外來入侵害蟲棉花粉蚧雄蟲生殖能力研究

王 超，陳 芳，陸永躍

(華南農業大學昆蟲學系，廣州 510642)

兩性生殖是昆蟲最常見的生殖方式，在穩定的環境中兩性交配對維持其種群繁殖起到重要作用;而在不穩定的環境中，有性生殖可產生遺傳變異，造成基因多樣性，使生物有更大的機會繁衍下去，而不致滅絕(彩萬志等，2001)。許多兩性生殖的昆蟲存在多次交配現象，交配次數對一雌多雄和一雄多雌昆蟲是非常重要的。對于多數昆蟲，雌性的繁殖力受到卵子生產的限制，雌蟲在交配行為中獲得新鮮精子、促性腺激素等有用的物質(Arnqvist et al.，2000;Dunn et al.，2005;Edvardsson，2007;Yamane，2008)，通過多次交配可以增加卵子的受精率，因此雌蟲交配次數決定了其繁殖的成功率(Simmons，2005);雄性能夠生產大量的精子，比與之交配的雌性全部卵子的數量更多，雄性的潛在生殖成功率受與它交配的雌性數量限制，為了避免雄蟲精子的浪費(Arnqvist et al.，2005)或是更好的基因交流(Jennions，2000;Slatyer et al.，2011)，雄蟲通過多次交配提高自身的適應性，從而達到更高的交配成功率(Arnqvist et al.，2000)。在復雜多變的外界環境下，雌、雄蟲通過多次交配，對后代種群增長和進化具有重要作用。

棉花粉蚧(又名扶桑綿粉蚧)Phenacoccus solenopsis Tinsley 是2008年發現入侵中國大陸的重要害蟲(陸永躍等，2008;武三安和張潤志，2009)。該蟲寄主植物廣泛，而且隨著侵入地區變化有逐步擴大的趨勢，在巴基斯坦摩耳坦地區一處20 km 半徑范圍地點就記錄到寄主53 科154種，包括大田作物、蔬菜、觀賞植物、雜草、灌木及一些小喬木(Arif et al.，2009)。該蟲對棉花為害嚴重。2005年巴基斯坦信德省、旁遮普省、印度等地發現棉花粉蚧侵害少量棉株，隨后很快在18個棉區中的11個大面積發生，在Bt 棉和非Bt棉上均暴發成災，給當地棉花種植業造成巨大經濟損失(Anonymous，2005)。關鑫等(2011)研究了自然條件下棉花粉蚧入侵定殖能力，廣州地區6-8月番茄、棉花田新入侵的棉花粉蚧的最小入侵種群規模為36-40 頭。棉花粉蚧耐饑力較強，這也有助于它在野外建立種群(鄭婷等，2011)。對不同溫度下、不同寄主植物上發育歷期和實驗種群的研究結果表明，在適宜條件下棉花粉蚧種群趨勢指數可高達190 以上(黃芳等，2011;Lu et al.，2011;王瑩瑩等，2012;關鑫等，2012a;關鑫等，2012b;Prasad et al.，2012)。關于該蟲的生殖方式，部分認為是營兼性孤雌生殖(Fand et al.，2010;Sahito et al.，2010;Vennila et al.，2010;魏婷等，2010)，但也有報道認為只有兩性生殖(Arif et al.，2012;Mamoon-ur-Rashid et al.，2012;Prasad et al.，2012)。筆者對廣東、廣西、海南、福建、上海、浙江、安徽、湖北等我國大陸11個入侵種群生殖形式進行了觀察，發現上述棉花粉蚧種群在無雄蟲情況下雌蟲不能產仔，這說明這些入侵種群僅為兩性生殖。棉花粉蚧有明顯的雌雄二型現象(Anonymous，2008;黃玲等，2011)，雌成蟲個體較大，行動遲緩，雄蟲具翅、小、活動迅速，因此，交配行為主要依靠雄蟲進行(胡鳳等，2011;朱藝勇等，2011;關鑫和陸永躍，2012)。在棉花粉蚧兩性生殖種群中，雄蟲的交配能力、生殖能力對雌蟲的繁殖和種群的增長均是十分重要的。本文采用單頭雄蟲與不同數量雌蟲配比的實驗方法，研究了一頭雄蟲能滿足多少頭雌蟲的生殖需求、產生下一代種群數量和相對生殖效率等生殖生物學問題，為揭示該蟲入侵種群定殖、發生、發展等過程中雄蟲的作用提供了依據。

