博斯騰湖細菌豐度時空分布及其與環境因子的關系

王博雯，湯祥明，高 光，余多慰，李琳琳，3，賽·巴雅爾圖

(1.南京師范大學生命科學學院，南京210046;2.中國科學院南京地理與湖泊研究所湖泊與環境國家重點實驗室，南京210008;3.安徽農業大學生命科學學院，合肥230036;4.新疆巴音郭楞蒙古自治州博斯騰湖科學研究所，庫爾勒841000)

在湖泊生態系統中，細菌是最為敏感并極易受環境影響的微生物類群之一，細菌豐度是反映水質狀況和富營養狀況的一項重要指標。細菌不僅是有機物的分解者，也是微食物網中最重要的核心組分之一［1-4］，對促進水體中物質循環及保持水環境的生態平衡具有重要意義。

博斯騰湖是我國干旱半干旱地區最大的也是最具代表性的內陸湖泊之一。近年來，由于博斯騰湖流域內氣候的變化及人口數量的急劇增長，加之水資源的過度開發利用，使得博斯騰湖水位下降，礦化度升高，局部水體已呈現富營養化狀態［5-6］。賽·巴雅爾圖等人［7］研究了博斯騰湖細菌豐度的空間分布及其與水體咸化和富營養化的關系，而對博斯騰湖不同季節不同水域中細菌豐度及其與環境因子關系的研究尚未見報道。

天然水環境中的微生物僅有0.001%—3%可以被分離培養［8］，利用傳統的平板菌落計數方法不能獲取水體中比較真實的細菌豐度信息［9］。利用熒光染料DAPI(4，6-diamidino-2-phenylindole)與表面熒光顯微鏡結合、直接計數環境中細菌的方法(epifluorescence direct counting method，FDC)是目前常用的計數水體細菌豐度的方法之一［10-11］。本文中利用FDC法研究了博斯騰湖細菌豐度的時空分布規律，并用廣義可加模型(generalize addictive model，GAM)模型闡釋了博斯騰湖細菌豐度與環境因子的關系，以期為博斯騰湖環境保護和生態修復提供基礎資料。

1 材料與方法

1.1 研究區域概況

博斯騰湖(E86°19'—87°26'，N41°32'—42°14')地處新疆天山南坡，焉耆盆地的最低點，是我國干旱地區最大的也是最具代表性的內陸湖泊。該湖主要水源(80%以上)來自天山山脈中部的薩爾明山的開都河，屬冰雪融水和降水補給為主的內陸湖泊。開都河在寶浪蘇木分水樞紐處分為兩支，分別注入大小兩個湖區(圖1)。大湖區東西長55 km，南北平均寬約20 km，在海拔高程為1048.75 m時，水面面積為1002.4 km2，容積為8.8×109m3，平均水深為7.38 m，最深處達到16 m［12］。小湖區總面積約300 km2，是個蘆葦密布的濕地，分布著大小不等的16個小型湖泊。大湖區的出流主要靠西南角的揚水站將湖水泵出，并與小湖區流出的水匯合流進入孔雀河，故大湖區的水體交換能力較弱，換水周期長達969 d［13］。

由于博斯騰湖四周高山環抱，海洋氣候微弱，湖區春季(3—5月)升溫慢，常有寒潮入侵;夏季(6—8月)日照充足，降水集中，豐水期主要分布在8月中旬;秋季(9—11月)降溫快，11月下旬封凍，進入冰封期;冬季(12—2月)最冷的時間出現在1—2月。博斯騰湖區降水稀少，多年平均降水量為64.3 mm，而多年平均總蒸發量為1881.2 mm，為降水量的29倍［14］;近年來，受氣候影響，入湖水量也在不斷減少，水位下降加速，湖水面積不斷縮減。加之流域內大規模農業開發、工業建設以及人口的不斷增加，環湖周邊地區工業排污量不斷增大、大量鹽分隨農田排水直接進入湖體等諸多原因，導致博斯騰湖部分區域面臨著水資源短缺、水體咸化及局部富營養化等生態和環境問題。

1.2 采樣位點和樣品采集

采樣點的設置見圖1。采樣時間為2010年6月—2011年6月，進行了9次采樣，共采集樣品140份(冰封期只在2011年1月進行了一次采樣)。用采水器采集表層水樣(水下50 cm左右)5 L，置預先洗凈的塑料桶中，運回巴音郭楞蒙古族自治州環境監測站進行營養鹽含量分析。另取15 mL水樣裝入預先滅過菌的離心管中，加入預先用0.22 μm孔徑的濾膜過濾過的甲醛溶液，使甲醛終體積分數為2%。樣品置于冰盒中，帶回實驗室用于測定細菌的豐度。

