白蟻與動物及微生物的共生類型及其機制

韋 戈，阮付賢，鄭霞林，賈 豹，陳正麟，劉吉敏，覃天喬，黃冬云，劉治山，陸 溫

(1.南寧市白蟻防治所，南寧 530022;2.中國科技開發院廣西分院，南寧 530012;3.廣西大學農學院，南寧 530004)

自然界中，昆蟲與動物、植物和微生物群落有著密不可分的關系，有些甚至形成了互惠的共生關系，從而使得雙方能得以更好地利用資源、適應環境和占領新的生境。白蟻是一類古老的社會性昆蟲，早在19 世紀就已發現白蟻體內及體外有很多動物和微生物種類與其共生，且離開白蟻就無法生存，這些動物和微生物種類被稱之為螱客(Termitophiles)。

根據物種間的相互關系，協同進化可分為互利協同進化(Mutualistic coevolution)和對抗協同進化(Antagonistic coevolution)。白蟻與螱客間的這種關系屬于互利協同進化，即彼此性狀的進化既可滿足自身的需求，又可使對方得到好處。所以，研究白蟻與螱客間的關系，給研究物種間的協同進化提供了理想材料。本文綜述了與白蟻共生的螱客種類、共生關系及相關機制研究進展，對我們進一步深入認識生物多樣性的形成、物種分化、生物地理分布等有著重要的理論意義，也為能夠對其多樣性進行保護和利用提供參考。

1 與動物的共生關系

許多白蟻種類的巢內客居著各種其他脊椎和無脊椎動物，如鳥類、蝙蝠、甲蟲、蠅類、蝽、蛾、蝶類幼蟲和多足類動物等百余種，但以昆蟲為主(表1)。通常情況下，白蟻巢中與動物共生的螱客可分為永久性客居者和特許性客居者(表1)，且其種類或數量與白蟻巢體大小呈正相關(Cristaldo et al.，2012)。根據白蟻與螱客間的共生關系，可分為偏利共生、互利共生和無關共生。

1.1 偏利共生(Commensalisms)

1.1.1 賓主共棲(Xenobiosis)

白蟻巢穴中存在大量寄食性螱客。這些螱客自身并無取食的能力，通過自身分泌的“撫慰性物質”與白蟻共處一室，并依靠白蟻的喂食才能存活。對于白蟻而言，有無這種“撫慰性物質”不會對其的生長發育產生任何影響，但無白蟻的喂食這些寄食性螱客卻很難生存，所以屬于偏利共生。基于文獻資料，統計發現寄生在白蟻巢內的以鞘翅目昆蟲最多，其中隱翅蟲科Trichopseniini簇的種類基本上均是螱客(已發現16 屬40種，表1)，涉及的白蟻種類包括原鼻白蟻屬Prorhinotermes、散白蟻屬Reticulitermes、鼻白蟻屬Rhinotermes、長鼻白蟻屬Schedorhinotermes、棒鼻白蟻屬Parrhinotermes、澳白蟻屬Mastotermes、新白蟻屬Neotermes、弓白蟻屬Amitermes、歪白蟻屬Capritermes 和新扭白蟻屬Neocapritermes 等。調查發現一些隱翅蟲科昆蟲會從膨大的腹部腺體分泌液體(即腹脹現象Physogastry)，而白蟻工蟻會舔吸這些液體(被稱為撫慰性物質);金龜總科中存在這種現象的僅限于金龜子亞科Termitotroginae、Ceratocanthinae 亞科中少數屬和蜉金龜亞科Aphodiinae 中的Termitoderus 屬種類。調查還發現少數擬步甲科Tenebrionidae 昆蟲的觸角會出現大量的腺體組織(類似腹脹現象)，但其存在的意義是否和腹脹一致尚無定論。此外，在非洲西部的一些白蟻巢穴中也發現嗜食長朽木甲屬Troctontus、舍諾什薪甲屬 Ceroncinus、真賊櫛花螢屬Ctenophoreontus、對角花螢屬Epiplastocerus、角花螢屬Plastocerontus 和四角花螢屬Tetraplastocerus 等，其幼蟲的體側附屬物發育良好，如果這些附屬物均屬于腹脹現象，說明任何分泌器官都能代替腹部在膨大現象中的作用，否則它們就應該起著不同的功能和作用(如防御白蟻攻擊或起著感知作用)。

20 世紀70年代，研究發現隱翅蟲科昆蟲具有的這種腹脹現象是脂肪體的快速增長與卵巢的擴增所造成的，使得寄生物能很好地讓寄主接受自己并融入其群體中的一種手段。通過對其表皮腺體系統的研究，發現這些隱翅蟲科昆蟲客居在象白蟻屬Nasutitermes種類的巢穴中，除了與其他隱翅蟲一樣具有主要用來產生自衛性并起潤滑作用的分泌物的“主要腺體系統”外，還有一個由體積較大、成對的后腹片腺(I 型單細胞腺體)組成的“次要的腺體系統”用于產生撫慰性物質(Wilson，1971;圖1)，這些器官的分泌物很容易影響白蟻的興奮程度，促使白蟻通過“交哺行為”飼喂這些螱客。然而，目前尚不清楚這些螱客分泌的撫慰性物質是何種組分。事實上，弄清了其組分可進行人工合成并作為制裁防治的引誘劑，將會大大增強白蟻的防治效果。

1.1.2 異種共棲(Plesiobiosis)

