用配套的海綿墊固定頭部以減少頭部活動。

掃描前先完成常規全腦MRI掃描，由有經驗的放射科醫師排除腦內病變，然后以前后聯合連線作為基線掃描全腦靜息態功能像，參數如下：采用梯度回波-回波平面成像序列（gradient-recalled echo-Planar imaging，GRE-EPI），30層，層厚5 mm，無層間距（no slice gap），回波時間（Echo Time，TE）30 ms，重復時間（Repetition Time，TR）2 000 ms，矩陣（matrix）64×64，視野（FOV）240 mm×240 mm，翻轉角（flip angle）90°，體素（voxel size）3.8 mm×3.8 mm×5.0 mm，連續采集 205個時間點數據。

1.4 數據處理和統計分析

采用北京師范大學認知神經科學與學習國家重點實驗室開發的REST_V1.5_101101（http：//restfmri.net/forum/）軟件的靜息態數據處理輔助工具DPARSF_V2.0_101025（http：//restfmri.net/forum/）在MatLab7.6及SPM8平臺上運行進行數據處理和統計分析，剔除前5個時點的圖像。與fMRI數據處理相同的步驟包括數據格式轉換、時間校正、頭動校正、空間標準化，均在DPARSF中進行。除此之外，在DPARSF中繼續對每位被試者的數據進行去線性漂移和濾波兩步處理。去線性漂移為去除接收線圈前置放大器引起的熱噪聲所帶來的基線漂移。濾波步驟以減少低頻線性漂移和高頻生理性噪音，對每個體素的時間序列進行帶通濾波，帶限范圍為0.01Hz

ReHo假設某特定體素與相鄰體素（7個、19個或27個）的血氧水平依賴（Blood Oxygen Level Dependent，BOLD）信號隨時間變化具有相似性，可以用肯德爾和諧系數（Kendalls coefficient of concordance，KCC）作為指標來衡量一簇區域各體素之間時間序列變化的一致性，所得KCC值為該簇區域中心體素的ReHo值，其值介于0和1之間，計算公式如下：

其中，W是給定點的肯德爾和諧系數；n是時間點數（本研究中n=200）；K是給定體素點與其毗鄰體素點的總數（本研究中K=27，即27個體素構成的正方體中，處于核心的單個體素與其周圍的26個體素數目之和，這27個體素點又稱為一簇）；Ri是第i個時間點27個體素的體素值的等級總數； =（n+1）K/2）是所有Ri的均值。

腦內每個體素的ReHo值構成受試者的ReHo腦（ReHoMap），每個受試者均得到一個ReHoMap。將全腦每個體素的ReHo值除以全腦所有體素ReHo值的均值可得到標準化的ReHo腦（mReHoMap）。最后，使用高斯函數對mReHoMap進行平滑，半高寬（full width at half maximum，FWHM）取4 mm，獲得的ReHo圖為smReHoMap。

采用SPM8軟件分別對男大師與女大師、男性與女性對照的smReHoMap逐一體素的ReHo值進行雙樣本t檢驗，得到有非常顯著差異的團簇（P< 0.001，未校正，體素≥10）。

2 結果與討論

女大師全腦ReHo值在右側額上回和右側額內側回比男大師更高，詳見表2、圖1。對照組男性與女性全腦ReHo值無顯著性差異。

1）圖中數字代表BA位置，BA為Brodman大腦皮層分區系統縮寫；左邊為額上回；右邊為額內側回；分別從矢狀面、冠狀面和橫切面顯示兩個腦區所在位置；每個腦區右下角色帶及數字顯示腦區明暗度與t值的對應關系；10和25分別代表該腦區在Brodman大腦分區系統中的數值

本研究首次使用ReHo方法分析中國不同性別象棋大師的rs-fMRI數據。結果顯示，女大師右側額上回（BA10）和右側額內側回（BA25）ReHo值高于男大師，對照組男性與女性則無全腦ReHo值差異，此結果從rs-fMRI角度反映了中國象棋大師的性別差異。

前人研究報道，正常人靜息態時全腦ReHo存在性別差異，分布于左右半球額葉、顳葉、頂葉等區域[13]。本研究納入測試的對照組男女無全腦ReHo值差異可能與成像結果呈現時設定的統計檢驗閾值有關，當采用前人研究所采用的閾值呈現本研究結果時，也可發現額葉和顳葉等區域存在性別差異。其次，研究對象平均年齡的不同也可能帶來此差異，本研究對照組被試者較前人研究的被試者平均年齡更小，相差超過10歲，有研究報道，ReHo值受老化的影響[14]。

我們推測，造成本研究高水平棋手腦功能成像結果出現性別差異的原因可能與視覺空間能力和性別刻板印象方面的差異有關。Maass等[3]認為，棋類項目中的性別刻板印象體現為女性棋手面對的困難主要存在于她們的觀念里。女棋手總認為其他人都希望她們在一個男性主導的領域中表現不好。因此，不僅女棋手經常暗示自己表現很差，而且當她們的確表現優異時，她們的女性氣質又常受到質疑。

