叢枝菌根真菌與個體植物的關系及其對群落生產力和物種多樣性的影響

楊高文，劉楠，楊鑫，張英俊*

(1.中國農業大學草業科學系，北京 100193；2.南京農業大學草業學院，江蘇 南京 210095)

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叢枝菌根真菌與個體植物的關系及其對群落生產力和物種多樣性的影響

楊高文1,2，劉楠1，楊鑫1，張英俊1*

(1.中國農業大學草業科學系，北京 100193；2.南京農業大學草業學院，江蘇 南京 210095)

叢枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi, AMF)是陸地生態系統的重要組成部分，能夠與大約80%的陸地植物種類形成AMF-植物共生體。AMF能夠影響個體植物的養分吸收，調節物種間的相互作用和植被更新，進而對群落生產力和物種多樣性產生重要影響。為了把握AMF與個體植物、植物種間作用以及植物群落關系的研究現狀，闡明AMF對群落生產力和物種多樣性的作用機制，本研究擬從以下幾個方面進行論述。首先，分析了物種水平上AMF與植物間的共生關系及其影響因素，提出預測AMF在不同土壤磷水平下對植物生長影響的概念模型。其次，總結了AMF對植物種間相互作用關系以及幼苗定植的影響。最后，分析了AMF對群落生產力和物種多樣性的作用機制，提出相應的預測模型。對于實際生產，本文的研究結果能夠應用到牧草生產和草地管理中，為利用人工草地土壤中AMF的養分吸收功能和天然草地的多樣性保育及穩定性維持提供了科學根據。對于學術研究，本文綜合了國內外最新研究進展，分析了當前研究中存在的科學問題，并對今后的研究方向進行了展望。

叢枝菌根真菌；生產力；多樣性；穩定性；幼苗定植

AMF(arbuscular mycorrhizal fungi)屬于球囊霉門(Glomeromycota)真菌，侵染植物根系后形成菌根，是自然界普遍存在的生物共生現象，該共生體系提高宿主植物對礦質營養(氮、磷、硫、鋅、銅等)的獲取能力，增強宿主植物抗逆能力[1-2]。AMF的研究始于1885年Frank發表菌根對樹營養的作用，在此后長達120余年的研究中，對AMF的分類、地理分布、與植物的相互作用關系及其生態學功能等進行了大量的研究，Smith和Read[1]在《Mycorrhizal Symbiosis》中對AMF研究進展進行了系統的總結。

目前，已有大量研究探討了放牧干擾，土壤非生物因子和氣候變化對草地生態系統植物群落生產力、多樣性和穩定性的影響及其作用機制[3-7]，而地下微生物在此過程中的作用還關注較少。土壤微生物，特別是AMF，是草地生態系統的重要組成部分，AMF能夠侵染約80%的高等陸生植物種類[1,8]，與植物形成AMF-植物共生體，對植物群落生產力形成和多樣性保持產生重要影響[9-13]。在植物個體水平，不同的研究中AMF可能增加或抑制植物的養分吸收，從而增加或抑制其生長[1,14-15]。同樣的，在植物群落水平，不同的研究中AMF對植物群落生產力或物種多樣性的影響也不同[9-10,16]。為了探索AMF與個體植物及植物群落關系的一般性規律，本文提出以下幾個科學問題：1)AMF與植物間的共生關系及其影響因素有哪些？2)AMF如何影響植物種間的相互作用和植被更新？3)AMF如何調節植物群落生產力和物種多樣性？

理解生態系統生產力、多樣性及其穩定性的維持機制是草原生態系統適應性管理的基礎，生產力是草地畜牧生產功能的體現，生物多樣性是生態系統穩定性的基礎[17-18]。本研究結果將有利于指導牧草生產和草地管理。植物個體水平的研究結果，為人工草地生態系統中充分發揮AMF的養分吸收功能，減少化肥的使用量提供科學根據。植物群落水平的研究結果，為預測草地施肥或全球氮沉降增加背景下草地植物群落生產力和多樣性的變化提供科學依據。因此，探究AMF對植物生產力和群落物種多樣性的影響，將豐富草地生態系統生產力形成、多樣性和穩定性維持的理論基礎，具有很強的科學價值。為我國草原生態系統的適應性管理提供理論基礎，服務于草原畜牧業管理和可持續發展。

1 AMF與植物間的關系

1.1 AMF-植物共生體

AMF與植物間的關系是理解AMF對植物群落水平生產力和多樣性作用的基礎。AMF侵染植物根系后，與植物形成共生體，其生態學效應包括3種情況：互利共生(mutualism)、偏利共生(commensalism)和寄生關系(parasitism)。在AMF-植物共生體中，AMF為植物提供土壤養分和水分，植物為AMF提供光合產物。植物個體水平的研究表明，AMF-植物共生體系的維持取決于雙向互惠機制，植物能夠識別對其最有益的AMF種類，并將光合產物優先提供給這類AMF；對于AMF而言，AMF傾向于將土壤養分輸送給為其提供光合產物最多的植物，這種雙向互惠機制保證了共生體系的穩定性[19]。AMF對植物的作用可以分為以下幾個方面。

第一，AMF作為植物養分吸收的“器官”，能夠提高植物對土壤養分的吸收。AMF對植物磷吸收的貢獻占植物總需要的75%～90%，對氮吸收的貢獻達5%～80%[20-22]。AMF也能提高植物對鉀、鐵、鋅、銅、鉬等元素的吸收[23-25]。如通過隔室分離法研究發現，根外菌絲吸收轉運給植物的磷、氮、鉀、鋅和銅分別占植物總需要的80%，25%，10%，25%和60%[25]。AMF在根外形成大量的菌絲，可達根系外的11.7 cm遠處，從而擴大了養分吸收范圍，菌絲網絡中土壤養分的傳輸速度遠遠高于養分直接在土壤中的移動速度[22]。AMF菌絲能夠活化土壤中難以移動的養分(如磷)，提高其可利用性，從而改善植物的養分吸收[22,26-27]。