在社會性昆蟲中，少數物種將巢穴建立在另一物種的附近或巢內，但蟻路和巢腔等均沒有相通，所以彼此間完全沒有交流。如果巢體被破壞，雙方會發生打斗行為，這種類型的共生稱之為異種共棲。我們團隊的最新研究表明，在小頭鉤白蟻 Ancistrotermes dimorphus 和土垅大白蟻Macrotermes annandalei 分布的區域，小頭鉤白蟻常常將巢穴修建在土垅大白蟻的巢內或周圍，其中建在巢內的比例占18.42%。雖然小頭鉤白蟻能寄生在土垅大白蟻巢中，且兩者的蟻路、菌圃和腔

圖1 隱翅蟲屬Termitella 昆蟲腹部主要表皮腺體的側面觀(仿Wilson，1971)Fig.1 Lateral view of the epidermal glands on the abdomen of Termitella(After Wilson，1971)

室經常在泥骨架層結構之間出現穿插現象，但彼此的蟻路和存儲菌圃的腔室等均不相通(賈豹，2012)(圖2)。我們認為當土垅大白蟻的巢體建好后小頭鉤白蟻才會在其內建造王宮，推測這種異種共棲是小頭鉤白蟻利用土垅大白蟻內的巢穴環境或者利用其逃避天敵的捕食，但小頭鉤白蟻是否會給土垅大白蟻何種利益尚不清楚，它們間的關系仍需深入研究。

1.2 互利共生(Mutualism)

圖2 小頭鉤白蟻筑巢在土垅大白蟻巢內的結構圖(仿賈豹，2012)Fig.2 Structure of Ancistrotermes dimorphus nesting constructed in Macrotermes annandalei(After Jia，2012)

白蟻與螱客間存在互利共生關系已經得到證實。據報道，螞蟻和白蟻間存在共生關系，曾認為螞蟻只是單方面地從白蟻處獲得好處，如巢穴環境或食物。一個學者的研究結論反駁了該觀點，在其研究中發現螞蟻(包括Camponotus sp.B、Camponotus sp.C、Rhytidoponera metallica、Calomyrmex sp.、Opisthopsis sp.B、Camponotus sp.A、Polyrhachis sp.A 和Brachyponera lutea)的確可以從白蟻處獲得好處(以白蟻為食)，但螞蟻卻也可以幫助白蟻保護巢穴和抵御天敵。通常情況下，這些螞蟻是在白天活動，觀察發現當白蟻的巢穴注:1，土垅大白蟻地面隆起的高度;2，土垅大白蟻地面隆起部分的直徑;3，土垅大白蟻主巢腔的高度;4，土垅大白蟻主巢腔最大直徑;5，小頭鉤白蟻的腔室;6，小頭鉤白蟻的王宮;7，土垅大白蟻的王宮;8，土垅大白蟻的腔室;9，小頭鉤白蟻蟻道。Note:1，Height of M.annandalei nest above the ground;2，Diameter of M.annandalei nest above the ground;3，Height of the whole nest of M.annandalei;4，Diameter of the whole nest of M.annandalei;5，Nest of A.dimorphus;6，Palace of A.dimorphus;7，Palace of M.annandalei;8，Nest of M.annandalei;9，Channel of A.dimorphus.受到破壞時，這些螞蟻也可于夜間幫助白蟻修補蟻巢。所以，不考慮白蟻被取食的情況下，白蟻和螞蟻之間應該是一種互利的共生關系(Wilson，1971)。最新的研究發現蜜蜂和白蟻之間存在一種偏利共生關系。對某些蜜蜂種類而言，雖然它不會捕食白蟻，但卻能躲在蟻巢中獲利。主要是因為蜜蜂的巢體在外面受到極大濕度的干擾(尤其是熱帶地區)，而躲進白蟻巢中可完全避免這一問題。對于白蟻而言，可能最大的不利就是蜜蜂巢占據了白蟻巢的空間，但當蜜蜂羽化并飛出白蟻巢后，白蟻會將其據為己有。不過有少部分蜜蜂種類為好斗的種類會幫助白蟻抵御天敵(Carrijo et al.，2012)。

1.3 無關共生(Neutral symbiosis)

當然，在自然界中也存在白蟻和螱客間不存在任何互利關系的現象，特別是對于不能“討好”白蟻的寄居者。這種情況下，螱客通常會自覺地儲存自己的食物(即食物利用的分化現象)。例如，寄居在白蟻巢中的Velocitermes heteropterus 和Constrictotermes cyphergaster 會自己儲存食物，其目的被認為是避免與白蟻為食物資源產生沖突;在熱帶地區的一種白蟻Cornitermes cumulans 巢中發現了一種鰓金龜科的幼蟲，其存在對白蟻的存活率不會產生任何影響，而白蟻對鰓金龜科幼蟲的生存也無任何影響，認為雙方均不能從對方處獲得任何利益(Rosa et al.，2008)。雖然對于這一現象目前尚無合理的解釋，但提示在這種微環境中可能有利于物種專化性的形成。