本研究發現，女大師右側額上回（BA10）和右側額內側回（BA25）ReHo值高于男大師。研究認為，不同性別腦區ReHo值的差異一方面可能與腦結構的性別差異有關，比如，額上回ReHo值的性別差異可能與該區域皮層厚度的性別差異有關[15]，另一方面還可能與該腦區功能的性別差異有關，如有研究發現前額葉ReHo值的性別差異可能與該區域參與物體識別的詞匯提取過程的性別差異有關[13]。

BA10區包括前額葉腹內側皮質（ventromedial Prefrontal Cortex，vmPFC）和額葉最前端的額極（Frontopolar Cortex，FPC）[16]。vmPFC參與處理風險、恐懼和決策的過程。vmPFC損傷導致性別刻板印象（gender stereotypes），隨著該區域損傷程度的增加，性別刻板印象增強[17]。對棋手的研究發現，在真實或意識中面對男棋手下棋的過程中，女棋手易受性別刻板印象影響，導致其對結果產生負面期望，且在下棋過程中持保守態度[18]。vmPFC區域ReHo值的差異反映了男女中國象棋大師在與性別刻板印象功能相關的腦區自發活動一致性的差異。研究者認為，FPC參與對已完成反應的不確定性的元認知監控過程。據此推測，FPC參與對剛完成行為的績效的元認知監控，以調節策略提高下一次的質量。因此，根據BA10區大腦結構和功能研究結果推測，女大師BA10區ReHo值高于男大師，可能是由于女棋手易受vmPFC參與的性別刻板印象影響，對已完成的反應不確定，從而動用FPC進行元認知監控和下一步策略調節。

BA25區位于前扣帶回腹側（Ventral Anterior Cingulate Cortex，vACC），是vmPFC的一部分，參與對與動機相關的內在和外在信息進行整合并做出反應[19-20]。vACC區域結構和功能異常與情感障礙（如重癥抑郁）密切相關[21]。vACC區域活動增強與負面情緒相關[19，22]。在負面情緒狀態下，女性vACC區域活動強度高于男性[23-24]，如當面對恐懼或者不適的皮膚電刺激時，女性vACC區域活動強度明顯高于男性[25]。根據vACC區大腦功能性別差異的研究結果推測，女大師BA25區ReHo值高于男大師，可能是由于女棋手易受因性別刻板印象帶來的負面情緒影響。在對高水平棋手性別差異現象的研究中，有報道將其聯系于兩性在心理旋轉任務中體現的差異。心理旋轉是常用于研究性別差異的視覺空間任務，如想象三維物體的旋轉，主要涉及視覺工作記憶過程，存在于下棋的復雜認知過程中。男性完成心理旋轉任務比女性更有優勢。在以心理旋轉為實驗任務的fMRI研究中，發現女性vACC區域抑制程度高于男性，其認為在完成心理旋轉實驗任務時，女性付諸更多的認知參與，導致vACC區域活動在完成任務時更多的被抑制[26]。研究者推測，vACC區域活動抑制與認知參與相關[19，27]。而在靜息態時，女性由于沒有認知參與任務，可能會出現vACC區域活動較男性增強。綜上推測，BA25區在高水平中國象棋選手中的性別差異可能與完成視覺空間任務中的情緒變化和認知參與有關。

本研究采用基于rs-fMRI的ReHo分析方法比較了男女中國象棋大師的差異，女性中國象棋大師右側額上回（BA10）和右側額內側回（BA25）ReHo值高于男性中國象棋大師，可能反映了男女中國象棋大師在性別刻板印象和認知-情緒轉換腦區自發活動一致性的差異。

前人研究證明高水平棋手的性別差異主要體現在行為表現的差異，如刻板印象等。本研究在中國象棋選手中發現高水平棋手的性別差異還體現在大腦功能的差異，且呈現腦功能差異的腦區與負責有性別差異表現的行為的腦區相對應，但本研究缺乏性別刻板印象的行為學數據，對腦功能和行為學數據進行分析將有助于進一步了解功能腦區活動與行為表現的相關性。

參考文獻：

[1] HOWARD R W. Are gender differences in high achievement disappearing？ a test in one intellectual domain[J]. J Biosoc Sci，2005，37（3）：371-380.

[2] BILALIC M，SMALLBONE K，MCLEOD P，et al. Why are （the best） women so good at chess？ Participation rates and gender differences in intellectual domains[J]. Proc Biol Sci，2009，276（1659）：1161-1165.

[3] MAASS A，D'ETTOLE C，CADINU M. Checkmate？ The role of gender stereotypes in the ultimate intellectual sport[J]. Eur J Soc Psychol，2008，38（2）：231-245.

