利用生物電化學進行生態修復的研究進展*

邸志琿 楊曉月 肖藝航 周啟星 曾文爐 李鳳祥

(南開大學環境科學與工程學院，環境污染過程與基準教育部重點實驗室，天津 300071)

生態修復是指采取生態工程或生物技術手段使受損生態系統恢復到原來或與原來相近的結構和功能狀態。生物電化學以生物體系研究及其控制和應用為目的，融合了生物學、電化學和化學等多門學科交叉形成的一門新興的學科，主要利用微生物催化氧化有機污染物以達到修復生態的目的。生態修復作為生物電化學的一個重要應用領域，受到人們越來越多的重視，而生物電化學正是基于當前的環保需求逐步成為研究熱點。生物電化學運用于生態修復可以使受污染的水體和土壤在得到治理的同時產生可觀的生物能，為同時解決能源危機和生態修復提供可能。本研究介紹了生物電化學生態修復的幾個典型研究領域，包括鹽堿地的修復、環境殘留藥物去除、石油污染物的降解、降解污染物同時回收化學能等，總結了生物電化學技術在各個應用領域中的修復效果，為未來人類用新技術解決能源和環境危機等問題提供一定的思路。

1 生物電化學用于鹽堿地的修復

我國北方干旱、半干旱地區降水量小、蒸發量大，溶解在水中的鹽分容易在土壤表層積聚，形成鹽堿地，鹽堿化土壤已經成為當今世界最難解決的土地退化問題[1-2]。目前世界范圍內鹽堿地總面積約8.31×109hm2[3]，我國現有鹽堿地面積也已經達到了108hm2[4]，嚴重制約了我國的農業發展和生態環境的改善，造成了可耕種土地資源的嚴重浪費，鹽堿地的綜合治理已經成為實現土地資源可持續利用的當務之急。

產電微生物脫鹽電池技術(MDCs)是一項新發展起來的鹽堿地脫鹽技術，該技術可以將土壤有機物中蘊藏的化學能直接轉化為更清潔、附加值更高的電能，同時對高含鹽地下水或瀕海海水進行脫鹽處理，為鹽堿地的修復提供一條新途徑。相比于傳統脫鹽技術高能耗的特點，MDCs具有明顯的節能效益，其原理是通過在微生物燃料電池陰陽極中間加入一對陰陽離子交換膜，利用微生物氧化有機物產生的電能去除含鹽水中的鹽分，促進有機物降解，使其更有利于后續的土地資源化利用。

現有的利用MDCs進行生態修復的研究中，有學者采用生物陰極作為MDCs的陰極體系開展實驗，但是相關研究對于陰極啟動運行過程中電極的電化學交流阻抗特征和極化行為的分析還存在不足，有待進一步深入研究[5]。土地資源化利用的一個重要方向是改良退化土壤[6-7]，國內外的大量研究表明，可以通過施用污泥有效改善土壤的物理、化學、生物性質以達到改良退化土壤的目的[8]，利用污泥改良土壤后，土壤中可溶性鹽的含量明顯增加，且污泥中的重金屬也會進入土壤。利用MDCs進行土壤脫鹽，可能使污泥中的重金屬濃縮，這不利于后續的土地利用，因此利用MDCs修復污泥改良土壤的可行性還需進一步探討。由于鹽堿化土壤含水率低，pH和堿化度高，理化性質惡劣，若直接利用脫水污泥或MDCs陽極處理后的污泥進行鹽堿化土壤改良，則需對改良后土壤鹽堿化特征參數、土壤養分性質、生物性質的改良效果及MDCs運行條件對以上參數的影響進行分析，而目前關于此方面的研究較少，未來應加強對以上幾方面的深入分析，同時關于重金屬在施用污泥后的鹽堿化土壤和植物間遷移轉化規律還有待于進一步研究。