2 與微生物的共生關系

雖然，白蟻的危害性較大，但在促進農業生態系統平衡、降解木質纖維素方面卻發揮著重要的作用(Long et al.，2010)。它們是如何消化這些木纖維曾在很長一段時間內困擾著諸多學者。事實上，微生物與白蟻間的相互利用作用屬于互利共生關系，正是這些微生物的存在幫助白蟻消化了木纖維。主要表現在通過內共生菌物或外共生菌物分泌纖維素酶來消化食料。研究發現，能與白蟻共生的微生物多達百余種(魏鐵錚和姚一建，2003)。對于非培菌性白蟻一般通過內共生菌來消化和利用復雜的植物大分子，而培菌性白蟻則是通過外部共生菌的作用來攝取營養物質(Rouland-Lefèvre，2000)。

2.1 與內生菌的共生關系(Endosymbionts)

內生菌是指部分或全部生活史均在健康動植物組織內部完成且不引發宿主表現出明顯感染癥狀(至少暫時沒有感染癥狀)的微生物，如原生動物、內生細菌、內生真菌和內生放線菌等(趙凱等，2012)。在長期的自然選擇下，內生菌與其寄主之間形成了一種互利共生的關系，即內共生菌。一方面，內共生菌從寄主中獲得養分和穩定的生長環境，另一方面寄主也可以利用內生菌產生的次生代謝產物促進自身的生長及防止外部不良環境和病蟲害侵襲(Hashiba and Narisawa，2005;Schulz and Boyle，2005)。白蟻取食木纖維能成功轉化和吸收，與腸道內的共生菌密不可分(楊天賜等，2006)。白蟻腸道中共生著多種多樣的原生動物、細菌、真菌和放線菌等，尤其是低等白蟻種類(楊紅等，2006)。

2.1.1 與原生動物的共生關系(Symbiotic protozoa)

所有白蟻腸道共生鞭毛蟲均屬于原生動物動鞭毛綱 Zoomastigophorea 中的毛滴蟲目Trichomonadida、超鞭蟲目Hypermastigida 和銳滴蟲目Oxymonadida(Radek，1999)。這些鞭毛蟲均沒有線粒體，但有一些典型的細胞器，如由微管組成的軸桿。其中，滴蟲目和超鞭蟲目的鞭毛蟲含有氫化酶體以底物水平磷酸化的形式產生ATP 并釋放乙酸，供給白蟻代謝需要的能量。據文獻記載，第一種被描述的鞭毛蟲是在散白蟻R.flavipes腸道內發現的，被定名為尖狀火焰滴蟲Pyrsonympha vertens。隨著后期研究范圍的不斷擴大，已在205種白蟻中發現了434種不同種類的鞭毛蟲(Yamin，1979)，且大多分布在后腸的囊形胃中。有些白蟻種類腸道內的共生鞭毛蟲種類多達10 余種。例如，對散白蟻腸道微生物的原位形態學觀察發現，在其后腸存在著至少12種鞭毛蟲;有些白蟻種類腸道內的共生鞭毛蟲約占白蟻總體重的1/7-1/3(Abe et al.，2000)。研究表明，白蟻腸道內共生鞭毛蟲被處理后，白蟻就不能消化含木質纖維素的植物組織，隨后即會死亡(Radek，1999)。進一步研究發現，同種白蟻種類體內不同類型的鞭毛蟲在木纖維的消化過程中所起的作用也不盡相同。例如，在一種白蟻體內，P.grassii 主要起降解高度聚合纖維素的作用，而Holomastigotoides hartmanni 和 Spirotrichonympha leidyi 則主要負責消化低分子量的纖維素。隨著分子生物學技術的不斷發展，進一步證實白蟻腸道內的鞭毛蟲在降解纖維素方面起到了至關重要的作用。例如，利用PCR 等技術從澳白蟻和臺灣乳白蟻腸道內的共生鞭毛蟲中克隆出不同的纖維素酶基因(如水解酶GHF7 和β-1，-葡聚糖酶等)，直接證實了其降解纖維素的作用(Watanabe et al.，2002;Inoue et al.，2005)。Warnecke et al.(2007)從白蟻后腸中鑒別出500 多個與纖維素和半纖維素降解有關的酶基因也進一步證實了該觀點。但目前的資料對探究白蟻和微生物間的互利共生關系遠遠不夠，需要進一步加大力度開展深入研究，尤其是在白蟻與螱客在分子水平上的適應性等方面。

2.1.2 與細菌的共生關系(Symbiotic bacteria)

白蟻消化木纖維除了腸道內共生鞭毛蟲的作用之外，也有細菌和/或古細菌的功勞。白蟻腸道內細菌十分豐富，且數量驚人。研究發現，散白蟻后腸至少有20-30種不同形態的細菌或古細菌(Abe et al.，2000)。不過，在腸道中一般細菌占優勢，古細菌僅在后腸腸壁等少數部位有分布，這與從多種白蟻腸道中得到的細菌克隆的系統發育分析結果相符(Ohkuma，2003)。這些細菌大多屬于厚壁菌門Firmicutes(梭菌目Clostridiales 占優勢)、螺旋體門 Spirochaetes、變形菌門Proteobacteria 和一類特稱的“白蟻菌群1(Termite group 1)”(楊紅等，2006;Shinzato et al.，2005，2007)。事實上，這些原核生物在腸道中分布極不均勻，且受腸道環境(如pH 值、氫氧濃度、氧化還原電位等)、物質循環和代謝的影響較大(Abe et al.，2000)。在腸道中，原核生物參與了多種代謝活動。例如，在有氧條件下，散白蟻腸道中的耐氧乳酸菌能將鞭毛蟲分解產生的單糖發酵為乳酸，而擬桿菌能將乳酸發酵為乙酸、丙酸和CO2(Abe et al.，2000);也能將鞭毛蟲發酵纖維素產生的大量H2還原成CO2(認為甲烷菌和同型產乙酸菌參與了還原過程)。實驗結果表明，白蟻腸道內細菌被處理后白蟻會在幾個星期內死亡，證實了白蟻和腸道細菌間的互利共生關系(Zhou et al.，2007;相輝和周志華，2009)。