[4] SPECK O，ERNST T，BRAUN J，et al. Gender differences in the functional organization of the brain for working memory[J]. Neuroreport，2000，11（11）：2581-2585.

[5] LI C S R，KOSTEN T R，SINHA R. Sex differences in brain activation during stress imagery in abstinent cocaine users：A functional magnetic resonance imaging study[J]. Biol Psychiat，2005，57（5）：487-494.

[6] KANSAKU K，YAMAURA A，KITAZAWA S. Sex differences in lateralization revealed in the posterior language areas[J]. Cereb Cortex，2000，10（9）：866-872.

[7] CHEN X，ZHANG D，ZHANG X，et al. A functional MRI study of high-level cognition： II. The game of GO[J]. Cogn Brain Res，2003，16（1）：32-37.

[8] CAMPITELLI G，PARKER A，HEAD K，et al. Left lateralization in autobiographical memory： an fMRI study using the expert archival paradigm[J]. Int J Neurosci，2008，118（2）：191-209.

[9] WAN X，NAKATANI H，UENO K，et al. The neural basis of intuitive best next-move generation in board game experts[J]. Science，2011，331（6015）：341-346.

[10] 梁東梅，劉承宜，邱麗華，等. 不同級別中國象棋運動員腦功能成像研究[J]. 體育科學，2010，30（8）：69-72.

[11] DUAN X，LIAO W，LIANG D，et al. Large-scale brain networks in board game experts：insights from a domain-related task and task-free resting state[J]. PLoS One，2012，7（3）：e32532.

[12] ZANG Y，JIANG T，LU Y，et al. Regional homogeneity approach to fMRI data analysis[J]. Neuroimage，2004，22（1）：394-400.

[13] 王麗，姚志劍，盧青，等. 靜息態下正常人腦局部一致性的性別差異[J]. 中國行為醫學科學，2008，17（7）：603-605.

[14] WU T，ZANG Y，WANG L，et al. Normal aging decreases regional homogeneity of the motor areas in the resting state[J]. Neurosci Lett，2007，423（3）：189-193.

[15] IM K，LEE J M，LEE J，et al. Gender difference analysis of cortical thickness in healthy young adults with surface-baced methods[J]. Neuroimage，2006，31（1）：31-38.

[16] ONGUR D，FERRY A T，PRICE J L. Architectonic subdivision of the human orbital and medial prefrontal cortex[J]. J Comp Neurol，2003，460（3）：425-449.

[17] GOZZI M，RAYMONT V，SOLOMON J，et al. Dissociable effects of prefrontal and anterior temporal cortical lesions on stereotypical gender attitudes[J]. Neuropsychologia，2009，47（10）：2125-2132.

[18] ZHANG Z，LIU Y，JIANG T，et al. Altered spontaneous activity in Alzheimer's disease and mild cognitive impairment revealed by regional homogeneity[J]. Neuroimage，2012，59（2）：1429-1440.

[19] BUSH G，LUU P，POSNER M I. Cognitive and emotional influences in anterior cingulate cortex[J]. Trends Cogn Sci，2000，4（6）：215-222.

[20] DEVINSKY O，MORRELL M J，VOGT B A. Contributions of anterior cingulate cortex to behaviour[J]. Brain，1995，118 （ Pt 1）：279-306.

[21] DREVETS W C，PRICE J L，SIMPSON J R，et al. Subgenual prefrontal cortex abnormalities in mood disorders[J]. Nature，1997，386（6627）：824-827.

[22] PHAN K L，WAGER T，TAYLOR S F，et al. Functional neuroanatomy of emotion： a meta-analysis of emotion activation studies in PET and fMRI[J]. Neuroimage，2002，16（2）：331-348.

[23] DERBYSHIRE S W G，NICHOLS T E，FIRESTONE L，et al. Gender differences in patterns of cerebral activation during equal experience of painful laser stimulation[J]. J Pain，2002，3（5）：401-411.

[24] WRASE J，KLEIN S，GRUESSER S M，et al. Gender differences in the processing of standardized emotional visual stimuli in humans：a functional magnetic resonance imaging study[J]. Neurosci Lett，2003，348（1）：41-45.

[25] BUTLER T，PAN H，EPSTEIN J，et al. Fear-related activity in subgenual anterior cingulate differs between men and women[J]. Neuroreport，2005，16（11）：1233-1236.

[26] BUTLER T，IMPERATO-MCGINLEY J，PAN H，et al. Sex specificity of ventral anterior cingulate cortex suppression during a cognitive task[J]. Hum Brain Mapp，2007，28（11）：1206-1212.

[27] SIMPSON J R，SNYDER A Z，GUSNARD D A，et al. Emotion-induced changes in human medial prefrontal cortex： I. During cognitive task performance[J]. P Natl Acad Sci USA，2001，98（2）：683-687.