圖1 博斯騰湖采樣點分布圖Fig.1 Lake Bosten and the distribution of sampling stations

1.3 樣品理化參數的測定

采樣點水體的透明度(SD)用透明度盤現場測定;水深(WD)、水溫(Temp)、溶解氧(DO)、pH、電導率(Cond)、礦化度(TDS)、鹽度(Sal)、濁度(Turb)及葉綠素a(Chl-a)的含量用多參數水質測定儀(YSI 6600V2)現場測定。總氮(TN)、氨氮、硝態氮、總磷(TP)、高錳酸鹽指數(CODMn)、氯化物(Cl-)、硫酸鹽和溶解有機碳(DOC)的分析參照《地表水環境質量標準》(GB 3838—2002)進行。

1.4 細菌豐度的測定

DAPI染色法:將甲醛固定的樣品，用無菌Milli-Q水稀釋10倍，取5 mL水樣，加適量的DAPI(Sigma公司)工作液至終濃度為2 μg/mL，染色10 min［15］。用手持式真空泵在壓力＜10 mm Hg下過濾到黑色濾膜上(孔徑0.22 μm，GE water＆Process Technoiogies)，滴加無熒光的浸鏡油(Cargille type A.CargilleLaboratiories，Inc.USA)后，用表面熒光顯微鏡(Zeiss Axiovent 135 M，Germany)在16×100放大倍數下，隨機計數20個視野，然后將視野內的細菌個數換算成每毫升水樣中的實際細菌細胞數(個/mL)，即為細菌豐度。

1.5 數據處理和模型建立

數據分析使用軟件SPSS18.0 Statistics分析，數據先進行正態分布、方差齊性等檢驗，并選擇合適的數據轉換方法進行必要的數據轉換，使之符合統計分析的要求，并采用單因素方差分析(One way ANOVA)比較各參數季節變化的顯著性，細菌豐度與環境因子的相關分析采用皮爾森(Pearson)相關系數法。

由于細菌豐度和環境的相互關系錯綜復雜，單純的線性分析有時并不足以解釋二者之間的相互關系。所以本文選用廣義可加模型(GAM)探討細菌豐度與環境因子的相互關系。GAM為廣義線性模型的非參數化擴展，其優點是無需預定的參數模型，能直接處理響應變量與多個解釋變量之間的非線性關系，對變量的數據類型和統計分布特征適應性更廣，是目前較為先進的研究物種與環境之間關系的方法［16-17］。國內運用GAM模型主要用于海洋漁業、植被預測以及物種和地理空間關系等方面的研究［18-19］，在微生物與環境的關系的研究中還很少見。本文以細菌豐度為因變量，所監測環境因子作為解釋變量采用逐步法建立GAM模型，GAM模型中各自變量之間的關系彼此獨立，可以得出各個因子與細菌豐度的關系。GAM模型的方程一般形式為:

G{E(Y)}=a+f1(X1)+f2(X2)+…+fP(XP)

式中，G為聯結函數，E(Y)為應變量期望值，a為回歸方程常數項;f1…fp是p個環境變量X的平滑函數，fP(XP)用來描述G{E(Y)}與第p個解釋變量關系的非參數函數。可通過局部加權回歸平滑或者樣條平滑得到。本研究采用樣條平滑法。

利用AIC(Akaike Information Criterion)準則檢驗模型的擬合程度，其值越小，模型的擬合效果越好［20］。利用F檢驗評估各環境因子的顯著性［21］。本文中GAM的建立由統計軟件R中的mgcv包(version 3.0.0)完成。

2 結果與分析

2.1 博斯騰湖主要理化因子狀況

采樣點的年平均水深5.2 m，平均透明度為2.3 m，最深的為16#點，水深14.1 m，該點6月份的透明度也最高，達到5.5 m(表1)。采樣點的平均溫度為18.25℃。TDS平均值為1200 mg/L，略超過微咸水湖(1000 mg/L)的標準。水體中TP含量較低，很多樣品TP含量低于檢測限(檢測下限為0.005 μg/L)。均以小湖區21#點最高，該點比較特殊，污染較重，DO的含量低于檢測限(0.01 mg/L)，完全是厭氧狀態。另外，DOC年平均值也以21#點最高(12.53 mg/L)，是平均值的1.3倍。同樣特殊的采樣點是大湖區7#點，該點接納了博斯騰湖北四縣大量的工農業污水及生活污水。該點所處的西北部湖區的TDS、氮鹽含量等均高于21#以外的其他采樣點。

表1 博斯騰湖各環境因子年平均值(n=140)Table1 Annual average of environmental variables in Lake Bosten(n=140)

