斑塊生境中食果鳥類對南方紅豆杉種子的取食和傳播

李 寧，王 征，魯長虎，*，熊天石，傅文源，吳錦平

(1.南京林業大學森林資源與環境學院，南京210037;2.南京大學生命科學學院，南京210093;3.梅花山國家級自然保護區管理局，龍巖364207)

人類干擾導致自然生境持續喪失，全球大量森林生態系統被人類景觀所占據［1-3］。在亞熱帶和溫帶，人類的土地利用尤其強烈，房屋、農田等人為景觀侵占了原始的自然生境，導致連續的自然生境被分割為斑塊狀，進而影響生境中動植物種子傳播互惠關系［3-4］。對于某些肉質果植物而言，生境斑塊化常導致植物孤立地聚集在生境斑塊中(“種源”斑塊，簡稱源斑塊)，且源斑塊與更新生境斑塊(適宜于植物幼苗萌發的斑塊)可能存在一定的隔離［5］，鳥類從而成為了聯系植物源斑塊和更新斑塊的媒介［6-8］，它們的種子傳播行為和傳播效率決定了斑塊生境中植物種群的更新效率［9-10］。但由于斑塊生境中的人為干擾較強［11-12］，抗干擾能力較強的森林泛性鳥類(Forest generalist)具有較高的出現頻率，少數隱蔽能力較強的森林專性鳥類(Forest specialist)亦有活動［13］。而近年來的一些研究表明，斑塊化生境中，植物依然能吸引鳥類取食并傳播種子［10，13］;專性鳥類的傳播距離要比泛性鳥類近，二者對植物種群更新貢獻不同［10，12，14］。但植物的種群更新并非僅取決于種子被鳥類傳播多遠［15-16］，更決定于種子被鳥類散布在什么樣的生境，尤其當植物的更新生境鑲嵌在斑塊生境中時，鳥類能否將種子散布至更新生境就對植物更新至關重要。因此，從傳播距離和傳播生境兩方面能更全面地評估斑塊生境中專性鳥類和泛性鳥類的種子傳播效率。

南方紅豆杉(Taxus chinensis var.mairei)為國家一級保護植物，廣泛分布于中國南方山區，野生種群具兩種生活狀態:散生在連續的森林中或與其他闊葉樹伴生并集中分布在斑塊生境中，且以第2種狀態更普遍［17］。前期研究表明，南方紅豆杉果實被紅色肉質假種皮所包裹，依賴于鵯科和鴉科的鳥類傳播種子以實現更新;但花期不育，幼苗競爭力弱、種子捕食壓力和種子萌發條件限制等因素導致南方紅豆杉野生種群更新不佳［17-19，20-21］。然而，當原本的連續生境變成斑塊生境后，生境斑塊化如何影響專性鳥類和泛性鳥類的種子傳播就對于瀕危植物的續存至關重要，仍需進一步研究。為此，以分布于福建梅花山保護區紅豆杉生態園南方紅豆杉種群為對象，研究斑塊生境中食果鳥類對南方紅豆杉種子的取食和傳播，并從傳播距離和傳播生境等兩方面評估專性鳥類和泛性鳥類的傳播效率，以此分析鳥類如何影響南方紅豆杉的種群更新。試圖回答以下科學問題:(1)斑塊生境中南方紅豆杉種群能吸引多少種專性鳥類和泛性鳥類取食并傳播其種子?(2)專性鳥類和泛性鳥類的傳播距離、傳播生境有何差異及其對植物種群更新的影響?

1 材料與方法

1.1 研究地概況

紅豆杉生態園是福建省著名的國家森林公園，它位于福建梅花山自然保護區南部的崇頭自然村。海拔895—1 218 m，生態園總面積15 hm2，屬明顯的中山地貌。南方紅豆杉種群集中分布在闊葉林源斑塊中，約有500株。年齡500a以上的南方紅豆杉古樹約200株，最大年齡約900a。源斑塊內其他優勢喬木還有福建柏(Fokienia hodginsii)、深山含笑(Michelia maudiae)和紅楠(Machilus thunbergii)等。竹林斑塊、竹闊邊緣生境、農田斑塊圍繞著源斑塊，形成明顯的斑塊生境(圖1)。