2 生物電化學用于環境中抗生素的降解

自1999年美國環境保護總署提出了藥品和個人護理品的概念后，抗生素被作為一種特殊的污染物引入人們的視野[9]。抗生素除了能在環境中富集外，還具有毒理學效應和抗性基因的問題。抗生素在使用過程中誘導微生物產生抗藥性，具有抗藥性的微生物對環境和人體健康存在潛在威脅[10]。目前已有研究者將抗生素抗性基因(ARGs)定義為一種新的污染物[11]。IGBINOSA等[12]研究發現，南非兩污水處理廠進出水均有青霉素、苯唑西林、阿莫西林和萬古霉素等抗生素檢出，長時間的抗生素污染使廢水中的微生物具有一定抗藥性，因此污水處理廠是抗性基因的潛在污染源。THEVENON等[13]研究發現，接收污水處理廠出水的日內瓦湖沉積物中檢出青霉素、鏈霉素、四環素類、氯霉素和萬古霉素等抗性基因。由于我國長期大量使用抗生素，國內不同水域中不斷有抗性基因檢出[14-16]。

環境中抗生素來源是多方面的，生活污水、醫療廢水、畜牧養殖過程中的抗生素只有15%(質量分數，下同)可被吸收利用，約85%的抗生素未被代謝直接排放至生態環境中[17]。全球不同地區污水處理廠進出水中抗生素的污染現狀統計見表1。

由表1可見，由于用藥習慣及污水處理工藝不同，全球各地抗生素的檢出及處理情況也各不相同。總體而言，污水處理廠的出水中仍含有一定的抗生素排入自然水體，未經去除的抗生素通過水循環最終擴散到地表水、地下水或沉積物中，使生態環境遭到破壞。對全球不同國家地表水、地下水、沉積物中抗生素污染現狀進行統計，結果分別見表2、表3、表4。

生物電化學系統因具有較高的去除效率、較低運行成本和環境可持續性等優點為抗生素的降解提供了技術支持，目前該技術已逐漸應運于抗生素廢水的處理和受污染土壤的治理中。WEN等[42]利用微生物燃料電池(MFCs)處理含有盤尼西林廢水，結果表明將1 g/L葡萄糖與50 mg/L盤尼西林混合，24 h后MFCs對盤尼西林的降解率可達98%；KONG等[43]研究發現低溫下運用生物陰極降解氯霉素，氯霉素降解效果明顯高于其他陰極的電解體系。

表1 廢水中抗生素的污染現狀

表2 地表水中抗生素的污染現狀

表3 地下水中抗生素的污染現狀

表4 沉積物中抗生素的污染現狀

注：1)以單位干質量沉積物中的抗生素含量計。

抗生素類藥物引起的微生物抗藥性和抗性基因問題已引起了人們的廣泛關注，我國相關研究工作起步較晚，正處于快速發展階段，其研究深度和廣度還有待深入。未來我國要系統調查抗生素的污染現狀，加強抗生素的生態毒理學研究，重點關注抗性基因污染現狀，并研發新型生物化學技術解決此類環境隱患。

3 生物電化學用于石油污染物的降解

隨著社會經濟的快速發展，石油能源的需求不斷擴大，石油的開采、儲存、運輸、加工等過程中常有泄漏發生，對生態環境造成嚴重的影響[44-45]。美國、英國、法國等都對石油泄漏做了調查，結果表明石油泄漏對地下水和土壤造成了較為嚴重的污染。石油污染物成分復雜，主要由烷烴、環烷烴、芳香烴等組成，其中大部分有機物具有致癌、致突變、致畸形等效應，對人體危害極大，且進入生態環境會造成持久的影響，因此有必要對石油污染物的修復治理工作進行深入研究。