第二，AMF提高植物的水分吸收，增強植物的抗旱性[28]。研究表明，菌絲網絡具有傳遞水分的功能[29]，提高植物的水分利用效率[30]，AMF對植物水分吸收的作用受到菌絲密度和菌絲活力的調節[31]。

第三，AMF改變植物體內糖和氨基酸的含量及其組成，增加對磷、銅、鎂的吸收，減少植物對鈉離子和氯離子的吸收，提高植物的耐鹽堿性[32-34]。來源不同的AMF對緩解植物鹽脅迫的能力不同[35]。從鹽分脅迫較高的植物分離出的根內球囊霉菌株(Glomusintraradices)比從非鹽脅迫植物分離出的根內球囊霉菌株能更好地緩解植物的鹽脅迫，其原因可能是前者對鹽脅迫的長期適應性所致[35]。

第四，AMF能夠增強植物的自我防御功能，減輕土傳病害或動物采食帶來的危害[36-38]。AMF通過改變植物根系分泌物減少線蟲對其生長的危害[39]。接種AMF后可以增加宿主植物茉莉酸等次級代謝產物的產生和碳氮的代謝，從而增加植物對真菌病害的抵抗[40]。AMF菌絲網絡能夠在不同植物間傳遞豌豆蚜蟲(Acyrthosiphonpisum)采食的信號，使還未被豌豆蚜蟲侵害的植物做好防御措施[41]。進一步研究發現，菌絲網絡中的梓醇代謝物可能是作為傳遞植物被采食信號的物質[42]。還有研究顯示接種AMF能夠增加植物對病毒的抵抗力[43]。

此外，AMF可以調節土壤的理化性質，有助于保持土壤肥力[44-45]，間接作用于植物生長。AMF分泌物可以促進土壤團聚體形成，改善土壤物理狀況[46]，增加土壤的穩定性[47]。長期的野外監測實驗發現菌絲密度與土壤團聚體、碳氮固持均呈顯著的正相關關系[48]。盆栽試驗表明，接種AMF后土壤中磷和銨的損失分別減少了60.0%和7.5%[49]。

AMF增加植物對養分和水分的吸收、提高其耐鹽性、為植物自我保護提供支持，這些作用可以在植物生物量的積累上得到體現。一般地，用菌根生長效應(mycorrhizal growth response，MGR)或菌根依賴性(mycorrhizal dependency，MD)來表示AMF對植物生長表現的影響。與不接種AMF處理相比，植物對接種AMF的生長反應，稱為菌根生長效應[1,50]，其計算公式為：

MGR(%)=100×(BA-BNA)/BNA

其中，BA表示接種AMF后植物的生物量，BNA表示不接種AMF時植物的生物量。MGR>0表示AMF促進了植物的生長，MGR<0表示AMF抑制了植物的生長，MGR=0表示AMF對植物生長沒有影響。

用菌根依賴性表示在特定的土壤養分水平下植物生物量積累對菌根環境的依賴性[51-52]，其計算公式如下：

MD(%)=100×(BA-BNA)/BA

其中，MD越大表示植物對AMF的依賴程度越高。

一般來講，AMF不能營腐生生活，只能從活體植物獲得碳源[1]。因此，植物根系中的菌根侵染強度，尤其是土壤中的菌絲密度，可以衡量AMF從植物體獲得光合產物的數量[53]。研究表明AMF消耗的光合產物約占植物總光合產物量的20%[54]。

1.2 影響因素

1.2.1 AMF和植物種類 植物種類決定了其對AMF的依賴性。根系的形態學特征影響植物的菌根依賴性，北美草原的暖季型禾草和雜類草根系較粗、分支少，其菌根依賴性比根系分支多的冷季型禾草高[14]。通過對北美高草草原36種禾草和59種非禾本科草本植物的菌根依賴性測定發現，多年生暖季型C4禾草和非禾本科草本植物對接種AMF反應明顯，而冷季型C3禾草對AMF接種無顯著反應，前者的菌根侵染率也顯著高于后者[15]。對這95種植物進行系統發育史分類研究，發現植物的菌根依賴性與其系統發育史密切相關[55]。Hoeksema等[56]通過Meta分析表明，C4禾草、木本植物和雜類草的菌根依賴性均高于C3禾草和豆科植物，說明其對AMF接種的反應更明顯。一年生雜類草比多年生灌木的菌根生長效應更明顯[57]。該研究還發現，植物的菌根生長效應隨著植物的種植密度增加而下降，可見，在研究AMF對植物生長的影響時，同種植物間的相互作用會影響其菌根生長效應[57-59]。幼苗定植實驗的結果表明，成株與幼苗對AMF接種的反應不同，說明植物的年齡(物候期)是植物菌根依賴性的影響因子之一[60-62]。

AMF種類及其多樣性影響植物的菌根依賴性。雖然在大多數研究中AMF缺乏宿主特異性，同種AMF可以侵染多種植物，同種植物可以被多種AMF侵染，然而不同種類的AMF對植物生長的影響不一致。比如，接種Glomussp. (Basle Pi) 后綠毛山柳菊(Hieraciumpilosella)的生長表現較好，接種Glomussp. (BEG 19) 后生長表現次之，接種Glomusgeosporum和Glomussp. (BEG 21) 后表現最差，而同時接種4種AMF時，植物的生物量最高[63]。可見，AMF種類多樣性增加植物在接種后的生長表現。