1 材料與方法

1.1 實驗材料

供試蟲源:棉花粉蚧采于廣州市珠江新城街道兩旁扶桑，在室內以扶桑為寄主植物進行飼養。

供試植物:扶桑幼苗種植于華南農業大學昆蟲學系實驗室，不施用任何化學藥劑滅蟲。

人工氣候箱:RXZ 型智能人工氣候箱(溫度誤差為±1℃，寧波江南儀器廠制造)，設置溫度27±1℃，光周期14L∶10D，相對濕度為70±5%。

1.2 實驗方法

將棉花粉蚧一齡若蟲挑入盛有新鮮扶桑葉片的培養皿(Φ=9 cm)，并置于人工氣候箱里，至二齡末時將雌、雄蟲分離飼養。取剛進入成蟲期健康的成蟲，按照性比(雌成蟲:雄成蟲)為1∶1-7∶1 比例混合后放入盛有新鮮扶桑葉片的培養皿(Φ=9 cm)中，每3 天更換一次葉片。記錄不同性比例條件下，棉花粉蚧產仔雌成蟲數量、單雌產仔量和后代性比。每個性比設30個重復。

1.3 數據分析

對實驗獲得的棉花粉蚧交配成功率、產仔雌蟲數量、總產仔量、單雌產仔量、子代性比、子代中雌蟲數量等數據進行方差分析及差異顯著性檢驗。相關指標按以下含義和公式確定。交配成功率(%)=(成功交配并產生子代的雌蟲數量/供試雌蟲數量)×100%;產仔雌蟲數量是指交配后產仔雌蟲的頭數;總產仔量指同一雌雄性比試驗中與1 頭雄蟲交配的所有雌蟲的產仔量之和;單雌產仔量(頭)=總產仔量/產仔雌蟲數量;子代性比=子代中雌蟲數量/子代中雄蟲數量;子代中雌蟲數量(頭)=總產仔量×(子代性比/(子代性比+1))。數據的分析與處理在SAS 9.0 上進行，采用Excel 軟件進行繪圖。

2 結果與分析

2.1 單頭雄蟲與雌蟲的交配成功率和產仔雌蟲數量

當棉花粉蚧1 頭雄蟲與多頭雌蟲共存時，1-3 頭雌蟲時雄蟲的交配成功率最高，為85.4%-94.4%;隨著雌蟲數量增大，雄蟲交配成功率逐漸降低，4-7 頭雌蟲時分別為80.7%、77.7%、69.5%、66.2%(表1)。

表1 不同性比條件下棉花粉蚧成蟲主要繁殖生物學參數Table 1 Parameters of reproductive biology for cotton mealybug P.solenopsis at different sex ratio

圖1 不同雌雄性比下棉花粉蚧產仔雌蟲數量增長趨勢Fig.1 Dynamic of ovipositing females number for cotton mealybug at different sex ratio

隨著雌蟲比例增大，與1 頭雄蟲成功交配并產仔的雌蟲數量也是逐漸增大的(表1)。1-7 頭雌蟲時產仔雌蟲數量分別為0.94、1.82、2.56、3.23、3.88、4.17、4.63 頭。對產仔雌蟲數量與雌雄性比的關系進行分析，發現兩者之間符合以下邏輯斯蒂曲線方程:Ff=5.2159EXP［-2.5304EXP(-0.421739N)］，(R=0.9989，P=0.0001)(圖1)。式中Ff為產仔雌蟲數量(頭)，N 為雌雄性比。應用該方程計算出1 頭雄蟲最多能成功交配并滿足5.22 頭雌蟲生殖后代的需求。

