鹽脅迫下植物細胞離子流變化的研究進展

左照江，張汝民，高巖

（浙江農林大學林業與生物技術學院，浙江臨安 311300）

鹽脅迫下植物細胞離子流變化的研究進展

左照江，張汝民，高巖

（浙江農林大學林業與生物技術學院，浙江臨安 311300）

土壤鹽化是全球面臨的最嚴峻的環境問題之一，鹽離子在細胞內大量積累會對植物造成毒害。在鹽脅迫下，鈉離子（Na+）通過非選擇性陽離子通道進入胞內并引起質膜去極化，進而激活外向鉀離子（K+）通道使鉀離子外流。在耐鹽植物中，鉀離子外流可被明顯抑制，從而維持胞內較高的K+/Na+以降低鹽脅迫傷害。植物細胞質膜上的H+-ATP酶可將氫離子（H+）泵到胞外，從而形成質子動力勢以驅動Na+/H+反向運輸體將胞內鈉離子排出。鈣離子（Ca2+）在鹽脅迫條件下會流向胞內，使胞內鈣離子濃度升高，進而調控鈉離子和鉀離子的跨膜流動。氯離子（Cl-）在鹽脅迫下會流向胞外，這種流動可能與鈉離子外流相偶聯。主要就這幾種離子在鹽脅迫下的跨膜流動及其調控機制進行綜述，以期對離子流的深入研究有所幫助。圖2參60

植物學；離子流；鹽脅迫；綜述；鹽過敏感調控途徑；K+/Na+平衡

土壤鹽化是影響作物生產的主要環境問題之一，目前全球約有7%的陸地正在發生不同程度的鹽化［1］，約1/3耕地受到鹽化影響［2-3］。土壤鹽化可通過直接和間接的方式影響植物生長，其直接影響主要是降低土壤水勢阻礙植物根系吸水以及鹽離子在植物體內過量積累所造成的毒害，間接影響主要是誘導植物體內產生大量的活性氧從而引起次生脅迫傷害［2，4-5］。在鹽（氯化鈉，NaCl）脅迫下，植物通過細胞內外離子的跨膜流動，從而減少鹽離子在細胞內積累并達到新的離子平衡，進而提高其抵抗鹽脅迫的能力［2，6-7］。隨著非損傷微測技術的出現，離子跨膜流動的研究得到迅速發展。本文主要就鹽脅迫下植物細胞內外的鈉離子（Na+），鉀離子（K+），氫離子（H+），鈣離子（Ca+）和氯離子（Cl-）等的流動變化進行綜述。

1 鈉離子（Na+）流

鈉離子（Na+）是鹽脅迫的主要毒害離子，其吸收、運輸和區域化儲存決定了植物能否在鹽脅迫下生存。植物除了抑制鈉離子（Na+）吸收外，還可通過質膜上的Na+/H+反向運輸體（SOS1）排出或通過液泡膜上的Na+/H+反向運輸體（AtNHX）轉運至液泡［2，4］，從而降低細胞質中鈉離子（Na+）濃度。

SOS1位于細胞質膜上，是植物鹽過敏感調控途徑［salt overly sensitive（SOS）signal-transduction pathway］中的反向Na+/H+運輸體，在植物抵抗鹽脅迫中具有重要的鈉離子（Na+）排出作用［8-10］。擬南芥Arabidopsisthalianasos1突變體與野生型植株相比，在氯化鈉（NaCl）脅迫下細胞內會積累較多鈉離子（Na+），其抗鹽性明顯降低［11］；而過表達SOS1擬南芥植株則具有較高的鈉離子（Na+）排出能力，其抗鹽性明顯提高［12］。在高羊茅Festucaarundinacea同一植株中轉入擬南芥SOS1，SOS2和SOS3等3種基因，其鈉離子（Na+）排出速率顯著提高，抗鹽性明顯增強［13］。