AMF的本地適應性(local adaptation)影響植物在接種AMF后的生長表現。AMF的本地適應性是指植物在接種與其相適應的AMF種類或菌株時，生長表現更好的現象。比較從鹽分較高的環境分離出的AMF菌株和從非鹽脅迫環境分離出的菌株對植物生長的反應，接種前者的植物在鹽脅迫下生長表現更好，其原因可能是該菌株對鹽脅迫的本地適應性所致[35]。與接種其他來源的AMF菌劑相比，植物在接種土著的AMF時其生長表現更好，其可能原因是AMF與植物的協同進化所致[64-65]。

AMF與其他生物互作，間接影響植物的生長表現。如前文所述，梓醇代謝物作為植物被采食信號的物質，可以通過AMF菌絲網絡在植物間進行傳遞，使得還未被采食的植株做好防御，增加植物對昆蟲采食的抵抗力[37,42]，從而增加植物的生長表現。AMF為植物提供土壤養分支持，增加植物對采食的耐受性[66-67]。最新的研究表明，AMF與固氮菌的協同作用，增加了北美草原豆科植物灰毛紫穗槐(Amorphacanescens)的生物量，而且這種協同作用與土壤養分水平無關[68]。AMF-植物共生體的維持是基于AMF與植物間的雙向互惠機制[19]，采食引起植物光合器官的減少，將改變植物的光合能力，影響植物為AMF提供的光合產物數量，根據雙向互惠機制，AMF對植物的養分供給也將改變，從而影響AMF對植物生長的貢獻[69-70]。光照強度以及CO2濃度影響植物的光合潛力，改變植物對AMF的光合產物投入和AMF為植物提供的養分，從而影響植物的菌根生長效應[71-72]。

1.2.2 土壤養分 土壤磷水平影響AMF與植物間的關系。植物根系直接吸收養分和AMF為植物提供養分是菌根植物營養的兩條途徑，土壤養分增加后，植物根系直接吸收的養分增加，可能減少植物對AMF輸送的光合產物[2,73]。磷在土壤中極易被固定，移動性較差，AMF對植物磷吸收的貢獻可達80%[61]。與磷相比，AMF對植物氮吸收的貢獻較小，但是，氮對于植物光合作用至關重要，氮缺乏造成光合作用下降，植物將減少對AMF的光合產物投入，而降低AMF的功能[71-72]，即AMF和植物同時受到氮限制。因此，與土壤氮水平相比，AMF對植物生長的貢獻受土壤磷水平影響更明顯。

根據前人的研究結果[74-76]，將AMF對植物生長的貢獻與土壤磷水平的關系分為5種情況(如圖1中A, B, C, D, E所示)。圖1中A表示隨著土壤磷水平增加，AMF對植物生長的貢獻呈線性增加，例如，Siqueira和Saggin-Junior[74]研究南美重蟻木(Tabebuiaimpetiginosa)和齒葉蟻木(Tabebuiaserratifolia)在最低的磷水平下，AMF接種對這兩種植物的生長無顯著影響。隨著磷水平增加，在不接種AMF處理中，由于其根系直接吸收的磷極其有限，生物量對磷水平無顯著響應，而在AMF接種處理中極大地增加其生物量，并隨著磷水平增加而增加[74]，但是否有一定的閾值未有報道。土壤磷處理僅僅在AMF接種處理中有顯著效應，AMF對這兩種植物磷吸收的貢獻極大，因此，圖1中A所表示的植物種類對AMF的依賴性極高。圖1中B表示在磷水平極低時，AMF對植物生長無顯著影響，隨著磷水平增加，AMF促進植物生長，并且對植物生長的貢獻隨磷水平增加而增加，當磷水平到達一定的閾值后，AMF對植物生長的貢獻保持不變，比如，Siqueira和Saggin-Junior[74]研究中的豆科植物Sennamacranthera和鐵架木(Caesalpiniaferrea)。圖1中C表示AMF和土壤磷水平對植物生長均沒有顯著影響，這類植物的根系直接吸收的磷養分能夠滿足本身的磷需求，比如Ormosiaarborea和Myroxylonperuiferum[74]，AMF與植物間形成偏離共生關系，即植物為AMF提供光合產物，而AMF對植物生長無顯著影響。圖1中D表示AMF與植物間形成寄生關系，AMF抑制了植物的生長，隨著磷水平增加，抑制作用降低。例如，Grman[53]觀察到兩種C3禾草無芒雀麥(Bromusinermis)和偃麥草(Elymusrepens)的生長受到AMF寄生作用的危害，但是隨著土壤磷水平增加，這兩種植物極大地降低了根系的AMF侵染率和土壤中的菌絲豐富度，即降低了對AMF的光合產物投入，從而降低了AMF寄生作用對植物生長的抑制。該研究還發現，在較低磷水平下AMF促進了兩種C4禾草大須芒草(Andropogongerardii)和北美小須芒草(Schizachyriumscoparium)的生長，隨著磷水平增加，AMF對這兩種草生長的貢獻下降，直至在較高磷水平下AMF抑制了其生長[53]。與C3禾草不同，這兩種C4禾草不能有效地降低菌根侵染率和菌絲密度，即不能有效地降低對AMF的光合產物投入，所以在高磷水平下AMF寄生作用抑制了其生長[53]。