圖1 紅豆杉生態園生境斑塊的空間分布Fig.1 The spatial distribution of patchy habitat in yew ecological garden

1.2 鳥類-南方紅豆杉的種子傳播系統

野外調查于2011年和2012年南方紅豆杉果期(10月底—12月中，果期持續時間45—50 d)進行。在30棵結實母樹中選擇其中5棵作為目標樹，觀察鳥類對目標樹種子的取食。目標樹的選擇基于兩點:一是所選目標樹均為冠蓋度大、結果量大的母樹，能吸引最多的鳥取食其種子;二是5棵母樹集中分布在一起。

每天6:30—17:00對目標樹進行取食鳥類調查。采用焦點掃描取樣法記錄取食目標樹果實或種子的鳥類種類、取食頻次(觀察期所記錄每種鳥類的取食總次數)、每次取食量(顆)及取食時間、食物處理方式(整吞或啄食)等信息。如果是一群鳥同時取食，則選擇視角最好的1只鳥進行觀察。由于每粒果實內包含1粒種子，對于整吞果實的鳥種，可以認為其種子的吞食量等于種子搬運量［22］。調查以母樹上果實變紅開始，直至樹上的紅色果實完全消失為止。

1.3 專性鳥類和泛性鳥類的取食后行為

當鳥類取食完南方紅豆杉果實后，以紅嘴藍鵲(Urocissa erythrorhyncha)(體長:65—68 cm;體重:150—210 g;泛性鳥類)和黑短腳鵯(Hypsipetes leucocephalus)(體長:24—25 cm;體重:25—28 g;專性鳥類)兩種典型的傳播鳥類為觀察對象，對鳥類取食后移動行為進行跟蹤，以探明專性鳥類和泛性鳥類傳播距離和傳播生境的差異。具體操作如下:當一種鳥類取食完離開母樹時，采用焦點掃描取樣法記錄紅嘴藍鵲、黑短腳鵯取食后移動行為［23］。每隔15 s記錄鳥類停歇的生境斑塊、停歇樹和停歇位置，確定位置后采用Newcon LR7×40型激光測距儀測量其與紅豆杉母樹的距離，以此定義為鳥類的潛在傳播距離［24］。記錄直至鳥類消失在視野內為止或者鳥類混入群體中無法區分。2011年累積觀察時間600 h，共觀察紅嘴藍鵲65次，黑短腳鵯60次，2012年累計觀察時間550 h，共觀察紅嘴藍鵲30次，黑短腳鵯65次。

1.4 專性鳥類和泛性鳥類的傳播效率

一些研究表明，植物1年生幼苗的數量與空間分布取決于傳播動物的空間行為，因此本研究中以鳥類移動距離與幼苗更新距離、鳥類偏好微生境與幼苗更新生境的空間一致性程度來評價專性鳥類和泛性鳥類的傳播效率;當二者空間一致性程度較高時，則認為鳥類的傳播效率較高［24］。于2011年冬季，在竹林斑塊和源斑塊中設置長3 km，寬10 m的樣線。行走樣線時，統計1年生幼苗的數量(高度≤10 cm)［17，25］，發現幼苗后，測量幼苗與鄰近母樹的距離。此外，依據研究區內主要優勢喬木，將微生境分為四種類型:(1)毛竹(Phyllostachys heterocycla)生境;(2)南方紅豆杉同種成樹生境;(3)甜楮(Castanopsis eyrei)及其他闊葉樹生境;(4)空曠地生境。當鳥類停歇在微生境中時，記錄該微生境位置，類型及幼苗數量，以此比較專性鳥類和泛性鳥類傳播生境的差異。

1.5 數據分析

采用獨立樣本T檢驗分析兩年間食果鳥類取食頻次的差異。并將整吞的鳥類作為南方紅豆杉的潛在傳播鳥類構建南方紅豆杉種子傳播系統，參考Bascompte等［26］互惠網絡構建方法評價南方紅豆杉對傳播鳥類的依賴程度(傳播鳥類取食頻次占所有食果鳥類訪問頻次的比例)。

比較專性鳥類和泛性鳥類傳播平均距離的差異。并采用Ivlev資源選擇函數(Ei)計算鳥類對微生境的選擇利用［27］。

E=(Ri-Ni)/(Ri+Ni)