2.2 與單頭雄蟲交配后雌蟲產生后代數量和雄蟲的交配效率

隨著雌雄性比的增大，與單頭雄蟲交配后雌蟲總產仔量不斷增加，1∶1-3∶1 時呈快速上升趨勢，總產仔量分別為358.8 頭、705.0 頭、1077.5 頭，大于3∶1 后上升趨勢減緩，性比為7∶1時總產仔量達到1274.2 頭(表1)。雌蟲總產仔量與雌雄性比呈顯著正相關，建立了描述總產仔量與雌雄性比關系的S 型增長曲線為:Ft=1524.589e-1.3922/N(F=97.61，R=0.9876，P=0.0002)。式中Ft為雌蟲總產仔量(頭)，N 為雌雄性比。通過該方程計算、獲得了與單頭雄蟲交配后雌蟲總產仔最大可達到1525 頭左右，即為1 頭雄蟲平均可能的最大生殖后代數量。在子代中，性比(♀∶♂)變化無明顯的規律，以2∶1時最大(1.86)，5∶1 時最小(1.13)。根據該表中可看出，1∶1-7∶1 時與1 頭雄蟲交配的所有雌蟲所產生的子代中雌蟲數量由206.1 頭增大到727.4 頭，建立了Fof=840.1124e-1.2599/N(F=97.72，R=0.9754，P=0.0002)，式中Fof為子代中雌蟲數量(頭)，N 為雌雄性比。由該模型可知，與1 頭雄蟲交配后雌蟲總產仔最大可能產生840 頭雌蟲。

圖2 不同雌雄性比下棉花粉蚧雌蟲總產仔量變化動態Fig.2 Dynamic of total fecundity of cotton mealybug females at different sex ratio

不同雌雄性比時，與雄蟲交配成功后單雌平均產仔量是變化的，1∶1-3∶1 時呈上升趨勢，3∶1時達到最大值，為427.6 頭;4∶1-7∶1 范圍呈下降趨勢，6∶1、7∶1(♀∶♂)時最小，分別為266.5 頭、272.6 頭(表1)。這表明，不同雄蟲資源條件下雌雄蟲單次成功交配的效率是不同的，以雌雄比3∶1 時效率最高，1∶1 時下降到84%，而6∶1-7∶1 時下降到62%-63%。

3 結論與討論

從本研究結果可看出，即使是1∶1 比例時雄蟲也不會100%與雌蟲成功交配、授精，約有5%-6%比例個體(包括雌蟲、雄蟲)不會交配、不能成功交配或者交配后無法成功授精，因此導致部分雌蟲不產生后代。♀∶♂在1∶1-7∶1 范圍內，1 頭雄蟲一般可以滿足4-5 頭雌蟲生殖的需要，平均最大為5.22 頭。雄蟲進入成蟲期后，不取食，壽命明顯短于雌蟲，為確保最大限度的種群增長，雄蟲與盡可能多的雌蟲進行交配，從而促進種群增長。在不同性比條件下，雌雄蟲多次交配會提高交配的成功率，避免雄蟲精子的浪費，使粉蚧雌蟲受精囊中精子數量增多，受精卵數量也隨之增多，這使得種群基因在群體內高度雜合化，對種的生存和后代優勢的保持是十分有利的。在雄蟲數量有限的條件下，雄蟲也會選擇部分雌蟲進行交配。在前三次交配時雄蟲可以給雌蟲提供較多的精子，但隨著交配次數增加，精子不斷消耗，隨后與雄蟲交配的雌蟲獲取精子量將越來越少，直至雄蟲精子貯存數量不足或完全耗盡。例如，當雌雄性比大于3∶1 時，成功交配后的雌蟲單雌產仔量逐漸減小，所有與雄蟲交配后的雌蟲的總產仔量逐漸趨于穩定，即雄蟲交配所產生的后代總數接近或者達到了最大值，這個數量約為1525 頭。在一定性比范圍內，雄性比例小的種群后代數量將更大。例如，♀∶♂3∶1-6∶1 時所產生的子代中雌蟲數量是相近的，約為607-631 頭。

本研究表明，雌雄性別比對棉花粉蚧種群增長有著重要影響。作為外來入侵害蟲，研究棉花粉蚧雌雄性比在其入侵種群定殖、發生、發展等過程中的作用，可以為進一步了解種群的增長規律奠定基礎。通過分析棉花粉蚧產仔雌蟲數量、總產仔量、單雌產仔量、子代性比、子代中雌蟲數量與雌雄性比關系，建立定量化模型，從而預測出不同雌雄性比條件下該蟲種群的增長規律和趨勢。根據野外調查的棉花粉蚧種群數量、雌雄性比等數據，可以分析和預測種群的增長狀態，對棉花粉蚧入侵地區的風險分析和管理具有指導意義。

References)

Anonymous.Weekly Pest Scouting Reports［N］.Directorate General，Pest Warning and Quality Control of Pesticides Punjab，Lahore，Pakistan，Official Reports for the months August and September，2005.

