甲狀腺微小乳頭狀癌頸部淋巴結清掃范圍的選擇

任 力，尹樂平

(1.西南醫科大學，四川 瀘州 646000；2.四川省醫學科學院·四川省人民醫院甲狀腺血管外科，四川 成都 610072)

甲狀腺微小乳頭狀癌頸部淋巴結清掃范圍的選擇

任 力1，尹樂平2

(1.西南醫科大學，四川 瀘州 646000；2.四川省醫學科學院·四川省人民醫院甲狀腺血管外科，四川 成都 610072)

甲狀腺乳頭狀癌是一種常見的惡性腫瘤，近年來發病率逐漸提高，具有淋巴結轉移早、隱匿性轉移率高的特點，隨著臨床研究的不斷深入，目前對甲狀腺微小乳頭狀癌患者行淋巴結清掃時存在一定爭議，主要是cN0患者是否行預防性中央區淋巴結清掃、cN1 a患者是否行預防性頸側方淋巴結清掃兩方面。本文就甲狀腺微小乳頭狀癌淋巴結清掃范圍的選擇進行綜述。

甲狀腺微小乳頭狀癌；中央區淋巴結清掃；頸側方淋巴結清掃

甲狀腺乳頭狀癌(PTC)是最常見的內分泌惡性腫瘤，約占所有甲狀腺癌的85%以上[1]，1997年WHO將腫瘤最大徑≤1 cm的PTC定義為甲狀腺微小乳頭狀癌(PTMC)，據Kutler等統計，PTMC占PTC的38.5%[2]，隨著超聲技術的不斷提高，其發病率日漸升高，已成為美國45歲以上甲狀腺癌患者中最常見的類型，且占新增甲狀腺癌患者的50%[3]。該疾病多為低度惡性，生長緩慢，手術治療效果理想，預后大多良好，文獻報道十年生存率可高達90%以上，但淋巴結轉移早，國內外學者在甲狀腺癌淋巴結清掃范圍上分歧較大[4]，本文就甲狀腺微小乳頭狀癌頸部淋巴結清掃范圍上進行綜述。

1 與PTMC相關的頸部淋巴結特點

1.1 頸部淋巴結分區 國內外廣泛采用的頸部淋巴結分區標準最早由美國耳鼻喉頭頸外科協會和美國耳鼻喉頭頸外科學會制定，經過Robbins多次修訂并在美國甲狀腺協會的《甲狀腺結節及分化型甲狀腺癌治療指南》中發布，該標準依據甲狀腺癌淋巴結轉移規律，同時以明確的解剖學標志進行分區，將頸部淋巴結分為：Ⅰ區：頦下及下頜下區淋巴結；Ⅱ：頸內靜脈上組淋巴結；Ⅲ區：頸內靜脈中組淋巴結；Ⅳ區：頸內靜脈下組淋巴結；Ⅴ區：枕后三角區或副神經周圍淋巴節(包含鎖骨上淋巴結)；Ⅵ區：即中央組；Ⅶ區：前上縱膈淋巴結[5，6]。

1.2 頸部淋巴結清掃手術方式與淋巴結轉移規律

從清掃原則來看，頸部淋巴結清掃的方式分為功能性(治療性)頸部淋巴結清掃和預防性淋巴結清掃兩種。前者指明確存在淋巴結轉移，對相應淋巴結進行清掃，后者則指在缺少明確轉移依據時，對存在潛在轉移可能的淋巴結進行清掃。就具體術式而言，美國頭頸協會及美國耳鼻喉頭頸外科協會制定的頸淋巴結清掃術分類包括：①中央區頸清掃術(CND)；②根治性頸部清掃術(RND)；③改良根治性頸清掃術(MRND)；④選擇性頸清掃術(SND)；⑤擴大頸清掃術(END)[7]。范西紅等對216例PTC患者108次頸部淋巴結清掃中發現：I、II、III、IV、V、VI區淋巴結轉移率分別為10.2%、37.0%、68.5%、70.3%、22.2%、78.7%(其中III、IV、VI區P> 0.05，II、V區P< 0.05)，相應的轉移數量分別是13/59、80/297、117/422、175/466、55/316、253/392(II、III區之間P> 0.05，其余各區間P< 0.01)，結果表明，PTC患者III、IV、VI區淋巴結轉移最為常見，三區間無差異，但均明顯高于其他各區，II區淋巴結轉移率及轉移數量介于III、IV、VI區和I、V區之間，I、V、VII區除較晚期淋巴結廣泛轉移外較少見腫大淋巴結及轉移，因此如淋巴結清掃的重點在II、III、IV、VI區[8]，同時Sivanandan等對甲狀腺乳頭狀癌頸部淋巴結轉移模式進行回顧性研究發現：淋巴結轉移主要位于II、Ⅲ、Ⅳ、VI區，I、V區幾乎不存在轉移，其中微小癌也符合該規律[9]，結合國內外研究結果，頸部淋巴結清掃的重點在VI區及頸側方II、III、IV區，如I區無明確轉移證據則無需常規清掃，VII區因解剖因素也無需常規清掃。