式中，Ri表示資源利用率，Ni表示資源利用率;若Ei=0，表示動物對資源i無選擇性，用“0”表示;若Ei＜0表示動物回避資源i，用“-”表示;若Ei＞0表示動物偏好選擇資源i，用“+”表示。

為分析專性鳥類和泛性鳥類傳播效率的差異，分別分析鳥類傳播距離和幼苗更新距離的空間一致性、鳥類傳播生境與幼苗更新生境的空間一致性。具體操作如下:

根據前期統計各距離范圍的幼苗相對數量，將距母樹距離共分為0—5，5—15，15—25，25—35和＞35 m等5個等級并計算一年生幼苗數量的相對比例，以此分析幼苗的更新距離;同時統計各等級中鳥類的停歇頻次，利用Pearson卡方檢驗和似然比卡方檢驗評價以比較鳥類傳播距離與幼苗更新距離間的一致性程度，P值越小時，表示二者一致性程度越低。

根據各生境斑塊和微生境中幼苗的數量，計算相對比例。與此同時，統計各生境中鳥類的停歇頻次。利用Pearson卡方檢驗和似然比卡方檢驗評價鳥類停歇地和幼苗分布的空間一致性。P值越小時，表示二者一致性程度越低［28］。

2 研究結果

2.1 鳥類-南方紅豆杉的種子傳播系統

野外共觀察到22種鳥取食南方紅豆杉的果實(表1)，其中9種鳥啄食假種皮，而另外13種鳥類則整吞果實。共記錄取食頻次667次，不同年間鳥類對南方紅豆杉取食頻次差異不顯著(t=0.523，P＞0.05)，但取食南方紅豆杉種子的鳥類在種類上呈現出一定的年間變化:2011年，黑短腳鵯、紅嘴藍鵲和灰喉山椒鳥(Pericrocotus solaris)是南方紅豆杉的主要取食鳥類，三者的取食頻次達到該年總取食頻次的91.6%，取食強度由高到低依次為黑短腳鵯、紅嘴藍鵲和灰喉山椒鳥;2012年，栗背短腳鵯(Hemixos castanonotus)、黑短腳鵯和紅耳鵯(Pycnonotus jocosus)的取食頻次較高，三者的取食頻次達到該年總取食頻次的79.9%，由高到低依次為黑短腳鵯、栗背短腳鵯和紅耳鵯(表1)。

斑塊生境中，南方紅豆杉共與13種鳥類傳播者構成種子傳播系統，其中7種鳥類為專性鳥類，6種鳥類為泛性鳥類。專性鳥類黑短腳鵯為南方紅豆杉的最主要傳播鳥類。除黑短腳鵯外，其他傳播鳥類呈現出一定的年間變化。2012年，泛性鳥類紅嘴藍鵲的作用被栗背短腳鵯、紅耳鵯和灰樹鵲(Dendrocitta formosae)等鳥類所替代(表1)。

2.2 專性鳥類和泛性鳥類的取食后行為

取食后鳥類傳播者取食后行為呈現出一定的差異，從而導致種子的傳播距離和傳播生境出現差異。與泛性鳥類紅嘴藍鵲相比，專性鳥類黑短腳鵯飛行的平均距離較短((16.3±11.0)m，Mean±SD，N=125)，為南方紅豆杉提供相對較近的傳播距離，它們取食后偏好在闊葉林斑塊中活動(闊葉林利用頻次0.90 vs竹林利用頻次0.10，n=100)，喜棲息在同種成樹(E=0.23)，甜楮及其他闊葉樹(E=0.19)等棲樹上。泛性鳥類紅嘴藍鵲取食后常在斑塊間移動，它們取食后常將大量的種子搬運至竹林斑塊中(竹林利用頻次0.84 vs闊葉林利用頻次0.16，n=100)，常停歇在同種成樹(E=0.12)和毛竹(E=0.33)上，提供相對較遠的傳播距離((24.9±20.0)m，Mean±SD，n=95)(圖2)。