大須芒草和北美小須芒草屬于圖1中E所表示的植物種類。也有研究發現，在低磷水平下，AMF極大促進了地三葉(Trifoliumsubterraneum)的生長，而在高磷水平下對其生長無顯著貢獻[2]。地三葉可能屬于圖1中E所表示的植物類，由于該研究中磷水平梯度過少，未預測AMF與地三葉是否能夠形成寄生關系。

對于AMF而言，土壤磷水平增加后，菌根植物會減少對AMF的光合產物投入，降低植物根系的菌根侵染率和土壤的菌絲密度[1,77]，C3和C4禾草可能表現不一致[53]。而隨著土壤氮水平的增加，植物對AMF的光合產物投入也表現出相似的規律[71-72]。雖然Meta分析的結果表明施用氮肥比磷肥更能夠解釋植物的菌根依賴性，但是與氮缺乏相比，植物在磷缺乏時AMF對植物生長的影響更大[56]。只有在氮缺乏而磷充足的情況下，氮肥添加會降低植物對AMF的光合產物投入[71,78]，而在磷缺乏時，氮肥添加會增加植物對AMF的光合產物投入[71-72]?？梢?，土壤氮磷的相對比例，即土壤養分的生態化學計量比(ecological stoichiometry)，影響AMF與植物間的關系，將作用于植物的生長表現[72]。Johnson[72]提出交易平衡模型(trade balance model)，將土壤氮磷水平對AMF和植物之間關系的影響總結為圖2所示的4種情況。

圖2中第1種情況表示，當土壤氮磷均是限制因子時，AMF對植物磷吸收的貢獻較大，但是由于土壤氮的缺乏，限制了植物的光合作用，導致植物對AMF的光合產物投入較低，形成碳缺乏型的互利共生關系。比如，最新的研究從分子水平和植物生理水平揭示了氮磷同時缺乏時蒺藜苜蓿(Medicagotruncatula)與AMF形成的互利共生關系[73]。圖2中第2種情況表示，由于氮缺乏解除，植物光合作用未受到抑制，植物能夠投入大量的光合產物給AMF以獲得磷養分，形成較強的互利共生關系，與第1種情況相比，AMF對植物生長的貢獻可能更大。例如，在磷缺乏時，氮肥添加會增加植物對AMF的光合產物投入[71]，符合圖2中的第2種情況。圖2中第3種情況表示，土壤中磷很豐富而氮缺乏時，植物根系直接吸收的養分能夠滿足生長的需求，植物不需要從AMF獲得磷，植物和AMF均受到氮缺乏時，植物需要繼續為AMF提供光合產物，此時，AMF與植物形成偏利共生關系，此種AMF-植物共生體系對AMF更有利[71]。圖2中第4種情況表示，氮磷均不是限制因子時，AMF與植物競爭光合產物，抑制植物生長[75,79-80]。

2 AMF對植物種間相互作用的影響

植物間的相互作用關系對于生態系統的物種多樣性和穩定性維持至關重要[17-18]。研究表明，AMF影響植物之間的相互作用關系[81-85]。AMF侵染植物以后，在根外產生大量菌絲，形成菌絲網絡，能夠將同種菌根植物根系連接在一起，也能夠將不同種的菌根植物聯系在一起[1]，如圖3所示。菌絲網絡具有土壤養分、水分和光合產物的再分配功能，能夠將這些營養物質從一株植物轉運到相鄰的同種或不同種的植物，菌絲網絡具有營養物質的再分配功能[29,69,86-87]。

圖2 土壤有效氮磷水平對AMF和植物間關系的影響[72]Fig.2 Effects of soil available nitrogen (N) and P level on the AMF-plant symbiosis

圖3 菌絲網絡將不同種類的植株或同種植物不同植株的根系連接在一起Fig.3 Mycorrhizal networks linking the roots of different plant species and plants of the same species 虛線表示不同種類的植物或同種類不同植株均被同一種AMF侵染，并通過菌絲網絡連接在一起；實線表示植物也能夠被其他種類的AMF侵染Dashed line indicates that one AMF species colonizes the roots of different plant species and plants of the same species, and these plants are linked by mycorrhizal networks; solid line indicates plants can be colonized by other AMF species.

AMF對同種植物不同植株間作用的影響。Koide[58]研究發現植物的種植密度決定了其菌根生長效應，在種植密度較低時植物對AMF接種的生長反應最高。Allsopp和Stock[59]的研究也發現相似的規律，隨著植物密度的增加，AMF對植物磷吸收的貢獻降低，植物的菌根生長效應降低。不同植物種類的表現不同[57,88]，例如，對比菊科(Asteraceae)和豆科(Fabaceae)的兩種植物發現，植株密度對前者菌根生長效應的影響更顯著[57]。野外調查表明甘松草(Nardusstricta)的菌根侵染率隨著植株密度的增加而提高[89]，說明植物對AMF投入的光合產物隨著植株密度的增加而增加，與Allsopp和Stock[59]的研究結果一致?？梢?，隨著植株密度增加，植物從AMF獲得的養分減少，而對AMF投入的光合產物增加，根據AMF與植物間的投入-產出模型(cost-benefit models)[90]，植株密度增加將降低植物的菌根生長效應。植株密度降低植物的菌根生長效應，說明AMF可能增加了同種植物不同植株間的競爭，也說明AMF參與植物種群內的自疏過程[91-92]。