2 頸部淋巴結清掃范圍的選擇

基于淋巴結轉移特點，目前治療甲狀腺癌頸部淋巴結轉移的常用術式是SND，但在擇區細節存在分歧，主要是cN1患者清掃范圍的選擇和cN0患者是否需要預防性中央區淋巴結清掃兩方面。

2.1 cN0 cN0指沒有淋巴結轉移的證據，僅存在原發灶，該情況下，爭議集中在是否行患側中央區淋巴結預防性清掃。對此，歐洲甲狀腺協會推薦：在處理原發灶的基礎上行預防性中央區淋巴結清掃[10]，而美國甲狀腺協會在指南中對于cN0患者的推薦為不宜做預防性清掃，僅對原發病灶進行手術即可[10]。反對清掃的理由有：①盡管PTMC患者早期存在淋巴結轉移的概率較大，但大多進展緩慢，在嚴密監測的情況下，即使術后發現中央區淋巴結轉移，再次手術依然不會改變患者的生存率，Kowalski等在對88例未行中央區清掃術的患者進行術后隨訪，只有11例出現中央區淋巴結轉移，隨后再次行治療性清掃，術后繼續隨訪，10年后統計發現兩組患者在預后上無明顯差異[11]；Hay等在對900例腫瘤平均直徑為7 mm患者進行觀察發現，術后20年和40年復發率分別為6%和8%，差異無統計學意義[12]，因此部分學者認為行預防性中央區淋巴結清掃并不能顯著改善患者的預后；②術后給予放射性治療可以減少復發概率，Schlumberger等在對752例低危組甲狀腺癌患者行放射性131I治療后8個月的頸部彩超檢查發現，652例患者頸部淋巴結為陰性，同時并沒有放射性治療的不良事件發生，因此認為，放射性治療在預防復發方面是安全有效的[13]，但該研究存在一定的不足，其病例納入僅針對低危組，而未對PTMC進行分類分析；③中央區淋巴結清掃增加了喉返神經和甲狀旁腺功能減退的危險，無論是微小癌還是非微小癌，中央區淋巴結清掃方式都是相同的，在一項包含580例患者的研究中發現，行預防性中央區淋巴結清掃組的暫時性和永久性低鈣血癥的發生率分別為46.1%和11.8%，永久性喉返神經損傷發生率為5.9%[14]。支持預防性中央區淋巴結清掃的觀點有：①PTMC淋巴結轉移率高，部分患者術前檢查陰性并不能完全排除中央區存在轉移，據報道，PTMC明確存在中央區轉移率為15%～50%，隱匿性轉移高達70%～80%[15]，同時中央區是甲狀腺癌淋巴轉移的第一站，可以通過該區淋巴結轉移情況指導是否進行頸側方淋巴結清掃[16]。在生存率方面，Podnos等有不同的觀點，其研究顯示，無淋巴結轉移者的14年存活率為82%，有轉移者為70%，同時在保留中央區時復發率將明顯增加[17]，再次手術可能因組織粘連、瘢痕形成使得手術難度和并發癥發生概率提高，同時清掃的徹底性難以得到保障；②在手術并發癥方面，Kandil以10例/年和100例/年的手術量為界限，將外科醫生分為低、中、高手術量組[18]，Hauch在此基礎上將三組手術量的醫師進行對比，發現高手術量組醫生的總體并發癥率低于低量組，高、中、低手術量組喉返神經損傷率依次為7.5%、13.4%、18.9%，其中高手術量組永久性喉返神經損傷和甲狀旁腺功能減退者幾乎沒有[19]。因此認為經驗豐富的醫生，行中央區淋巴結清掃是安全的。值得注意的是，上述統計的三組手術量醫生中，中等手術量者較多[18]，而在國內，由于人口眾多，大手術量醫生不在少數，可以為預防性淋巴結清掃的安全性提供了保障。目前是否行預防中央區淋巴結清掃的爭議重點在復發率、死亡率、并發癥上，同時在手術時間、美觀性、經濟負擔等方面也略有分歧。基于上述觀點，對cN0患者行預防性中央區淋巴結清掃雖然不能保證對生存率有顯著意義，但可以減少復發率，減少因復發再次手術造成的負擔，并能預測側方淋巴結情況，同時對于高手術量醫生，該術式并不會增加并發癥的發生概率。