表1 食果鳥類對南方紅豆杉種子的取食Table1 Species of birds feed on the seeds of Chinese yew

2.3 專性鳥類和泛性鳥類的傳播效率

幼苗更新顯示出Janzen-Connell格局，大量幼苗聚集在距母樹15 m處。在幼苗更新聚集最多的區域，黑短腳鵯移動停歇比例高，黑短腳鵯移動距離對幼苗更新距離的空間一致性程度(χ2=5.844，P=0.211)要大于紅嘴藍鵲(χ2=27.630，P＜0.001)(圖3)。

幼苗集中分布在竹林斑塊(N=233株)，而源斑塊較少(N=30顆)。4種微生境中均發現更新幼苗，其中毛竹生境內幼苗數量最多(圖4)。在幼苗聚集的生境斑塊和微生境中，紅嘴藍鵲停歇較多，且它們選擇的生境與幼苗更新生境一致性程度高(χ2=4.582，P=0.205)，而黑短腳鵯生境與幼苗生境一致性低(χ2=26.371，P＜0.001)。

3 討論

3.1 斑塊生境中鳥類-南方紅豆杉的種子傳播系統

圖2 紅嘴藍鵲和黑短腳鵯的取食后行為比較Fig.2 Post-foraging behavior comparison between H.leucocephalus and U.erythrorhyncha

圖3 紅嘴藍鵲和黑短腳鵯取食后移動距離與紅豆杉幼苗更新距離的關系Fig.3 Relationship between post-foraging movement distance of H.leucocephalus，U.erythrorhyncha and recruitment distance of yew seedling

斑塊生境中植物的種子傳播系統特點影響著植物種群續存。傳播者種類多是斑塊生境中南方紅豆杉種子傳播系統的主要特點之一。在紅豆杉生態園，南方紅豆杉依賴于7種專性鳥類，6種泛性鳥類傳播種子(表1)。紅豆杉園植物種群所依賴的傳播者種類高于浙江天目山、安徽仙寓山種群［19-21］。傳播者種類的增加往往對植物種群更新更為有利，因為當種子傳播系統中擁有較多種類的傳播鳥類時，動物與植物之間的種子傳播互惠關系更趨于穩定［22］。依賴更多的泛性鳥類傳播也是斑塊生境中南方紅豆杉種子傳播系統的重要特點。除黑短腳鵯對南方紅豆杉的取食和傳播占絕對優勢，而其他種子傳播者發生了明顯的年間變化，泛性鳥類的傳播作用在第2年有所增強(表1)。這對于南方紅豆杉種子傳播系統的穩定往往是有利的。因為泛性鳥類抗干擾能力強，動植物種子傳播系統能應對環境干擾的能力更強［30-31］，促使植物形成穩定的種子傳播系統為斑塊生境中植物種群的續存提供了可能［13，22，32］。

3.2 食果鳥類組合對南方紅豆杉更新的潛在影響

食果鳥類組合呈現出一定的年間變化，在取食南方紅豆杉果實的主要鳥類中，僅黑短腳鵯同時出現在不同年份且取食量明顯大于其他食果鳥類(表1)，這說明斑塊生境中南方紅豆杉與黑短腳鵯呈現了一種較為依賴的種子傳播關系。這是瀕危植物在斑塊生境中續存的關鍵。除黑短腳鵯外，其他食果鳥類發生一定的年間變化。在2011年，紅嘴藍鵲和灰喉山椒鳥為南方紅豆杉種子的主要取食者，而在2012年，這兩種鳥類的取食呈現出明顯下降，栗背短腳鵯和紅耳鵯代替了它們的作用(表1)。表明第2年中傳播者的取食比例更大，從而提高了鳥類對南方紅豆杉種子的傳播回報。因為當傳播者的取食頻次大于取食者時，更多的種子能被鳥類傳播［33］。

圖4 不同生境中幼苗更新現狀及紅嘴藍鵲和黑短腳鵯的生境利用Fig.4 Recruitment pattern of seedling in different habitats and habitat use by H.leucocephalus，U.erythrorhyncha