Anonymous.Annual report of the Central Cotton Research Institute，Multan.In:Pakistan Central Cotton Committee，Ministry of Food［J］.Agriculture and Livestock，Islamabad，Pakistan，2008，75-76.

Arif MI，Rafiq M，Wazir S，et al.Studies on cotton mealybug，Phenacoccus solenopsis(Pseudococcidae:Homoptera)，and its natural enemies in Punjab［J］.Pakistan International，Journal of Agriculture and Biology，2012，14(4):557-562.

Arif MI，Rafiq M，Ghaffar A.Host plants of cotton mealybug(Phenacoccus solenopsis):a new menace to cotton agroecosystem of Punjab，Pakistan［J］.International Journal of Agriculture and Biology，2009，11(2):163-167.

Arnqvist G，Nilsson T.The evolution of polyandry:multiple mating and female fitness in insects［J］.Animal Behaviour，2000，60(2):145-164.

Cai WZ，Pang XF，Hua BZ，et al.General Entomology［M］，Beijing:China Agricultural University Press，2001［彩萬志，龐雄飛，花保禎，等.普通昆蟲學［M］.北京:中國農業大學出版社，2001］

Dunn DW，Sumner JP，Goulson D.The benefits of multiple mating to female seaweed flies，Coelopa frigida(Diptera:Coelpidae)［J］.Behavioral Ecology and Sociobiology，2005，58(2):128-135.

Edvardsson M.Female Callosobruchus maculatus mate when they are thirsty:resource-rich ejaculates as mating effort in a beetle［J］.Animal Behaviour，2007，74(2):183-188.

Fand BB，Gautam RD，Chander Subhash S，et al.Life table analysis of the mealybug，Phenacoccus solenopsis Tinsley(Hemiptera:Pseudococcidae)under laboratory conditions［J］.Journal of Entomological Research，2010，34(2):175-179.

Guan X，Lu YY，Zeng L.Study on developmental durations and fecundity of Phenacoccus solenopsis Tinsley on four species of hosts［J］.Agricultural Science ＆ Technology，2012，13(2):408-411.

Guan X，Lu YY，Zeng L，et al.Life Tables of Phenacoccus solenopsis Tinsley experimental population at different temperatures［J］.Agricultural Science ＆ Technology，2012，13(4):792-797，814.

Guan X，Zeng L，Lu YY.Potential of invasion and colonization for the cotton mealybug Phenacoccus solenopsis Tinsley populations in cotton and tomato fields in Guangzhou，China［J］.Journal of Biosafety，2011，20(3):192-197.［關鑫，曾玲，陸永躍.廣州地區自然條件下扶桑綿粉蚧入侵定殖能力研究［J］.生物安全學報，2011，20(3):192-197］

Guan X，Lu YY.Study on body length，body width and morphological characteristics of Phenacoccus solenopsis Tinsley fed on cotton［J］.Journal of Anhui Agricultural Sciences，2012，40(1):261-262，298.［關鑫，陸永躍.棉花上扶桑綿粉蚧各蟲態體長、體寬與形態特征［J］.安徽農業科學，2012，40(1):261-262，298］

Hu F，Liu H，Xiao TG，et al.Analysis the main factor of cotton mealybug produce male［J］.Crop Research，2011，25(1):63-65.［胡鳳，劉慧，肖鐵光，等.扶桑綿粉蚧雄蟲產生的主要影響因子分析［J］.作物研究，2011，25(1):63-65］

Huang L，Liu H，Ou GC，et al.Preliminary studies on biology of Phenacoccus solenopsis Tinsley，a cotton pest［J］.Crop Research，2011，25(3):245-248.［黃玲，劉慧，歐高財，等.扶桑綿粉蚧部分生物學特性研究［J］.作物研究，2011，25(3):245-248］

Huang F，Zhang PJ，Zhang JM，et al.Effects of three host plants on the development and reproduction of Phenacoccus solenopsis［J］.Plant Protection，2011，37(4):58-62.［黃芳，張蓬軍，章金明，等.三種寄主植物對扶桑綿粉蚧發育和繁殖的影響［J］.植物保護，2011，37(4):58-62］

Jennions MD，Petrie M.Why do females mate multiply?A review of the genetic benefits［J］.Biological Reviews，2000，75(1):21-64.