2.1.3 與真菌的共生關系(Symbiotic fungus)

白蟻腸道內木質類食物中纖維素和半纖維素的消化與吸收也和真菌有密切的關系。有關內生真菌在白蟻體內的作用認為有4種可能性:1)降解木質素以促進纖維素的可降解性;2)提供木聚糖酶和纖維素酶，與白蟻自身分泌的酶協同作用;3)為白蟻提供營養，如氮源;4)是白蟻食物代謝中水和熱量來源(Johjima et al.，2006)。目前，從白蟻腸道中分離到的內生真菌種類較少，主要為褐腐菌(Duur and Paul，2005)。由于分離出的內生真菌種類較少，現在還很難得出白蟻食入真菌酶一定對纖維素的消化起到重要作用等相關結論。

2.1.4 與放線菌的共生關系(Symbiotic actinobacteria)

1979年，首次從白蟻腸道內通過電子顯微鏡觀察到放線菌，并于1985年在分離出的放線菌中檢測到纖維素酶和木質素酶活性。目前，已從臺灣乳白蟻C.formosanus 和黃胸散白蟻R.speratus腸道內分離出4種放線菌，其中2種屬于鏈霉菌(Watanabe et al.，2003)。

總之，白蟻消化道很可能是個微生物菌群的“金礦”。提示這些酶有望成為改進木質或廢棄物生物質轉化為生物燃料過程所需酶的來源。同時也暗示可人工合成這些新型酶類，作為新一代生物燃料的纖維素乙醇的開發利用。

2.2 與外生菌的共生關系(Ectosymbionts)

昆蟲與外共生菌存在互利共生、偏利共生(Webber，1990)、競爭(Rohlfs，2005)和捕食的關系(Yang et al.，2007)，在白蟻中也存在這些現象。據報道，目前白蟻菌圃上已鑒定出的外共生菌種類多達幾十個屬(魏鐵錚和姚一建，2003)，主要涉及子囊菌和擔子菌中的種類。如子囊菌中的長喙殼屬Ceratocystis、Geosmithia 屬、色二孢屬Diplodia、小核菌屬Sclerotium、醬霉屬Ascoidea、叢梗孢屬Monilia 等;擔子菌中的隔擔耳屬Septobasidium、白鬼傘屬Leucocoprinus、環柄菇屬Lepiota、白蟻傘屬Termitomyces 等(Graham，1967;Henk and Vilgalys，2007;Humber，2008)，但能夠形成菌絲瘤的只有蟻巢傘屬Termitomyces(Batra and Batra，1966)。

在白蟻與外共生菌的相互關系中，一方面白蟻可調節蟻巢的溫度和濕度，給菌物的生長提供理想的環境，另一方面菌物又可幫白蟻降解木頭、干草和葉片等植物基質(Johnson，1981;Thomas，1987;龍雁華，2009)。這類外共生菌絕大多數為蟻巢傘菌，通過與白蟻的相互作用共同構筑了硬而脆的多孔結構(即菌圃)。在菌圃上，蟻巢傘菌所形成的菌絲瘤是白蟻營養、能量和維生素的主要來源(Zoberi，1979)。反之，白蟻本身不能消化纖維素，而蟻巢傘菌能夠產生高活性的水解酶將纖維素降解為白蟻可利用的糖類(Batra and Batra，1979)。調查發現，在有白蟻生活的蟻巢中蟻巢傘菌是優勢種，但白蟻搬遷或整巢白蟻死亡后被遺棄的巢體中炭角菌則變成了優勢種，這種現象很好地詮釋了白蟻與蟻巢傘菌的共生關系。然而，有關蟻巢傘菌的垂直和水平傳播、菌絲生長、子實體形成發育等過程、影響蟻巢傘菌絲生長和子實體形成的關鍵因子等研究進展較為緩慢，部分領域甚至尚為空白，可能是由于蟻巢傘菌不能脫離白蟻且長期隱藏在巢體中所致。

現已報道的全球蟻巢傘菌屬共有63種(包括48個種、2個變種和13個型)(王鵬飛等，2012)，我國已知15種(賀新生，1995)。事實上，并非只有大白蟻亞科的種類能培育蟻巢傘菌，據調查能與蟻巢傘菌形成共生關系的白蟻種類達11 屬330種，占已知白蟻種類的70%左右(蔣先芝等，2009)，利用ITS 序列分析的結果也證實了該觀點(Rouland-Lefèvre et al.，2002)。雖然，白蟻和共生真菌通過不斷地相互作用和分化，形成了當前豐富的物種類群，但進一步的分析表明，所有白蟻與蟻巢傘菌的共生體都起源于一個來自非洲的祖先，且在進化樹上表現出了高度的一致性，提示蟻巢傘菌可能具有不同的降解植物基質的能力(Aanen et al.，2002)。