主要環境因子季節之間ANOVA分析結果見圖2。溫度變化幅度較大，最低溫度出現在冬季(1月)，最高溫度出現在夏季(8月)。DO季節變化則與溫度呈負相關。Chl-a含量夏季最高，春季最低，春季與秋冬季節差異不顯著。濁度以春季最大，與其他三季差異顯著，這主要受春季冰雪融水，開都河來水量增大的影響。TDS季節變化沒有顯著差異。TP、CODMn、DOC最低值出現在冬季，而NO-3在冬季時最高。

圖2 博斯騰湖不同季節理化因子均值比較Fig.2 Comparison of environmental parameters among different seasons in Lake Bosten

2.2 細菌豐度的時空分布

博斯騰湖表層水體細菌豐度的實測值的變化范圍為1.76×105—4.60×106個/mL，總平均值為(1.48±0.95)×106個/mL。細菌豐度季節差異顯著(圖2)，冬季細菌豐度最低;夏季最高(均值為2.05×106個/mL)，是冬季的5倍左右。

各個月份細菌豐度的變化如圖3所示:2010年6月細菌的豐度最高，均值達到了(2.89±0.85)×106個/mL。然后細菌豐度逐月降低，在1月份達到最低，均值為(0.38±0.16)×106個/mL。

博斯騰湖細菌豐度時空分布如圖4所示。在大湖區，春季、冬季細菌豐度最大值均位于湖區中部(15#點附近)，冬季細菌豐度由湖區中部向東南(13#、14#點附近)、西南(17#點附近)逐漸減少。夏、秋季細菌豐度分布與春季大致相反，湖區中部較低，西北部(7#點附近)較高。與大湖區相比，小湖區細菌豐度也是夏季最高，冬季最低。

圖3 博斯騰湖各個月份細菌豐度Fig.3 Monthlyvariationofbacterialabundancein Lake Bosten

圖4 博斯騰湖四季細菌豐度空間分布Fig.4 The spatial and seasonal distribution of bacterial abundance in Lake Bosten

2.3 細菌豐度與理化因子的相關分析

Pearson相關分析結果見表2。細菌豐度與溫度、Chl-a、DOC、CODMn呈極顯著正相關(P＜0.01)。溫度與DO，TN成負相關(P＜0.01)。反映水體中陰陽離子指標的Cl-、TDS、Cond之間的相關性極顯著(P＜0.01)。CODMn和DOC顯著相關(P＜0.01)。

表2 博斯騰湖細菌豐度(B)及主要環境因子的Pearson相關系數(n=140)Table2 Pearson correlation coefficient of bacterial abundance and key environmental parameters in Lake Bosten(n=140)

2.4 環境因子與細菌豐度的GAM模型結果

GAM模型的構建過程中逐步加入各個環境因子，根據F檢驗和AIC值來選擇最優模型。最終有5個環境因子進入GAM模型(表3)，模型表達式如下:

式中，s為自然樣條平滑;由于部分樣品濁度為0，故濁度采用了lg(Turb+1)形式。模型的誤差分布估計為高斯分布。該模型對細菌豐度總偏差解釋率為81.2%，其中貢獻最大的是溫度，貢獻率為63.3%，其次為溶解有機碳和葉綠素a，貢獻率分別為12.5%和2.7%;影響程度最低的為濁度，對模型的偏差解釋率僅為1.0%(表3)。F檢驗表明，除濁度外，其他環境因子均與細菌豐度顯著相關(P＜0.05)，但加入濁度后，模型的AIC值繼續變小，表明模型的擬合程度有所提高，因此模型最終還是保留了濁度因子。

表3 細菌豐度與環境因子GAM模型檢驗Table3 Test of GAM for modeling bacterial abundance and environmental parameters

圖5 環境因子與細菌豐度GAM模型結果Fig.5 The fitted smooth functions for environmental parameters from the final additive model for the bacterial abundance

GAM模型結果表明(圖5):溫度因子對博斯騰湖細菌豐度的影響最大，細菌豐度隨著溫度的升高而增大，但在接近22℃時，增大速率減慢，曲線開始變得平緩。DOC濃度較高時(＞10 mg/L)，其對細菌豐度的影響相對較為明顯，在0—10 mg/L范圍內，對細菌豐度的影響不大。Chl-a、電導率與細菌豐度呈線性關系。濁度的樣品量主要集中在0—2附近，在此范圍內細菌豐度呈現先上升后下降的微小波動。

3 討論

3.1 博斯騰湖細菌豐度與環境因子的關系

本研究表明，博斯騰湖細菌豐度的季節差異主要受溫度的影響。溫度可以通過影響細菌新陳代謝相關酶活性直接影響細菌豐度和生產力，該結果也在培養實驗室中得到驗證，細菌生長速率與生產力會隨著溫度的降低而減少［22］。本研究也顯示水溫是影響博斯騰湖細菌豐度季節差異的主導因子，隨著溫度的升高，細菌豐度總體上也呈現上升的趨勢。但當水溫超過22℃時，溫度的影響開始變小(圖5)。Shiah等［23］在Chesapeake灣的研究也表明，在溫度低于20℃，溫度為浮游細菌的主要控制因子;當溫度高于20℃，營養物質控制成了主導。