在斑塊生境中，南方紅豆杉以紅嘴藍鵲、鵲鴝、灰樹鵲等泛性森林鳥類和黑短腳鵯、栗背短腳鵯等專性森林鳥類為主要的鳥類傳播者(表1)。南方紅豆杉果實與兩類傳播鳥類形成種子傳播關系，這亦是南方紅豆杉在斑塊生境中仍有更新幼苗出現的主要原因［18-20］。相關研究亦顯示，雖然生境斑塊化常導致傳播動物多樣性的下降，但并不意味著種子傳播就一定會下降。一些以不同適應能力的鳥類為主要傳播媒介的肉質果植物仍能獲得較高的傳播效率［22，24，34］。一方面，專性鳥類黑短腳鵯在斑塊內搬運種子，為種子提供了短距離傳播;而另一方面，泛性鳥類將種子搬離源斑塊，為種子提供較長的傳播距離(圖2，圖3)，促進植物占據新的生境斑塊［10］。這種傳播距離上的互補往往對植物更新更有利［9］。

3.3 斑塊生境中專性鳥類和泛性鳥類對南方紅豆杉種子的傳播效率

鳥類是否能將種子搬運至植物的更新生境決定了斑塊生境中植物種群續存的成敗［35-37］。在紅豆杉生態園中，大量幼苗聚集在竹林、毛竹冠幅下(圖4)，這可能受到種子萌發條件的影響。南方紅豆杉種子需兩冬一夏才能萌發且萌發對微生境要求較高，需潮濕但排水條件好的土壤［17-18，38］，而林下灌木密度過高又不利于幼苗的成活，因為紅豆杉幼苗在與其他植物的競爭中常處于劣勢［17］。在紅豆杉生態園，農田等人為干擾斑塊由于高強度的管護，地面幾乎沒有草本植被，土壤濕度太小，不利于種子萌發;紅豆杉源斑塊成樹較多，Janzen-connell效應較強［39-40］，闊葉樹下草本密度過高。因此，在紅豆杉園中僅有竹林和毛竹才是南方紅豆杉適宜的更新生境。那么，動物是否能將種子排放至竹林斑塊、毛竹冠幅下就顯得格外重要，但排放在哪兒往往取決于動物生境選擇的決策［41-42］。

在紅豆杉園，專性鳥類和泛性鳥類取食后生境選擇存在一定差異，導致種子排放生境不同。取食后，泛性鳥類紅嘴藍鵲偏好停歇在竹林斑塊中，而專性鳥類黑短腳鵯則偏好在源斑塊內活動(圖2，圖4)，表明不同適應能力的鳥類對南方紅豆杉種群更新的貢獻不同，泛性鳥類更能將種子傳播至更新斑塊中。微生境的安全性，食物可利用性是影響鳥類生境利用的主要因子［41］。較高郁閉度的庇護所是鳥類取食紅豆杉后的首要停歇點，因為紅豆杉成樹不僅為鳥類提供較好的隱蔽所，其果實也成為鳥類的選擇食物，故鳥類重復利用紅豆杉所在的微生境(圖2)。這種重復利用雖給幼苗帶來較大的密度制約死亡率，但也為幼苗提供符合種群生長的適宜生境，極少的幼苗等待著建成的機會成為幼樹。除偏好選擇南方紅豆杉同種成樹外，兩種鳥類對異種成樹的利用顯示出明顯的差異。紅嘴藍鵲取食后更偏好選擇毛竹棲息，而黑短腳鵯則少量利用甜楮等其他闊葉樹(圖2)。異種成樹下往往會給植物更新提供較好的空間。毛竹生境是幼苗萌發的適宜生境(圖2，圖4)。這暗示紅嘴藍鵲更能將種子沉積在適宜的更新生境中。由此可見，在南方紅豆杉與鳥類傳播者的種子傳播系統中，泛性鳥類紅嘴藍鵲取食后的利用生境與幼苗更新生境空間一致性更高，更能促進斑塊生境中南方紅豆杉種群續存。因為鳥類對同種成樹的重復利用，會促使少量幼苗獲得建成幼樹的潛在機會，而對庇護植物的利用則會促進植物更新［43-44］。同時，野外觀察也發現黑短腳鵯也會停歇在竹林中的一些闊葉樹種上(圖2，圖4)，造成種子沉積在竹林中，可推測它對南方紅豆杉種群更新的貢獻更多體現在于鳥類對更新生境的隨機利用。

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