事實上，白蟻菌圃上并非僅有蟻巢傘菌，還存在其他很多菌物。例如，黑翅土白蟻菌圃上共發現51種真菌，已經鑒定的真菌種類有33種(陳宛如等，1986)。雖然，在這些菌物中，蟻巢傘菌絲的生長速度遠遠不及其他菌物(如炭角菌屬Xylaria)，往往處于競爭劣勢(Batra and Batra，1979)，但白蟻能不斷地清除菌圃上的其他雜菌，并且能通過控制代謝產生高CO2濃度和低pH 值的環境來抑制其他菌物的生長以保障蟻巢傘菌絲在競爭中占據有利地位(Batra and Batra，1966;Batra and Batra，1979;Zoberi，1979;張玉金等，2010)。

在微生物中，除了蟻巢傘菌和白蟻能形成共生關系外，也存在真菌寄生的現象，但均屬于外寄 生，如子囊菌 Ascomycetes、半知菌Deuteromycetes、蟲囊菌屬Laboulbenia、擬角霉屬Antennopsis 和Cordycepioideus 屬。雖然有報道稱這種寄生性真菌不會對所寄生的白蟻產生毒副作用，但會引起白蟻外骨骼形成盤形損傷，以致于造成存活率的下降。例如，室內研究發現，寄生后的澳洲孔白蟻Porotermes adamsoni 與正常白蟻相比，存活率低、木材消耗減少(Suzuki，1995)。

3 結論及建議

自白蟻螱客被發現以來，白蟻與螱客間的起源、互利關系、種類多樣性等方面的研究取得了很大的進展，但仍有很多科學問題仍值得進一步的深入研究。

首先，白蟻與螱客間關系的研究在物種多樣性和物種進化領域具有重要的理論意義。盡管人們認識白蟻與螱客已有很長的歷史時間，但對其大范圍地研究卻僅局限在近60年內，與其巢內大量的動物和微生物區系相比，現有的研究結果只能算是冰山一角，更談不上大范圍地認識生物多樣性的形成、物種分化和生物地理分布等。不可否認，由于白蟻巢體的隱蔽性，給研究其巢內動物和微生物的種類多樣性、發生動態、互利關系、巢內環境對微生物的影響等帶來很大的困難，但我們認為可借助其它學科領域的高端或已成熟的儀器用于本領域的研究。例如，如果想了解白蟻活動在蟻巢傘菌的垂直和水平傳播、菌絲生長和子實體形成發育等過程中所起的作用時，可借助在醫學領域中最為普通的內窺鏡，將這種儀器伸入蟻巢進行長期觀察，可有望解決上述科學問題;如果想弄清影響蟻巢傘菌絲生長和子實體形成的關鍵因子，可借助現代提純和分析技術，對白蟻分泌物和排泄物進行全面系統地分析，找出分泌/排泄物與蟻巢傘菌生長發育間的關系;如果想弄清螱客分泌的撫慰性物質組分，可借助氣/液相色譜等儀器進行分析和篩選;如果想弄清白蟻巢體內的微生物區系及白蟻和微生物間的互利共生關系，可借助現代分子生物學技術對巢內微生物進行更全面的分子鑒定，并建立其內/外共生菌的基因文庫，將會對探究白蟻和微生物間的互利共生關系的關鍵基因提供重要的關鍵性資料。雖然從美國國家生物技術信息中心的GenBank 數據庫中查詢到了大量有關白蟻共生微生物分泌的纖維素酶基因，且已明確克隆出的白蟻纖維素酶基因主要是EG 酶基因，但仍有很多基因的結構與功能有待深入研究。

其次，研究白蟻與螱客間的互利協同進化，核心問題就是要找出生態和遺傳上的證據，從而證實它們之間因相互作用而發生了交互的進化改變，而目前在這些領域的研究仍存在很多難點，部分領域甚至仍是空白，這也是我們今后在該領域研究所面臨的巨大挑戰。同時，我們也認為今后在以下領域需加強研究:白蟻與螱客共生關系的起源和進化;白蟻與螱客在分子水平上的適應性;白蟻與螱客協同進化中相關酶類/基因的研究;白蟻與螱客在微環境中的物種專化性與物種形成的關系;白蟻與螱客的局部適應性等。

表1 已報道的白蟻螱客(動物)種類Table 1 Reported termitophiles species(animals)

續上表

續上表

續上表

續上表

續上表

References)

Aanen DK，Eggleton P，Rouland-Lefèvre C，et al.The evolution of fungus-growing termites and their mutualistic fungal symbionts［J］.Proceedings of the National Academy of the Sciences of the United States of America，2002，99(23):14887-14892.

Abe T，Bignell DE，Higashi M.Termites:Evolution，Sociality，Symbiosis，Ecology［M］.Netherlands:Kluwer Academic Publishers，2000，209-231.

Batra LR，Batra SWT.Fungus-growing Termitomyces of tropical India and associated fungi［J］.Journal of Kansas Entomological Society，1966，39(4):725-738.

Batra LR，Batra SWT.Termite-fungus mutualism.In:Batra LR，ed.，Insect-fungus Symbiosis:Nutrition，Mutualism and Commensalis［M］.New York:Allanheld，Osmun ＆ Co.，1979，117-163.

Bérengera JM，Pluot-Sigwalta D.Notes on Micrauchenus lineola(Fabricius 1787)，a termitophilous and termitophagous species(Reduviidae:Harpactorinae:Apiomerini)［J］.Annales de la Société entomologique de France(N.S.)，2009，45(2):129-133.