AMF種類對不同植物種間效應的影響。研究表明,AMF影響植物種間的共存[93-96]。對于兩種競爭力不同的植物而言，如果競爭力較弱的植物具有更高的菌根依賴性，那么AMF能夠通過增加其養分吸收能力而提高其競爭力，促進這兩種植物的共存[95-97]；但是，如果競爭力較強的植物具有更高的菌根依賴性，那么AMF增加其養分吸收能力提高其競爭力，進而不利于競爭力較弱的植物的生長，阻礙這兩種植物的共存[98]。物種間的共存受AMF種類本身的調節，例如，研究表明接種不同種類的AMF對北美高草草原的暖季型與冷季型禾草的共存影響不同[97]。AMF具有一定的宿主特異性[99]，AMF對其特定寄主的生長促進作用更大，即同種AMF對不同植物的影響不同，是AMF調節物種共存的內在機制之一[84,92,100]。研究表明，共生的禾草根系具有不同的AMF群落[101]，可能促進了物種間的共存。

AMF的多樣性促進植物種間的共存。Wagg等[84]研究AMF對豆科植物三葉草和C3禾草多花黑麥草(Loliummultiflorum)種間相互作用發現，AMF通過增加豆科植物的競爭力而減少了兩個物種間競爭力的差異，促進兩個物種間的共存，其中具有最高AMF多樣性處理對這兩個物種的共存最有利。該研究還發現，AMF多樣性對物種間關系的影響受到土壤物理條件的調節，在含沙量較低的土壤中接種AMF對物種間更有利[84]。AMF多樣性越高，對物種共存的作用越大，可以用AMF選擇性效應和互補性效應解釋[11]。

菌絲網絡的養分再分配作用有利于物種共存。優勢種植物建立的菌絲網絡，吸收氮磷養分后傳遞給次優勢種植物[87]，或者將優勢種的光合產物傳遞給次優勢種[102]，將有利于物種間的共存[100]。菌絲網絡的養分再分配作用的內在機制是AMF與植物之間存在不平衡關系，即植物對AMF的投入和AMF對植物養分吸收貢獻的不等性。Walder等[87]通過隔室分離法和同位素示蹤法研究C3植物亞麻(Linumusitatissimum)和C4植物高粱(Sorghumbicolor)混播系統發現，C4植物對菌絲網絡投入更多的光合產物而氮磷獲益小，但是，C3植物對菌絲網絡投入的光合產物相對較少而氮磷獲益更大，該研究證明了AMF與植物之間存在不平衡關系。該研究結果為解釋菌絲網絡的養分再分配對物種共存的作用機制奠定了基礎。雖然在植物個體水平AMF與植物間的關系符合Fitter[90]提出的投入-收益模型或Kiers等[19]提出的雙向互惠機制，但是，Walder等[87]的結果說明存在多個物種的生態系統中AMF與植物存在不平衡關系。此外，AMF菌絲網絡將植物受到采食脅迫的信號傳遞給另外的植物，使還未被侵害的植物做好防御措施[41]，促進植物間的共存。

3 AMF與植物群落的更新

植被更新對植物群落結構和多樣性的維持有著決定性的作用。群落的物種多樣性維持，取決于某段時間內成功定植在群落中的物種數和消失物種數間的平衡關系[103-104]。植物在群落的定植過程中，光和土壤養分的限制不利于植物幼苗期的生長，是植物能否成功定植的決定性因素[105]。已有研究表明AMF有助于群落中植物幼苗的建植[62,106-107]。土壤中存在的AMF菌絲網絡能夠為植物根系的侵染提供足夠的菌劑，使得植物幼苗能夠迅速整合到菌絲網絡中(圖3)，在幼苗生長初期，其光合作用較弱，對菌絲網絡的光合產物投入較少，而能夠獲得相對較多的養分供應[62,106]。菌絲網絡能夠將成株植物固定的光合產物轉運到幼苗[69,108]，也能將水分轉運給幼苗[29]，促進幼苗的生長。AMF對幼苗定植的影響受到多種因素的調控。

1.1 組織標本 選取 2013 至 2015年在海軍軍醫大學（第二軍醫大學）長海醫院胰腺外科手術切除的胰腺癌組織標本 126例。其中男 91例，女35例；年齡為 32～75 歲，平均年齡 60.4 歲。納入標準：（1）均為 10% FFPE 胰腺癌組織標本；（2）經病理學確診為胰腺導管腺癌；（3）患者臨床病理資料保存完整；（4）術前未行放射和化學治療。排除標準：（1）合并其他原發性腫瘤；（2）臨床病理資料不完整。其中 68例病例具有配對的癌旁正常胰腺組織（距癌組織邊緣＞1.5 cm）和癌旁的胰腺炎性增生病變組織。

不同AMF種類對幼苗定植的影響不同。van der Heijden[62]研究發現，地球霉囊菌(GlomusgeosporumWalker BEG 18和Glomussp. BEG 21)極大地提高了紅車軸草(Trifoliumpratense)幼苗的定植，而其他AMF種類(Glomussp. isolate Basle Pi和Glomussp. BEG 19)對紅車軸草幼苗的定植無顯著影響。Janouskova等[109]研究表明，不同AMF種類對植物幼苗定植的抑制作用也不同。

植物的種類決定AMF對其幼苗定植的作用。van der Heijden[62]研究發現AMF極大地促進了紅車軸草幼苗生長，而對直立雀麥(Bromuserectus)、羽狀短柄草(Brachypodiumpinnatum)和夏枯草(Prunellavulgaris)等幼苗生長影響較小。Zhen等[60]研究發現，在大于2.5 g N/m2添加水平下，AMF抑制了冷蒿(Artemisiafrigida)幼苗定植，而促進了羊草(Leymuschinensis)和克氏針茅(Stipakrylovii)幼苗的定植。與C3禾草相比，C4禾草和雜類草對AMF接種的反應更明顯[56]，植物本身的菌根依賴性可能決定了AMF對其幼苗定植的作用。