2.2 cN1 國內外指南均將cN1分為cN1a及cN1b，并將前者定義為存在患側中央區淋巴結轉移，后者定義為存在單側或雙側頸側方淋巴結轉移，包括I、II、III、IV、V、VII區的淋巴結[7]。目前公認的觀點是：如術前彩超、穿刺病理學檢查或甲狀腺球蛋白測定以及術中證實存在淋巴結轉移證據的病例，行擇區淋巴結清掃(即對cN1a患者的中央區淋巴結和cN1b的側方區淋巴結進行清掃)有助于減少復發率和死亡率[20，21]。但對于cN1a患者是否行預防性頸側方淋巴結清掃卻少有文獻報道。從現有的文獻中可以看出，爭議與預防性中央區淋巴結清掃的爭議類似，主要集中在復發率與死亡率、術后治療、并發癥等方面。

反對PTMC cN1a患者行預防性頸側方淋巴結清者認為：①即便存在頸側方淋巴結轉移，也只是微小轉移灶，并不影響預后[22]。部分學者提出pN1的概念，即鏡下淋巴結轉移，Randolph認為，cN0pN1b由于淋巴結微轉移導致TNM分期升高，從而進行治療性清掃，可能是過度治療，此類低危患者也不能從中受益[23]。Stack甚至明確表示預防性頸側區淋巴結清掃是毫無根據的[24]。規范化治療后，復發率并不高，即便復發，由于第一次手術未對頸側方造成損傷，再次行功能性頸部淋巴結清掃手術時不存在瘢痕、粘連，手術并發癥不會升高，清掃的徹底性也能得到保證，再次手術依然不會改變預后；②微小轉移灶在術后放射性碘治療中進行處理和加強隨訪即可解決，清掃僅能減少藥物的劑量，此觀點得到Hartl DM的證實(cN0、cN1平均放射性碘劑量分別為30、100 mCi)[25]；③頸側方淋巴結清掃存在損傷神經、血管、淋巴管的風險，有報道稱改良型側頸部清掃術后27%的患者感覺肩無力，4.5%病例發生乳糜漏。膈肌麻痹、霍納綜合征、頸叢神經病理性痛綜合征等的發生率超過1%[26]；④在美觀上，頸側方淋巴結清掃將延長切口導致美容效果欠佳。基于上述原因，部分學者認為預防頸側方淋巴結清掃既不能改善預后又帶來風險，因此反對清掃。

主張清掃者認為：①中央區淋巴結存在轉移時，同側頸側方淋巴結的轉移率并不低，房居高等對30例T1～2N0M0甲狀腺癌的前哨淋巴結研究表明，14例前哨淋巴結位于VI區，同時臨床未發現側方淋巴結腫大(臨床陰性)的隱匿轉移率為55.6%[27]，同時張廣等認為，中央組淋巴結轉移率高于頸側區的淋巴結轉移率，且在微小癌或術前無確切證據證明頸淋巴結轉移的患者中，亦有較高的頸淋巴結轉移率[28]。因此盡管為“臨床陰性”，仍有必要清掃，如果行頸側方淋巴結預防性清掃后，病檢結果證實存在轉移，將會讓45歲以上的患者其AJCC分級從III級上升到IV級，進而使得治療、隨訪方案發生明顯改變。②由于大樣本前瞻性研究難以實施，目前缺乏預防性頸側方淋巴結清掃提高疾病特異生存率的確切證據，一項循證醫學研究顯示，PTMC局部或淋巴結復發率為0.3%～0.37%，遠處轉移0.3%，對于甲狀腺全切或近全切及行淋巴結清掃術后是否能降低復發率，由于各研究的不均一性，其結論無統計學意義[29]，是否真如部分研究結論所示的清掃與否對預后無顯著影響上有待商榷。相反，Podnos在關于淋巴結轉移和生存率的研究中顯示：無淋巴結轉移的患者14年存活率明顯高于有淋巴結轉移者[17]。③在并發癥方面，文獻報道在有經驗的醫生行功能性頸部清掃后副神經和頸叢的永久性后遺癥的發生率可<5%[7]，其他尚有報告損傷頸淺神經、舌下神經、臂叢、膈神經以及頸交感神經等，但較少見[30]。由此可以看出，頸側方淋巴結清掃可提高生存率，降低復發率，同時為疾病的診斷、隨訪提供有力的證據。