目前石油污染物的常規處理方法僅能回收15%的能源物質，其余能源物質均被浪費。微生物修復技術不產生二次污染，對生態環境和土壤破壞程度小，修復費用較低，引起了國內外學者的廣泛關注。生物電化學用于含油污水的處理不僅可以回收能量而且可以提高廢水的可生化性，為后續處理提供可能。郭璇等[46]采用MFCs處理油田含油廢水，COD、含油量去除率分別為(52±4)%、(81.8±3.0)%。ADELAJA等[47]研究了鹽度、氧化還原介體和溫度對MFCs降解石油烴的影響，結果表明鹽度為1%時，MFCs的最大功率密度為1.06 mW/m2，此時COD、石油烴降解率分別為79.1%、91.6%；外加30 μmol氧化還原介質，MFCs產能可增加30倍；40 ℃時MFCs的最大功率密度為1.15 mW/m2，對COD和石油烴的降解率分別為89.1%、97.1%。LI等[48]研究發現，在生物電化學系統里加入沙子可使土壤孔隙度從44.5%提高到51.3%，孔隙度增加有助于提高氧氣和質子的轉移，在135 d內使石油烴的降解率提高了268%。

目前石油污染物的污染不容忽視，已引起國際社會的廣泛關注。利用生物電化學原理構建不同結構的MFCs，可以在降解石油污染物的同時回收能量。研究發現，利用MFCs處理含石油廢水雖然可以提高廢水的可生化性，但能源回收率總體仍較低，故以后研究中應綜合考慮能源回收與可生化性的雙重功效。處理過程中微生物菌株功能退化，可考慮利用基因工程技術改良菌株功能達到處理要求。

4 其他應用

化石燃料的使用給人類帶來便捷與財富的同時對人們賴以生存的環境造成嚴重影響。隨著工業化對能源需求的加劇，化石能源作為不可再生資源逐漸枯竭。生物電化學為生態修復和生產能源相結合提供了一種思路。

20世紀初期，有研究者發現利用微生物可以產生電流，有關MFCs的研究引起學者的廣泛關注。隨著MFCs技術研究的不斷深入，逐步衍生出一系列微生物電化學新技術，如生物電解電池(MECs)技術等[49-52]。MECs實現了治理污染水體的同時還原二氧化碳產生能源及化學品，減少二氧化碳的排放，緩解溫室效應。研究表明，生物電化學系統中的微生物可以直接利用電極產生氫氣或將二氧化碳分別轉化為甲烷和乙酸[53]。鑒于生物電化學系統可在處理水體污染物或生態環境廢棄物的過程中獲得可再生的能源物質如甲烷、氫氣，該技術未來仍有較大的研究空間。將生物電化學系統用于二氧化碳的固定和轉化獲得多種副產化學品，既可以減緩溫室效應與保護生態環境，又可以產生能源[54-55]。

5 發展趨勢和未來關注領域

傳統的生態修復過程會產生有毒產物，容易造成二次污染，將生物電化學應用于生態修復，具有無污染、使用范圍廣泛等優點，但目前對于生物電化學的研究還處于初級階段。隨著科學技術的發展，生物電化學的應用前景將非常廣闊。縱觀其發展趨勢，今后的研究可以從以下幾個方面深入：(1)在運用微生物脫鹽電池改良鹽堿地時，可通過結構優化、使用新型電極材料等對其進行改進，提高脫鹽性能。此外微生物脫鹽電池還可用于重金屬防治，下一步研究可將土壤中重金屬去除和鹽堿地的改良相結合，實現生態修復效果最大化；(2)在運用生物電化學系統進行抗生素檢測和降解過程時，可利用生物電化學原理制作生物傳感器，實現連續、快速、在線監測污染物，使環境監測的連續化和自動化成為現實，降低環境監測成本。如將硅片或玻片與基因技術改造的生命材料結合制成生物芯片，使生物電化學系統向多功能、集成化、智能化等方向發展；(3)利用基因工程技術制作可降解石油烴的超級細菌并與生物電化學相結合，以實現高效、無污染去除污染物。

[1] MAHDY A M.Soil properties and wheat growth and nutrients as affected by compost amendment under saline water irrigation[J].Pedosphere,2011,21(6):773-781.

[2] KHAWAJI A D,KUTUBKHANAH I K,WIE J M.Advances in seawater desalination technologies[J].Desalination,2008,221(1/2/3):47-69.