土壤養分水平調節AMF對植物幼苗定植的作用。Zhen等[60]研究發現，在大于2.5 g N/m2添加水平下，AMF抑制了冷蒿幼苗定植，而小于2.5 g N/m2添加水平下，AMF促進了冷蒿幼苗的建植。土壤養分水平增加可以降低AMF對幼苗定植的促進作用。前人研究也發現了類似規律，在土壤養分水平較低時，菌絲網絡促進長葉車前草(Plantagolanceolata)幼苗生長[69,110]，而在養分水平較高時幼苗生長受到抑制[108]。

幼苗定植處的周圍成株植物通過AMF菌絲網絡影響幼苗的定植。Moora和Zobel[111]研究發現，植物幼苗單獨生長，即周圍沒有成株植物時，比在成株植物周圍的菌根生長效應更大，其原因可能是植株的密度影響了植物的菌根生長效應[59]。Kytoviita等[112]發現由于成株與幼苗間的競爭作用，幼苗不能從菌絲網絡中獲益。楊高文[113]研究表明，與其他植物成株建立的菌絲網絡相比，冷蒿建植的菌絲網絡更有利于冷蒿幼苗的生長，克氏針茅或羊草建立的菌絲網絡顯著抑制了冰草(Agropyroncristatum)幼苗的生長，而冷蒿或冰草建立的菌絲網絡抑制了羊草幼苗的生長。

還有研究表明，AMF能夠提高或降低植物的無性繁殖[114-115]。有性繁殖和無性繁殖是植物群落更新的主要方式，植物的無性繁殖和有性繁殖均受到土壤中AMF的調節。根據AMF對植物群落多樣性作用的預測模型[116]，如果AMF促進群落中優勢種植物的更新，AMF不利于植物群落多樣性的維持；如果AMF促進群落中次優勢種植物的更新，AMF有利于多樣性的維持。

4 AMF與植物群落的生產力

AMF種類及其多樣性影響植物群落生產力。不同AMF種類對群落生產力的影響不同。Vogelsang等[10]研究發現，接種Glomusclaroideum1和Scutellosporasp. 1降低了植物群落地上生產力，而接種其他AMF增加了生產力。van der Heijden等[9]通過室內控制實驗研究發現AMF多樣性與植物群落的生產力存在二次曲線關系，群落生產力隨著AMF物種數增加而增加，當AMF物種數為8～14時，生產力達到最高值。而原位調查實驗的結果表明AMF的物種數與群落的地上或地下生產力均存在顯著的線性正相關關系[117]。AMF可能通過不同AMF種類間的選擇性效應(selection effects)和互補性效應(complementarity effects)作用于群落生產力。研究表明，與接種1種AMF相比，接種多種AMF后植物的生物量顯著增加，不同AMF種類間通過選擇性效應和互補性效應，對植物生物量的增加量的貢獻分別達82%和85%[11]。

O’Connor等[118]研究表明，由于AMF增加了群落中優勢種的地上生物量，而降低了次優勢種的地上生物量，AMF對植物群落生產力無顯著影響?？梢?，AMF通過作用于物種間的相互作用關系從而影響群落生產力。此外，AMF對生產力的作用可能存在時間異質性。研究表明，在人工植物群落建立的第1年，AMF增加了群落地上生產力，不同種類的AMF對生產力的促進作用不一致；在群落建立的第2年，與不接種AMF相比，AMF降低了群落的生產力，其原因是菌根依賴性較低的兩種植物苔草(Carexflacca)和羊茅(Festucaovina)存活率高，而其他菌根植物存活率較低[119]。

AMF與土壤養分水平互作影響植物群落生產力。在較低磷水平下AMF顯著增加了群落的生產力[122]，而在較高磷水平下AMF降低了群落的生產力[123-124]，說明隨著磷水平升高，AMF對群落生產力的貢獻可以從正效應到負效應。van der Heijden等[123]研究表明，在低氮水平下AMF增加了群落生產力，而在氮添加后AMF對群落生產力無顯著影響?？梢姡珹MF對群落生產力的貢獻隨氮養分水平增加而降低。將不同土壤養分水平下AMF對植物群落生產力的貢獻總結為圖4：在較低土壤養分水平下AMF增加群落生產力，隨著土壤養分水平增加，AMF對植物群落生產力的貢獻下降，直至AMF對群落生產力無顯著影響，繼續增加土壤養分水平，AMF降低植物群落生產力。

圖4 不同土壤有效養分水平下AMF對群落生產力的影響Fig.4 Conceptual model illustrating the effect of soil available nutrients on the mycorrhizal contribution to plant community productivity

隨著土壤養分水平的增加，AMF對群落生產力的貢獻降低，可以由以下幾個方面得到解釋。第一，土壤養分水平增加后AMF的功能受到抑制。大量研究表明植物根系的AMF侵染率和土壤中AMF菌絲密度隨著土壤養分水平的增加而降低[71,77,125]，AMF的養分吸收功能也隨之較高低[78]。第二，土壤養分水平增加后AMF與植物間的互利共生關系可能轉為偏利共生或寄生關系(如圖2所示)[2,72,80]，即AMF成為有害微生物，抑制植物的生長，降低群落生產力。第三，土壤養分水平增加后，改變AMF群落結構，選擇出養分吸收功能較低的AMF群落[53,78]。第四，AMF的多樣性隨土壤養分水平的增加而降低[126]，根據van der Heijden等[9]的研究結果，AMF多樣性與群落生產力存在正相關關系，AMF多樣性的降低，可能導致群落生產力的降低。