Bourguignon T，Pasteels JM，Roisin Y.Taxonomy，distribution and host specificity of the termitophile tribe Trichopseniini(Coleoptera:Staphylinidae)in New Guinea and adjacent islands［J］.Insect Systematics ＆ Evolution，2007，38(4):405-425.

Bourguignon T，RoisinY.A new genus and three new species of termitophilous Staphylinids(Coleoptera:Staplylinidae)associated with Schedorhinotermes(Isoptera:Rhinotermitidae)in New Guinea［J］.Sociobiology，2006a，48(2):1-13.

Bourguignon T，Roisin Y.Revision of the termitophilous tribe Pseudoperinthini(Coleoptera:Staphylinidae)in New Guinea［J］.Insect Systematics ＆ Evolution，2006b，37(4):443-456.

Bristowe WS.Some new termitophilous spiders from Brazil［J］.Annals and Magazine of Natural History，1938，2(7):63-73.

Carrijo TF，Gon?alves RB，Santos RG.Review of bees as guests in termite nests，with a new record of the communal bee，Gaesochira obscura(Smith，1879)(Hymenoptera:Apidae)，in nests of Anoplotermes banksi Emerson，1925(Isoptera:Termitidae:Apicotermitinae)［J］.Insectes Sociaux，2012，59(2):141-149.

Chen WR，Yang HM，Song Y.Relation of dominant species of fungi with ecological conditions in the termite nest［J］.Journal of Hangzhou University，1986，13(1):69-74.［陳宛如，楊煥明，宋躍.白蟻巢內生態環境與真菌優勢種類［J］.杭州大學學報，1986，13(1):69-74］

Costa DA，de Carvalho RA，de Lima Filho GF，et al.Inquilines and invertebrate fauna associated with termite nests of Cornitermes cumulans(Isoptera:Termitidae)in the emas national park，Mineiros，Goiás，Brazil［J］.Sociobiology，2009，53(2B):443-453.

Cristaldo PF，Rosa CS，Florencio DF，et al.Termitarium volume as a determinant of invasion by obligatory termitophiles and inquilines in the nests of Constrictotermes cyphergaster(Termitidae:Nasutitermitinae)［J］.Insectes Sociaux，2012，59(4):541-548.

Duur KA，Paul E.Fungus-growing termites originated in African rain forest［J］.Current Biology，2005，15(9):851-855.

Dybas HS.A new genus of feather-wing beetles from termite nests in Bolivia(Coleoptera:Ptiliidae)［J］.Fieldiana Zoology，1961，44(8):57-62.

Escherich K.Die Termiten Order Weissen Ameisen［M］.Leipzig:Werner Klinkhardt，1909，198.

Fage L.Quelques arachnides provenant de fourmilières ou de termitières du Costa Rica［J］.Bulletin du Musèum d'Histoire Naturelle，Pairs，1938，10(4):369-376.

Fuller ME，Lee DJ.A new termitophilous phorid(Diptera)［J］.Proceedings of the Linnean Society of New South Wales，1938，63:75-80.

Graham K.Fungal-insect mutualism in trees and timber［J］.Annual Review of Entomology，1967，12:105-126.

Hashiba T，Narisawa K.The development and endophytic nature of the fungus Heteroconium chaetosphira［J］.FEMS Microbiology Letters，2005，252(2):191-196.

Hatch MH.Studies on the Leptodiridae(Catopidae)with descriptions of new species［J］.Journal of the New York Entomological Society，1933，41(1-2):187-239.

Henk DA，Vilgalys R.Molecular phylogeny suggests a single origin of insect symbiosis in the pucciniomycetes with support for some relationships within the genus septobasidium［J］.American Journal of Botany，2007，94(9):1515-1526.

Higashi S，Ito F.Defense of termitaria by termitophilous ants［J］.Oecologia，1989，80(2):145-147.

Hirst S.Terrestrial Arthropoda other than insecta:Acarina.On a gamasid mite(Uropoda(Uroobovella)samoae，sp.n.)ocurring on the termite Calotermes(Glyptotermes)xantholabrum Hill［J］.Insects of Samoa and other Samoan terrestial Arthropods，1927，8(1):25-27.

Hozawa S.Note on a new termitophilous Coleoptera found in Formosa(Ziaelas formosanus)［J］.Annotationes Zoologicae Japonenses，1914，8(3-4):483-488.

Humber RA.Evolution of entomopathogenicity in fungi［J］.Journal of Invertebrate Pathology，2008，98(3):262-266.

Huo XS.Species and distribution of Termitomyces in China［J］.Edible fungi，1995，(6):3-4.［賀新生.中國雞樅菌的種類與分布［J］.食用菌，1995，(6):3-4］

Inoue T，Moriya S，Ohkuma M，et al.Molecular cloning and characterization of a cellulose gene from a symbiotic protest of the lower termite，Coptotermes formosanus［J］.Gene，2005，349:67-75.

Jakubski AW.A Critical Revision of the Families Margarodidae and Termitoeoccidae(Hemiptera:Coccoididea)［M］.London:Trustees British Museum(Natural History)，1965，187.