大豆Glycinemax葉肉細胞在氯化鈉（NaCl）脅迫后，鈉離子（Na+）迅速內流，然而幾分鐘后鈉離子（Na+）內流顯著降低，并且表現出鈉離子（Na+）外流［14］。胡楊Pobuluseubhratica根在50 mmol·L-1氯化鈉（NaCl）短時間（24 h）脅迫和100 mmol·L-1氯化鈉（NaCl）長期（15 d）脅迫后均具有很高的鈉離子（Na+）排出能力，同時其原生質體在短期鹽脅迫中也具有明顯的鈉離子（Na+）排出能力［6］。由此可見，SOS1可在短時間被氯化鈉（NaCl）脅迫所誘導激活，同時其鈉離子（Na+）排出能力可長期保持。SOS1的激活可能存在多種方式，其中最主要的是鈣離子（Ca2+）所介導的信號途徑。鈉離子（Na+）脅迫誘導胞內鈣離子（Ca2+）濃度升高，從而活化具有類似于鈣離子（Ca2+）依賴型磷酸酶特性的SOS3，SOS3再與SOS2結合進而激活SOS1（圖1）［8］。Bose等［15］通過在擬南芥中過表達血紅素氧化酶研究表明，活性氧可能具有激活SOS1的能力。此外，SOS1還有可能被鈉離子（Na+）直接激活（圖1），然而目前尚缺乏此方面的直接證據［8］。

NHX蛋白家族是位于液泡膜上的Na+/H+反向運輸體，其轉錄水平可為脫落酸（ABA）和鹽脅迫所調控［16］。小麥Triticumaestivum耐鹽品種‘Kharchia 65'在鹽脅迫下SOS1和NHX1活性及其基因轉錄水平均明顯提高，因此，鈉離子（Na+）可有效地排出細胞和排入液泡，從而降低細胞質中鈉離子（Na+）濃度以提高耐鹽性［17］。在多種植物中轉入擬南芥NHX1基因以及在擬南芥中過表達液泡膜上的H+-焦磷酸酶基因均能有效提高植物抗鹽性。這表明在鹽脅迫下鈉離子（Na+）可通過NHX流入液泡，同時在此過程中需要水解ATP提供能量［18，19］。對擬南芥sos1，sos2和sos3突變體植株進行鹽脅迫處理，其NHX1表達量未受影響，這表明NHX1的表達與SOS途徑無關［16］。

圖1 SOS信號轉導途徑Figure 1 SOS signal-transduction pathway

2 氫離子（H+）流

在鹽脅迫下，胞外氫離子（H+）順著質子動力勢內流從而驅動鈉離子（Na+）通過SOS1排出，而質子動力勢的形成則需要質膜上H+-ATP酶水解三磷酸腺苷（ATP）將胞內氫離子（H+）泵到胞外［10，12］。蠶豆Vacia faba葉肉組織在氯化鈉（NaCl）脅迫后氫離子（H+）外流明顯增加，采用原釩酸鹽抑制質膜H+-ATP酶后，其氫離子（H+）外流的增加量也被明顯抑制。這表明氯化鈉（NaCl）脅迫可誘導質膜H+-ATP活化，從而促進氫離子（H+）外流以參與植物細胞對鹽脅迫的應答反應［14］。胡楊是抗鹽堿植物，其根尖在低鹽脅迫下發生明顯的氫離子（H+）外流，而不抗鹽堿的群眾楊Populuspopularis則無此現象；隨著鹽脅迫時間延長，氫離子（H+）從胡楊根尖和原生質體外流明顯增加，而群眾楊則無明顯變化［6］。胡楊細胞經低鹽脅迫后再用50mmol·L-1氯化鈉（NaCl）進行脅迫處理，氫離子（H+）內流增加，同時此內流現象可為原釩酸鹽和阿米洛利（SOS1抑制劑）所抑制，這可能是由于高濃度鹽脅迫需要更多的氫離子（H+）內流以驅動鈉離子（Na+）外流，因此，氫離子（H+）內流增加［6］。Guoa等［20］研究發現，氯化鈉（NaCl）處理15min后，擬南芥sos1突變體根分生區氫離子（H+）外流，細胞堿性化；而sos2和sos3突變體以及野生型植株則表現為氫離子（H+）內流，細胞微弱酸化。這與Shabala等［8］的研究結果相一致，sos1突變體由于缺失Na+/H+反向運輸體，被H+-ATP酶泵到胞外的氫離子（H+）不能迅速回流，因此表現為外流；而sos2和sos3突變體以及野生型植株具有Na+/H+反向運輸體，泵到胞外的氫離子（H+）驅動鈉離子（Na+）外排而發生內流。