5 AMF與植物群落的多樣性

AMF種類及其多樣性影響植物群落多樣性。van der Heijden等[9]在《Nature》上發表文章指出AMF多樣性決定了植物群落多樣性，該文章是探究AMF多樣性與植物群落多樣性關系的里程碑。研究發現，植物群落的Simpson多樣性指數與AMF多樣性存在二次曲線關系，Simpson多樣性指數隨著AMF物種數增加而增加，當AMF物種數為14時，多樣性達到最高值。原位調查研究也表明AMF的物種數與植物群落的物種多樣性均存在顯著的線性正相關關系[117]。Vogelsang等[10]的研究表明了不同種類的AMF對群落多樣性的影響不同。該研究還發現，接種1種AMF與接種6種AMF處理下的群落多樣性無顯著差異，說明了AMF對多樣性的貢獻可能主要來自于特定的種類，其可能原因是多物種的取樣效應(multiple-species sampling effect)所致[10,127]。

AMF通過調節植物之間的相互作用影響群落多樣性。例如，在北美高草草原對AMF依賴性較高的C4禾草是優勢種，原位施用真菌抑制劑后AMF功能受到抑制，降低了植物群落中優勢種的豐度，導致菌根依賴性較低的C3禾草和雜類草等次優勢種出現補償性生長，增加了植物群落的多樣性[16]?？梢?，群落中優勢種和次優勢種的相對菌根依賴性決定AMF對植物群落多樣性的影響。Urcelay和Diaz[116]提出預測AMF對群落多樣性影響的概念模型。該模型包含4種情況：1)當植物群落中的大部分物種是非菌根植物或菌根依賴性較低時，AMF對植物群落多樣性沒有影響，這種情況存在于演替初期的植物群落[128-129]。2)當群落中的優勢種是菌根依賴性較高的植物，而次優勢種的菌根依賴性較低或是非菌根植物時，AMF通過增加優勢種的豐度，從而抑制次優勢種的生長，降低多樣性，在北美高草草原[16]、澳大利亞干旱草地[118]和歐石楠植物群落[130]觀察到這種情況。3)當群落中的次優勢種是菌根依賴性較高的植物，而優勢種的菌根依賴性較低或是非菌根植物時，AMF通過促進次優勢種的生長而提高多樣性，在海岸灌叢植物群落發現這種現象[131]。研究以大針茅(Stipagrandis)為優勢種的內蒙古草原發現，AMF降低優勢種的資源壟斷，增加了次優勢種的生物量，使得各植物種生物量趨于平均，有利于增加植物群落的多樣性，但由于該研究時間較短，未觀察到群落多樣性的改變[132]。根據模型的第3種情況，AMF可能增加了內蒙古草原植物群落的多樣性，還需要進一步實驗驗證。4)當群落中優勢種和次優勢種均是菌根依賴性較高的植物時，AMF菌絲網絡可能將光合產物或養分轉運到次優勢種，促進次優勢種的生長，提高多樣性，例如，Grime等[69]發現接種AMF后光合產物從優勢種轉運到群落下方的次優勢種，接種AMF增加了多樣性。

圖5 AMF對植物群落多樣性的影響受土壤磷水平調節 Fig.5 Mycorrhizal contribution to plant community diversity was mediated by soil available P 線1表示，當群落中次優勢種的菌根依賴性較高，而優勢種是非菌根植物或其菌根依賴性較低時，在低磷水平下AMF增加群落多樣性，隨著土壤磷水平增加，AMF對多樣性的貢獻下降，在高土壤磷水平下AMF對多樣性無顯著影響；線2表示，當優勢種的菌根依賴性較高，而次優勢種是非菌根植物或其菌根依賴性較低時，在低磷水平下AMF降低群落多樣性，隨著土壤磷水平增加，AMF對多樣性的負效應減弱，在高土壤磷水平下AMF對多樣性無顯著影響。Line 1: If the subordinate species in the plant community are highly mycotrophic, and the dominant species are not, then AMF should increase plant diversity at low soil available P levels, and the positive effect of AMF on diversity decreases with the increase in soil available P. Line 2: If the dominant species in the plant community are highly mycotrophic, and the subordinate species are not, then AMF should decrease plant diversity at low soil available P levels, and the negative effect of AMF on diversity declines with the increase in soil available P.

AMF與土壤磷水平互作影響植物群落多樣性。Vogelsang等[10]建立了包含20種植物的人工植物群落，發現在不同磷水平下，不同種類的AMF對植物群落多樣性的貢獻不同。根據前人的研究結果[10,122]，將不同土壤磷水平下AMF對植物群落多樣性的貢獻總結為圖5所示的兩種情況。當群落中次優勢種的菌根依賴性較高，而優勢種是非菌根植物或菌根依賴性較低時，在低磷水平下，AMF提高優勢種的磷吸收促進其生長，從而增加多樣性，隨著土壤磷水平增加，AMF對次優勢種的作用下降，對多樣性的貢獻隨之下降，在高土壤磷水平下AMF對多樣性無顯著影響(圖5線1)。Collins和Foster[122]通過建立包含9種植物的人工植物群落，模擬北美高草草原植物群落，研究發現菌根依賴性較低的加拿大披堿草(Elymuscanadensis)是優勢種，低磷水平下AMF增加了植物群落多樣性，隨著土壤磷水平增加，AMF對多樣性的貢獻下降。當優勢種的菌根依賴性較高，而次優勢種是非菌根植物或菌根依賴性較低時，在低磷水平下AMF降低群落多樣性，隨著土壤磷水平增加，AMF對多樣性的負效應減弱，在高土壤磷水平下AMF對多樣性無顯著影響(圖5線2)，這種情況還未有實驗進行驗證。