Jia B.Termite species on agricultural and forest plants in Nanning and nesting characteristics of Ancistrotermes dimorphus Tsai et Chen［D］.Master degree thesis，Nanning:Guangxi University，2012［賈豹.南寧市農林植物白蟻種類調查及小頭鉤白蟻的營巢特性研究［D］.碩士學位論文，南寧:廣西大學，2012］

Jiang XZ，Yang EC，Liu XZ.Relationship and coevolution between fungi and insects［J］.Frontier Science，2009，3(9):12-21.［蔣先芝，楊恩策，劉杏忠.真菌和昆蟲的互作關系及協同進化［J］.前沿科學，2009，3(9):12-21］

Johjima T，Taprab Y，Noparatnaraporn N，et al.Large-scale identification of transcripts expressed in a symbiotic fungus(Termitomyces)during plant biomass degradation［J］.Applied Microbiology ＆ Biotechnology，2006，73(1):195-203.

Johnson RA.Colony development and establishment of fungus comb in Microtermes umbaricus Sj?stedt(Isoptera:Macrotermitinae)from Nigeria［J］.Journal of Natural History，1981，32(1):3-12.

Kanao T，Maruyama M，Sakchoowong W.Two new species of Aleocharinae(Coleoptera:Staphylinidae)found in fungus gardens of Odontotermes termites(Isoptera:Termitidae:Macrotermitinae)in Khao Yai National Park，Thailand［J］.ZooKeys，2010，49:77-86.

Kistner DH.Revision of the African species of the termitophilous tribe corotocini(Coleoptera:Staphylinidae).I.A new genus and species from Ovamboland and its zoogeographic significance［J］.Journal of the New York Entomological Society，1968，76(3):213-221.

Kistner DH.A new genus and species of termitophilous Staphylinidae(Coleoptera)associated with Termes in Australia［J］.Pacific Insects，1970，12(1):17-20.

Krikken J.Blind，flightless termitophiles of the genus Termitotrox in East Africa:three new species with a generic review(Coleoptera:Scarabaeidae:Termitotroginae)［J］.Tijdschrift voor Entomologie，2008a，151:65-75.

Krikken J.Two new species from Kenya in the physogastric termitophilous genus Termitoderus Mateu 1966(Coleoptera Scarabaeidae Aphodiinae)［J］.Tropical Zoology，2008b，21(1):153-162.

Lawrence JF，Kistner DH，Pasteels JM.A new genus and three new species of termitophilous Aderidae(Coleoptera)from Australia，Papua New Guinea and the Philippines，with notes on their biology［J］.Invertebrate Taxonomy，1990，4(3):643-654.

Long YH.Study on the mechanism of efficient utilization of lignocellulose by higher“fungus-growing”termite［D］.Ph.D.Dissertation，Hefei:Anhui Agricultural University，2009.［龍雁華.高等培菌白蟻高效利用木質纖維素的機理研究［D］.博士學位論文，合肥:安徽農業大學，2009］

Long YH，Xie L，Liu N，et al.Comparison of gut-associated and nest-associated microbial communities of a fungus-growing termite(Odontotermes yunnanensis)［J］.Insect Science，2010，17(3):265-276.

Maruyama M.Termitotrox cupido sp.n.(Coleoptera，Scarabaeidae)，a new termitophilous scarab species from the IndoChinese subregion，associated with Hypotermes termites［J］.ZooKeys，2012，254:89-97.

Ohkuma M.Termite symbiotic system:efficient bio-recycling of lignocellulose［J］.Applied Microbiology ＆ Biotechnology，2003，61(1):1-9.

Poisson R.Ulopella termiticola，nov.gen.，n.sp.，type nouveau d'Ulopinae commensal des Termites(Homoptera:Jassidae)［J］.Bulletin de la Société Entomologique de France，1938，43(1-2):13-17.

Puker A，Lopes-Andrade C，Rosa CS，et al.New records of termite hosts for two species of Hoplopyga，with notes on the life cycle of Hoplopyga brasiliensis(Coleoptera:Scarabaeidae:Cetoniinae)［J］.Annals of the Entomological Society of America，2012，105(6):872-878

Radek R.Flagellates，bacteria，and fungi associated with termites:diversity and function in nutrition-a review［J］.Ecotropica，1999，5(1):183-196.

Rohlfs M.Density-dependent insect-mold interactions:effects on fungal growth and spore production［J］.Mycologia，2005，97(5):996-1001.

Rosa CS，Marins A，DeSouza O.Interactions between beetle larvae and their termite hosts(Coleoptera:Isoptera:Nasutitermitinae)［J］.Sociobiology，2008，51(1):191-197.

Rouland-Lefèvre C.Symbiosis with fungi.In:Abe T，Bignell DE，Higashi M，eds.Termites:Evolution，Sociability，Symbiosis and Ecology［C］.Dordrecht:Kluwer Academic Publishers，2000，289-306.

Rouland-Lefèvre C，Diouf MN，Brauman A，et al.Phylogenetic relationships in Termitomyces based on nucleotide sequences of ITS:A first approach to elucidate the evolutionary history of the symbiosis between fungus-growing termites and their fungi［J］.Molecular Phylogenetics ＆ Evolution，2002，22(3):423-429.

Schulz B，Boyle C.The endophytic continuum［J］.Mycological Research，2005，109(6):661-686.

Shinzato N，Muramatsu M，Matsui T，et al.Molecular phylogenetic diversity of the bacterial community in the gut of the termite Coptotermes formosanus［J］.Bioscience Biotechnology ＆Biochemistry，2005，69(6):1145-1155.

Shinzato N，Muramatsu M，Matsui T，et al.Phylogenetic analysis of the gut bacterial microflora of the fungus-growing termite Odontotermes formosanus［J］.Bioscience Biotechnology ＆ Biochemistry，2007，71(4):906-1015.