DOC是對博斯騰湖細菌豐度影響較大的因子，細菌豐度的空間分布與DOC顯著正相關(r=0.40，P＜0.01)，結合GAM結果，表明DOC作為異養細菌的主要生長能源［24］，是影響博斯騰湖細菌豐度空間異質性的主要因子。

葉綠素a和電導率也是影響博斯騰湖細菌豐度的重要環境因子。葉綠素a是浮游植物現存量的一個良好指標，浮游植物與細菌的生長繁殖有著密切關系［25-27］。浮游植物光合產物溶解性有機物(DOM)能為細菌提供二次生長所需的碳源，促進細菌的自身生長和增殖［28］。與此同時，細菌也能通過自身代謝為浮游植物的生長提供必要的有機營養和生長因子，并調節浮游植物生長的微環境。但在博斯騰湖細菌的豐度雖然與Chl-a顯著正相關，但相關系數并不高，其原因可能與冬季Chl-a含量偏大有關。冬季采集的水樣是在冰下50 cm左右，而冬季水柱中的藻類可能為了獲得光能而更多地集中在冰下小范圍水柱內。博斯騰湖水體中電導率主要反映了總離子含量，它與鹽度顯著正相關(r=0.99，P＜0.01)。不同的鹽度能為細菌提供不同的生態位，影響著細菌的數量和群落結構［29］;也可通過改變水體中的理化因子水平，間接影響水生生態系統中的細菌豐度和組成。

3.2 博斯騰湖細菌豐度時空分布特征及原因分析

博斯騰湖細菌豐度季節變化主要受溫度的影響，而細菌豐度的空間分布則主要受營養鹽濃度(如DOC)和電導率的影響。由于夏季溫度適宜細菌生長繁殖，此時營養鹽濃度成為影響細菌豐度的主要因素;受當地氣候的影響，該地區的工農業生產具有明顯的季節性特點，每年的5—9月是工農業生產排污較為嚴重的時段。流域內產生的各種污染物主要通過博斯騰湖西北部的黃水溝水域的排渠進入湖體的，TN、TP、COD和鹽量分別占入湖總負荷量的21%、21%、24%和48%，農業面源污染加重了博斯騰湖西北水域的咸化與富營養化［30］。因此，造成了夏季博斯騰湖西北黃水溝水域細菌豐度明顯高于其它水域的空間分布格局(圖4)。細菌豐度的空間分布格局是其對博斯騰湖不同水域富營養化和咸化的一種響應。

GAM模型結果表明濁度也是影響博斯湖細菌豐度的一個重要因子。開都河進入博斯騰湖的水量占總入湖水量的80%以上，其對博斯騰湖細菌豐度的時空分布格局勢必會造成重要的影響。春季由于上游冰雪來融水的影響，開都河入大湖河口處水量大增，水體濁度增加，并且細菌的豐度明顯低于其它水域，表明外源輸入對細菌的豐度有一定的影響。開都河細菌的豐度較低，大量的河水的輸入在河口附近稀釋了湖體中細菌的豐度。除了開都河的影響，由揚水站向外揚水及風力條件等產生的湖流也可能通過影響水體中營養物的再分配，從而影響博斯騰湖細菌的空間格局。

營養鹽也是影響細菌豐度的主要環境因子。研究表明，細菌會以提高豐度對富營養化過程做出響應［31-32］。在超寡營養湖泊至超富營養湖泊中，細菌的豐度一般在105—107個/mL的范圍內波動。博斯騰湖作為中營養湖泊［33］，其水體中同季度細菌豐度比一些寡營養湖泊(保加利亞的Seven Rila Lakes、加拿大的shield lake)細菌豐度高2倍左右，與同為中營養的湖泊(Lake Sch?hsee)相比略低;而比一些富營養化湖泊如太湖、烏梁素海等要低一個數量級左右(表4)。

表4 不同營養狀態湖泊中細菌豐度的比較Table4 Comparison of bacterial abundance among different lakes

綜上所述，溫度是影響博斯騰湖細菌季節差異的主要因子，而DOC、Chl-a、電導率和濁度是影響博斯騰湖細菌空間分布的主要因子。博斯騰湖細菌豐度的時空分布格局，體現了其作為一個敏感指標對自然及人類活動雙重影響下博斯騰湖生態環境變化的響應。

致謝:感謝新疆巴州環境監測站在野外采樣及水樣化學分析中給予的幫助。感謝鄧建明博士在GAM分析中的幫助。

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