土壤磷水平越高，AMF對植物群落多樣性的影響越小，與AMF和土壤養分水平互作對生產力的作用規律較一致。然而，該規律不適用于AMF和土壤氮水平互作對生產力的影響。van der Heijden等[123]研究發現，在較低氮添加水平下，AMF對植物群落的均勻度無顯著影響，而在較高磷添加水平下，AMF通過提高次優勢種豆科植物的生長，從而增加了均勻度。Johnson等[133]研究AMF與CO2濃度互作對物種多樣性的影響，發現不增加CO2濃度時，AMF降低了物種多樣性，而增加CO2濃度后，AMF增加了多樣性。這兩份研究結果說明土壤氮或CO2濃度較高時，AMF對多樣性的貢獻越大。

6 問題和展望

已有研究在歐洲草原[9,123]，澳大利亞半干旱草原[118]和北美高草草原[10,16,122]深入探討了AMF對植物群落結構和多樣性的影響。然而，在世界上最大的陸地生態系統——歐亞草原上，還研究得較少。研究歐亞草原土壤中的AMF對植物群落的影響及其作用機制，將有助于理解歐亞草原生產力、多樣性及其穩定性的維持機制。

全球氮沉降的增加降低了歐洲草地[3]，北美草原[4]和歐亞草原[5]植物群落的物種多樣性。來自歐洲草地的研究表明，在豆科牧草豐度較大的草地AMF能夠降低氮沉降對植物群落多樣性的負效應[123]。草地施肥是草地管理的措施之一，草地施肥或氮沉降增加必然改變土壤中有效養分水平及其化學計量比，將作用于AMF與植物的共生關系[72,79]，可能會改變植物群落結構和多樣性。研究AMF與土壤有效養分互作對植物群落生產力和多樣性的影響，將有助于提出全球氮沉降背景下草地生態系統多樣性保持的管理措施。

草原生態系統受到干擾后，生產力和物種多樣性的穩定性備受關注，AMF對生態系統穩定性的影響還需要深入研究。van der Heijden等[9]發現植物群落的生產力和多樣性均與AMF多樣性存在二次曲線關系，在AMF多樣性較低時，生產力和多樣性隨AMF多樣性增加而增加，而在AMF多樣性較高時，生產力和多樣性隨AMF多樣性增加而變化極小，該結果間接說明AMF多樣性損失可能造成植物群落的變異性增加，及穩定性下降。物種的多樣性決定了系統穩定性[17-18]，AMF能夠促進物種共存，維持植物群落的多樣性[100,134-135]，因此，AMF可能作用于物種多樣性而影響系統穩定性，還有待進一步驗證。

此外，AMF與土壤生物因子互作影響植物群落生產力。比如，Zaller等[136]研究發現不接種AMF處理中，添加蚯蚓增加了植物群落生產力，而在接種AMF處理中，添加蚯蚓對群落生產力無顯著影響。AMF與根瘤菌的協同作用促進豆科植物的生長[68]。AMF與其他土壤生物因子互作對植物群落生產力的影響知之甚少。

AMF與植物間的共生關系是AMF對植物生產力、物種多樣性及穩定性作用的基礎。已有研究從植物個體水平對AMF-植物共生關系進行了深入的研究[19,137]，然而在植物群落水平AMF與植物間的共生關系還研究得很少。利用同位素標記法和分子生物學相結合的方法[87]，在群落水平探討共生關系的形成機制，有助于理解AMF對植物群落結構和組成的作用機制。

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Relationship between arbuscular mycorrhizal fungi and individual plant and their effects on plant productivity and species diversity of plant community

YANG Gao-Wen1,2, LIU Nan1, YANG Xin1, ZHANG Ying-Jun1*

1.DepartmentofGrasslandScience,ChinaAgriculturalUniversity,Beijing100193,China; 2.CollegeofAgro-grasslandScience,NanjingAgriculturalUniversity,Nanjing210095,China

Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) are important components of terrestrial ecosystems, able to form mycorrhizal symbioses with about 80% of all terrestrial plant species. AMF play an important role in determining plant diversity and productivity through their influence on plant nutrient uptake and the ability to mediate plant-plant interactions. We reviewed the literature on AMF to identify the research gaps concerning the relationships between AMF and individual plants, interplant plant interactions and plant diversity and productivity focusing on three aspects. Firstly, we analyzed AMF-plant interactions and the factors influencing these interactions and developed a conceptual model illustrating the effect of soil available phosphorus levels on the mycorrhizal contribution to plant growth. Secondly, we summarized the effects of AMF on plant-plant interactions and seedling recruitment. Thirdly, we analyzed the effects of AMF on plant diversity and productivity, and developed two conceptual models to predict the effects of soil nutrient levels on the mycorrhizal contribution to plant diversity and productivity. Our results could be applied to forage production and grassland management to provide scientific support for the introduction of AMF when establishing pasture and for conservation biodiversity in native grassland. Suggested research priorities are outlined.

arbuscular mycorrhizal fungi; productivity; diversity; stability; seedling recruitment

10.11686/cyxb2014316

http://cyxb.lzu.edu.cn

2014-07-21；改回日期：2014-09-02

國家自然科學基金(31472137)，973項目(2014CB138805)和牧草產業技術體系項目(CARS-35)資助。

楊高文(1986-)，男，四川羅江人，講師，博士。E-mail: yanggw@njau.edu.cn *通訊作者Corresponding author. E-mail: zhangyj@cau.edu.cn

楊高文，劉楠，楊鑫，張英俊. 叢枝菌根真菌與個體植物的關系及其對群落生產力和物種多樣性的影響. 草業學報, 2015, 24(6): 188-203.

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