Solodovnikov AY.Adult and larval descriptions of a new termitophilous genus of the tribe Staphylinini with two species from South America(Coleoptera:Staphylinidae)［J］.Proceedings of the Russian Entomological Society in St.Petersburg，2006，77:274-283.

Suzuki K.Biological control of termites by pathogenic fungi.Proceedings of the third conference on forestry and forest products research［C］.Forest Research Institute Malaysia，1995，146-156.

Thomas RJ.Distribution of Termitomyces Heim and other fungi in the nests and major workers of Macrotermes bellicosus(Smeathman)in Nigeria［J］.Soil Biology ＆ Biochemistry，1987，19(3):329-333.

Usinger RL.Revision of the termitaphididae(Hemiptera)［J］.Pan-Pacific Entomologist，1942，18(4):155-159.

Wang PF，He J，Zhou W，et al.A survey on the studies of Termitomyces［J］.Microbiology China，2012，39(10):1487-1498.［王鵬飛，何雋，周文，等.蟻巢傘屬真菌研究進展［J］.微生物學通報，2012，39(10):1487-1498］

Warnecke F，Luginbühl P，Ivanova N，et al.Metagenomic and functional analysis of hindgut microbiota of a wood-feeding higher termite［J］.Nature，2007，450(7169):560-565.

Watanabe H，Nakashima K，Saito H，et al.New endo-β-1，4-glucanases from the parabasalian symbionts，Pseudotrichonympha grassii and Holomastigotoides mirabile of Coptotermes termites［J］.Cellular ＆ Molecular Life Sciences，2002，59(11):1983-1992.

Watanabe Y，Shinzato N，Fukatsu T.Isolation of actinomycetes from termites'guts［J］.Bioscience Biotechnology ＆ Biochemistry，2003，67(8):1797-1801.

Watson JAL.A further species of the termitophilous Aleocharine，Drepanoxenus(Coleoptera:Staphylinidae)［J］.Australian Journal of Entomology，1973，12(3):233-235.

Webber JF.Relative effectiveness ofScolytus scolytus，S.multistriatus and S.kirschi as vectors of Dutch elm disease［J］.European Journal of Forest Pathology，1990，20(3):184-192.

Wei TZ，Yao YJ.Current situations and prospect of researches on Termitomyces ecology［J］.Journal of Jilin Agricultural University，2003，25(3):282-287，295.［魏鐵錚，姚一建.蟻巢傘生態學研究現狀及展望［J］.吉林農業大學學報，2003，25(3):282-287，295］

Wilson EO.TheInsect Societies［M］.Cambridge:Belknap Press of Harvard University Press，1971.

Xiang H，Zhou ZH.Lignocellulolytic enzymes in termite and its symbiotic microbes［J］.Chinese Bulletin of Entomology，2009，46(1):32-40.［相輝，周志華.白蟻及共生微生物木質纖維素水解酶的種類［J］.昆蟲知識，2009，46(1):32-40］

Yamin MA.Flagellates of the orders Trichomonadida Kirby，Oxymonadida Grassé，and Hypermastigida Grassi ＆ Foà:reported from lower termites(Isoptera families Mastotermitidae，Kalotermitidae，Hodotermitidae，Temopsidae，Rhinotermitidae and Serritermitidae)and from the wood-feeding roach Cryptocercus(Dictyoptera:Cryptocercidae)［J］.Sociobiology，1979，4:1-120.

Yang H，Peng JX，Liu KY，et al.Diversity and function of symbiotic microbes in the gut of lower termites［J］.Acta Microbiologica Sinica，2006，46(3):496-499.［楊紅，彭建新，劉凱于，等.低等白蟻腸道共生微生物的多樣性及其功能［J］.微生物學報，2006，46(3):496-499］

Yang TC，Mo JC，Chen JA.Advances in the study on the digestive mechanism of cellulose in termites［J］.Scientia Silvae Sinicae，2006，42(1):110-115.［楊天賜，莫建初，程家安.白蟻消化纖維素機理研究進展［J］.林業科學，2006，42(1):110-115］

Yang Y，Yang EC，An ZQ，et al.Evolution of nematode-trapping cells of predatory fungi of the Orbiliaceae based on evidence from rRNA-encoding DNA and multiprotein sequences［J］.Proceedings of the National Academy of the Sciences of the United States of America，2007，104(20):8379-8384.

Zhang YJ，Guo HC，Chen YP，et al.Mutualistic associations between termites(Macrotermitinae)and Termitomyces［J］.Acta Edulis Fungi，2010，17(3):67-72.［張玉金，郭華春，陳嚴平，等.雞樅菌與其共生白蟻共生關系研究進展［J］.食用菌學報，2010，17(3):67-72］

Zhao K，Chang ZW，Zhang XY，et al.Recent advances in diversity of symbiotic microbes in termite gut and termite control methods［J］.Chinese Journal of Applied ＆ Environmental Biology，2012，18(2):331-337.［趙凱，常志威，張小燕，等.白蟻腸道共生微生物多樣性及其防治方法研究現狀［J］.應用與環境生物學報，2012，18(2):331-337］

Zhou XG，Smith JA，Oi FM，et al.Correlation of cellulase gene expression and cellulolytic activity throughout the gut of the termite Reticulitermes flavipes［J］.Gene，2007，395(1-2):29-39.

Zoberi MH.The ecology of some fungi in a termite hill［J］.Mycologia，1979，71(3):537-545.