[3] WANG Shanxian,LI Xiaojun,LIU Wan,et al.Degradation of pyrene by immobilized microorganisms in saline-alkaline soil[J].Journal of Environmental Sciences,2012,24(9):1662-1669.

[4] 李志杰，孫文彥，馬衛萍，等．鹽堿土改良技術回顧與展望[J].山東農業科學，2010(2)：73-77．

[5] MOLINA M J,SORIANO M D,INGELMO F,et al.Stabilisation of sewage sludge and vinasse bio-wastes by vermin composting with rabbit manure usingEiseniafetida[J].Bioresource Technology,2013,137(11):88-97.

[6] MUKHERJEE A,LAL R,ZIMMERMAN A R.Effects of biochar and other amendments on the physical properties and greenhouse gas emissions of an artificially degraded soil[J].The Science of the Total Environment,2014,487(14):26-36.

[7] LAG BROTONS A,GOMEZ I,NAVARRO PEDRENO J.Effects of sewage sludge compost onCynaracardunculusL.cultivation in a mediterranean soil[J].Compost Science & Utilization,2014,22(1):33-39.

[8] 孟繁宇．污泥底物微生物脫鹽電池性能及處理后污泥改良鹽堿土效果[D].哈爾濱：哈爾濱工業大學，2014．

[9] DAUGHTON C G,TERNES T A.Pharmaceuticals and personal care products in the environment: agents of subtle change?[J].Environmental Health Perspectives,1999,107(S6):907-938.

[10] 祁佩時，趙俊杰，劉云芝，等．抗生素制藥廢水有機污染物分布特性研究[J].環境污染與防治，2013，35(3)：26-30．

[11] PRUDEN A,PEI Ruoting,STORTEBOOM H,et al.Antibiotic resistance genes as emerging contaminants: studies in northern Colorado[J].Environmental Science & Technology,2006,40(23):7445-7450.

[12] IGBINOSA I H,OKOH A I.Antibiotic susceptibility profile ofAeromonasspecies isolated from wastewater treatment plant[J].Scientific World Journal,2012(7):2425-2437.

[13] THEVENON F,ADATTE T,WILDI W,et al.Antibiotic resistant bacteria/genes dissemination in lacustrine sediments highly increased following cultural eutrophication of Lake Geneva (Switzerland)[J].Chemosphere,2012,86(5):468-476.

[14] SU Haochang,YING Guangguo,TAO Ran,et al.Occurrence of antibiotic resistance and characterization of resistance genes and integrons inEnterobacteriaceaeisolated from integrated fish farms in South China[J].Journal of Environmental Monitoring,2011,13(11):3229-3236.

[15] GAO Panpan,MAO Daqing,LUO Yi,et al.Occurrence of sulfonamide and tetracycline-resistant bacteria and resistance genes in aquaculture environment[J].Water Research,2012,46(7):2355-2364.

[16] JIANG Xiaobing,SHI Lei.Distribution of tetracycline and trimethoprim/sulfamethoxazole resistance genes in aerobic bacteria isolated from cooked meat products in Guangzhou,China[J].Food Control,2013,30(1):30-34.

[17] GAO Lihong,SHI Yali,LI Wenhui,et al.Environmental behavior and impacts of antibiotics[J].Environmental Chemistry,2013,32(9):1619-1633.

[18] XU Weihai,ZHANG Gan,LI Xiangdong,et al.Occurrence and elimination of antibiotics at four sewage treatment plants in the Pearl River Delta (PRD),South China[J].Water Research,2007,41(19):4526-4534.

[19] LEUNG H W,MINH T B,MURPHY M B,et al.Distribution,fate and risk assessment of antibiotics in sewage treatment plants in Hong Kong,South China[J].Environment International,2012,42:1-9.

[20] GAO Lihong，SHI Yali,LI Wenhui,et al.Occurrence of antibiotics in eight sewage treatment plants in Beijing,China[J].Chemosphere,2012,86(6):665-671.

[21] WEI Ruicheng,GE Feng,HUANG Siyu,et al.Occurrence of veterinary antibiotics in animal wastewater and surface water around farms in Jiangsu Province,China[J].Chemosphere,2011,82(10):1408-1414.