Lu YY，Zeng L，Wang L，et al.Precaution of solenopsis mealybug Phenacoccus solenopsis Tinsley［J］.Journal of Environmental Entomology，2008，30(4):386-387.［陸永躍，曾玲，王琳，等.警惕一種危險性綿粉蚧入侵中國［J］.環境與昆蟲學報，2008，30(4):386-387］

Lu YY，Guan X，Zeng L.Effect of temperature on the development of the mealybug，Phenacoccus solenopsis Tinsley(Hemiptera:Pseudococcidae)［J］.Scientific Research and Essays，2011，6(31):6459-6464.

Mamoonur-Rashid M，Khattak MK，Abdullah K.Residual toxicity and biological effects of neem(Azadirachta indica)oil against cotton mealybug，Phenacoccus solenopsis Tinsley(Sternorrhyncha:Pseudococcidae)［J］.Pak.J.Zool，2012，44(3):837-843.

Prasad YG，Prabhakar M，Sreedevi G，et al.Effect of temperature on development，survival and reproduction of the mealybug，Phenacoccus solenopsis Tinsley(Hemiptera:Pseudococcidae)on cotton［J］.Crop Protection，2012，39:81-88.

Sahito HA，Abro GH，Khuhro RD，et al.Biological and morphological studies of cotton mealybug Phenacoccus solenopsis Tinsley(Hemiptera:Pseudococcidae)development under laboratory environment［J］.Pakistan，The Entomological Society of Karachi，2010，25(2):131.

Simmons LW.The evolution of polyandry:sperm competition，sperm selection，and offspring viability［J］.Annual Review of Ecology，Evolution，and Systematics，2005，36:125-146.

Slatyer RA，Mautz BS，Backwell PR，et al.Estimating genetic benefits of polyandry from experimental studies:a meta ‐ analysis［J］.Biological Reviews，2011，87(1):1-33.

Vennila S，Deshmukh AJ，Pinjarkar D，et al.Biology of the mealybug，Phenacoccus solenopsis on cotton in the laboratory［J］.Journal of Insect Science，2010，10(115):1-9.

Wang YY，Xu ZH，Zhang LL，et al.Developmental duration and life table of the laboratory population of Phenacoccus solenopsis Tinsley(Hemiptera:Pseudococcidae)fed on pumpkin at different temperatures［J］.Acta Entomologica Sinica，2012，55(1):77-83.［王瑩瑩，徐志宏，張莉麗，等.南瓜寄主上扶桑綿粉蚧不同溫度下的發育歷期和實驗種群生命表［J］.昆蟲學報，2012，55(1):77-83］

Wei T，Liu H，Ou GC，et al.Preliminary studies on behavior of Phenacoccus solenopsis Tinsley［J］.Crop Research，2010，24(4):358-360.［魏婷，劉慧，歐高財，等.扶桑綿粉蚧部分行為學的初步研究［J］.作物研究，2010，24(4):358-360］

Wu SA，Zhang RZ.A new invasive pest，Phenacoccus solenopsis，threatening seriously to cotton production［J］.Chinese Bulletin of Entomology，2009，46(1):159-162.［武三安，張潤志.威脅棉花生產的外來入侵新害蟲-扶桑綿粉蚧［J］.昆蟲知識，2009，46(1):159-162］

Yamane T，Miyatake T.Strategic ejaculation and level of polyandry inCallosobruchus chinensis(Coleoptera:Bruchidae)［J］.Journal of Ethology，2008，26(2):225-231.

Zheng T，Cui XH，Wang T，et al.Effects of starvation on survival rate and oviposition of the invasive mealybug Phenacoccus solenopsis(Hemiptera:Pseudococcidae)［J］.Journal of Biosafety，2011，20(3)3:239-242.［鄭婷，崔旭紅，汪婷，等.饑餓對扶桑綿粉蚧存活率和產卵量的影響［J］.生物安全學報，2011，20(3):239-242］

Zhu YY，Huang F，Lv YB.Bionomics of mealybug Phenacoccus solenopsis Tinsley(Hemiptera:Pseudococcidae)on cotton［J］.Acta Entomologica Sinica，2011，54(2):246-252.［朱藝勇，黃芳，呂要斌.扶桑綿粉蚧生物學特性研究［J］.昆蟲學報，2011，54(2):246-252］