尚有部分學者主張應結合腫瘤分期、組織類型、頸淋巴結轉移情況、風險因素等進行綜合分析，采取個體化、多樣化的手術方式[23，31]。但術前如何確定頸部淋巴結有無轉移，目前缺乏準確、微創的方法。①就腫瘤分期、組織類型而言，必須依賴術中或術后病理結果才能決定，對手術范圍確定的指導意義不大；②術前評估頸淋巴結轉移情況，目前B超為首選檢查，但Hwang等發現，B超對甲狀腺癌中央組淋巴結轉移診斷的敏感性和特異性分別為30%和86.8%，而對頸側區淋巴結轉移診斷的敏感性和特異性分別為93.8%和80.0%，其診斷價值高于中央組[32]，而如果將B超作為術前的評估手段，則假陽性率和假陰性率分別為1.9%和2.9%[33]；③風險因素評估方面，天津醫科大學對71例頸側方轉移患者的單因素分析提示：男性、中央區淋巴結存在轉移、中央區淋巴結轉移數量多為側方淋巴結轉移的危險因素，其中中央區淋巴結轉移數量大于6枚者均有側方轉移，而年齡、被膜侵犯、原發灶數量并非危險[34]。但該研究未將PTMC單獨進行研究，國外的Machens指出，中央區淋巴結轉移數量越多，頸側方淋巴結轉移概率越高[35]，Mercante進一步研究發現，中央區淋巴結轉移數量≥ 3個是頸側區淋巴結轉移的重要影響因素[36]；劉濤等對196例TMC(180例為PTMC，其中128例行頸側方淋巴結清掃)進行回顧性分析表明，行側方淋巴結清掃的128例患者中，38例出現轉移，轉移率為29.60%，主要集中在II、III、IV區，表現出不低的轉移率，側方轉移的危險因素與年齡、性別無關，而與包膜侵犯相關，但該研究并未將中央區淋巴結數量及原發灶情況納入危險因素分析[37]。而Onoda對此認為：II、V區淋巴結是否轉移與III區有無轉移及甲狀腺原發病灶的位置有關，位于甲狀腺中上極者容易轉移到II區[38]。表面上看，個體化治療觀點的提出為臨床決策提供了一個理性、合理的思考方向，讓臨床醫生不再盲目地決定是否清掃。但遺憾的是，目前個體化方案的制定缺少統一標準，僅上述研究中即可發現，不同的報道，其結論存在相互矛盾之處，臨床實用性并不高。此外，隨著分子生物學的發展，BRAF基因、RAS基因、TERT啟動子突變，RET/PTC基因重排的檢測在對甲狀腺乳頭狀癌的淋巴結轉移、預后方面發揮了重要作用，分子分型可能對手術方式的確定有一定的意義[39]。

鑒于研究現狀，對cN1患者行頸部淋巴結清掃的前瞻性研究報道較少見，結合現有的國內外臨床資料，就cN1a患者淋巴結清掃范圍的確定而言，手術醫師應當充分結合與轉移相關的因素，尤其是性別、中央區轉移淋巴結數量、被膜侵犯，進行綜合評估后再行決定，對側方轉移可能性較大的患者，預防性清掃是有必要的，結合諸如納米碳的等新技術的應用[40]，其安全性可以得到保障；個體化治療的理念盡管為PTMC的治療提供了一種良好的思路，但限于技術水平和研究現狀，現難以完全滿足臨床需要。

3 總結

在分析甲狀腺微小乳頭狀癌淋巴結轉移情況、清掃范圍、疾病預后、并發癥等文獻資料的前提下，對PTMC cN0的患者，大手術量的醫生(年手術量大于100例者)可常規行同側中央區淋巴結預防性清掃，在不顯著增大患者創傷及手術時間的前提下減少復發率，術中將中央區淋巴結進一步送檢，了解中央區淋巴結轉移情況；對cN1a或cN0行中央區淋巴結預防性清掃后證實為cN1a的患者，目前術前評估的手段存在一定的局限性，盲目、片面地決定是否行頸側方淋巴結清掃是不可取的，而高選擇性擇區淋巴結清掃(如僅清掃II、IV區淋巴結)、分子技術的應用尚待研究[41]，此時需綜合現有資料，如中央區轉移淋巴結數量、性別、年齡、是否侵犯被膜等因素進行全面評估后再行選擇。

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Choice of neck lymph node dissection in papillary thyroid papillary carcinoma

REN Li1，YIN Le-ping2

R653

B

1672-6170(2016)03-0137-05

2015-11-04；

2016-01-24)