[22] BATT A L,KIM S,AGA D S.Comparison of the occurrence of antibiotics in four full-scale wastewater treatment plants with varying designs and operations[J].Chemosphere,2007,68(3):428-435.

[23] LINDBERG R H,WENNBERG P,JOHANSSON M I,et al.Screening of human antibiotic substances and determination of weekly mass flows in five sewage treatment plants in Sweden[J].Environmental Science & Technology,2005,39(10):3421-3429.

[24] LINDBERG R,JARNHEIMER P A,OLSEN B,et al.Determination of antibiotic substances in hospital sewage water using solid phase extraction and liquid chromatography/mass spectrometry and group analogue internal standards[J].Chemosphere,2004,57(10):1479-1488.

[25] WATKINSON A J,MURBY E J,COSTANZO S D.Removal of antibiotics in conventional and advanced wastewater treatment: implications for environmental discharge and wastewater recycling[J].Water Research,2007,41(18):4164-4176.

[26] ZUCCATO E,CASTIGLIONI S,BAGNATI R,et al.Source,occurrence and fate of antibiotics in the Italian aquatic environment[J].Journal of Hazardous Materials,2010,179(1/2/3):1042-1048.

[27] DUONG H A,PHAM N H,NGUYEN H T,et al.Occurrence,fate and antibiotic resistance of fluoroquinolone antibacterials in hospital wastewaters in Hanoi,Vietnam[J].Chemosphere,2008,72(6):968-973.

[28] SIM W J,LEE J W,LEE E S,et al.Occurrence and distribution of pharmaceuticals in wastewater from households,livestock farms,hospitals and pharmaceutical manufactures[J].Chemosphere,2011,82(2):179-186.

[29] XU Weihai,ZHANG Gan,ZOU Shichun,et al.Determination of selected antibiotics in the Victoria Harbour and the Pearl River,South China using high-performance liquid chromatography-electrospray ionization tandem mass spectrometry[J].Environmental Pollution,2007,145(3):672-679.

[30] XU Weihai,ZHANG Gan,ZOU Shichun,et al.A preliminary investigation on the occurrence and distribution of antibiotics in the Yellow River and its tributaries,China[J].Water Environment Research,2009,81(3):248-254.

[31] ZOU Shichun,XU Weihai,ZHANG Ruijie,et al.Occurrence and distribution of antibiotics in coastal water of the Bohai Bay,China: impacts of river discharge and aquaculture activities[J].Environmental Pollution,2011,159(10):2913-2920.

[32] JIANG Lei,HU Xialin,YIN Daqiang,et al.Occurrence,distribution and seasonal variation of antibiotics in the Huangpu River,Shanghai,China[J].Chemosphere,2011,82(6):822-828.

[33] GAO Lihong,SHI Yali,LI Wenhui,et al.Occurrence,distribution and bioaccumulation of antibiotics in the Haihe River in China[J].Journal of Environmental Monitoring,2012,14(4):1248-1255.

[34] WIEGEL S,AULINGER A,BROCKMEYER R,et al.Pharmaceuticals in the river Elbe and its tributaries[J].Chemosphere,2004,57(2):107-126.

[35] KIM S C,CARLSON K.Temporal and spatial trends in the occurrence of human and veterinary antibiotics in aqueous and river sediment matrices[J].Environmental Science & Technology,2007,41(1):50-57.

[36] MANAGAKI S,MURATA A,TAKADA H,et al.Distribution of macrolides,sulfonamides,and trimethoprim in tropical waters: ubiquitous occurrence of veterinary antibiotics in the Mekong Delta[J].Environmental Science & Technology,2007,41(23):8004-8010.

[37] TAMTAM F,MERCIER F,LEBOT B,et al.Occurrence and fate of antibiotics in the Seine River in various hydrological conditions[J].The Science of the Total Environment,2008,393(1): 84-95.

[38] HU Xiangang,ZHOU Qixing,LUO Yi.Occurrence and source analysis of typical veterinary antibiotics in manure.soil,vegetables and groundwater from organic vegetable bases,northern China[J].Environmental Pollution,2010,158(9):2992-2998.

[39] LINDSEY M E,MEYER T M,THURMAN E M.Analysis of trace levels of sulfonamide and tetracycline antimicrobials in groundwater and surface water using solid-phase extraction and liquid chromatography/mass spectrometry[J].Analytical Chemistry,2001,73(19):4640-4646.

[40] SACHER F,LANGE F T,BRAUCH H J,et al.Pharmaceuticals in groundwaters analytical methods and results of a monitoring program in Baden-Württemberg,Germany[J].Journal of Chromatography,2001,938(1/2):199-210.

[41] ZHOU Lijun,YING Guangguo,ZHAO Jianliang,et al.Trends in the occurrence of human and veterinary antibiotics in the sediments of the Yellow River,Hai River and Liao River in northern China[J].Environmental Pollution,2011,159(7):1877-1885.

[42] WEN Qing,KONG Fanying,ZHENG Hongtao,et al.Electricity generation from synthetic penicillin wastewater in an air-cathode single chamber microbial fuel cell[J].Chemical Engineering Journal,2011,168(2):572-576.

[43] KONG Deyong,LIANG Bin,LEE D J,et al.Effect of temperature switchover on the degradation of antibiotic chloramphenicol by biocathode bioelectrochemical system[J].Journal of Environmental Sciences,2014,26(8):1689-1697.

[44] 王宏，張俊晟，田勇宏，等.原油化學脫硫劑的研究與應用現狀[J].油田化學,2015,32(2):307-316.

[45] 劉虹，劉娜，呂靜，等．3種石油烴降解菌對石油烴的降解效果及其細胞表面疏水性[J].環境污染與防治，2015，37(7)：13-17．

[46] 郭璇，詹亞力，郭紹輝，等．煉油廢水微生物燃料電池啟動及影響因素[J].環境工程學報，2013，7(6)：2100-2104．

[47] ADELAJA O,KESHAVARZ T,KYAZZE G.The effect of salinity,redox mediators and temperature on anaerobic biodegradation of petroleum hydrocarbons in microbial fuel cells[J].Journal of Hazardous Materials,2015,283(6):211-217.

[48] LI Xiaojing,WANG Xin,REN Zhiyong,et al.Sand amendment enhances bioelectrochemical remediation of petroleum hydrocarbon contaminated soil[J].Chemosphere,2015,141:62-70.

[49] SHOW K Y,LEE D J,TAY J H,et al.Biohydrogen production: current perspectives and the way forward[J].International Journal of Hydrogen Energy,2012,37(20):15616-15631.

[50] WANG Yunhai,WANG Baishi,LIU Yapeng,et al.Electricity and hydrogen co-production from a bio-electrochemical cell with acetate substrate[J].International Journal of Hydrogen Energy,2013,38(16):6600-6606.

[51] YOSSAN S,XIAO Li,PRASERTSAN P,et al.Hydrogen production in microbial electrolysis cells: choice of catholyte[J].International Journal of Hydrogen Energy,2013,38(23):9619-9624.

[52] LOVLEY D R,NEVIN K P.Electrobiocommodities: powering microbial production of fuels and commodity chemicals from carbon dioxide with electricity[J].Current Opinion in Biotechnology,2013,24(3):385-390.

[53] NEVIN K P,HENSLEY S A,FRANKS A E,et al.Electrosynthesis of organic compounds from carbon dioxide is catalyzed by a diversity of acetogenic microorganisms[J].Applied and Environmental Microbiology,2011,77(9):2882-2886.

[54] 蔣永，蘇敏，張堯，等．生物電化學系統還原二氧化碳同時合成甲烷和乙酸[J].應用與環境生物學報，2013，19(5)：833-837．

[55] LI Han,OPGENORTH P H,WERNICK D G,et al.Integrated electromicrobial conversion of CO2to higher alcohols[J].Science,2012,335(6076):1596.