3 鉀離子（K+）流

植物在受到鹽脅迫后，大量的鈉離子（Na+）進入細胞，而細胞內的鉀離子（K+）則發生外流，并且此種外流現象不僅存在于根中，同時也存在于葉片之中［21-23］。鉀離子（K+）外流與質膜去極化密切相關［24］，鹽脅迫下進入細胞內的鈉離子（Na+）會中和膜內負電荷使質膜發生去極化，進而活化外向鉀離子（K+）通道（KORC）使鉀離子（K+）外流［8，25-26］。耐鹽大麥Hordeumvulgare在氯化鈉（NaCl）脅迫下能保持很高的膜負電位，從而抑制質膜發生去極化，進而抑制KORC以阻止鉀離子（K+）外流［27］。與鹽脅迫不同，在滲透脅迫下K+發生內流。采用90mmol·L-1氯化鈉（NaCl）處理大豆葉肉細胞，其細胞內鉀離子（K+）發生明顯外流；而采用甘露醇進行等滲脅迫，胞外的鉀離子（K+）則發生明顯內流［14］。這表明植物在感知和響應鹽脅迫與滲透脅迫上存在明顯差異。除高等植物外，在大腸埃希菌Escherichiacoli中也有此現象存在［28］。

在鹽脅迫條件下，外源物質可通過抑制外向鉀離子（K+）通道而阻止鉀離子（K+）外流。Cuin等［24］測定了26種氨基酸對氯化鈉（NaCl）誘導大麥根表皮細胞鉀離子（K+）流的作用，其中21種氨基酸能明顯緩解鉀離子（K+）外流。采用多胺（精胺、亞精胺、腐胺）處理玉米Zeamay和擬南芥根后再進行氯化鈉（NaCl）脅迫，根成熟區鉀離子（K+）外流被明顯抑制［29］，其原因可能是多胺通過影響非選擇性陽離子通道（NSCCs）而阻止了鉀離子（K+）外流［30］。水楊酸處理可降低氯化鈉（NaCl）脅迫引起的質膜去極化，從而抑制KORC活化，因此在短期脅迫后（1 h）可以減少鉀離子（K+）外流，而在長期脅迫后（14 d）可提高細胞內鉀離子（K+）濃度［31］。Shabala等［23］采用膜片鉗技術研究發現擬南芥細胞質膜上存在2種對鈣離子（Ca2+）敏感的K+通道，外施鈣離子（Ca2+）可直接或間接［降低氯化鈉（NaCl）誘導的質膜去極化］調控K+外流通道，從而減少細胞內鉀離子（K+）外流。硫化氫（H2S）是重要的信號物質，參與植物體內多種生理過程的調控［32-34］。采用其處理胡楊和群眾楊根后，在氯化鈉（NaCl）脅迫條件下鉀離子（K+）外流被明顯抑制，其原因可能為硫化氫（H2S）通過上調SOS1，從而促進鈉離子（Na+）外流，阻止質膜去極化，因此，抑制了KORC活化和鉀離子（K+）外流［35］。

鹽脅迫除了誘導鉀離子（K+）外流外，還會降低細胞對鉀離子（K+）的吸收，這可能與鉀離子（K+）和鈉離子（Na+）競爭細胞膜上的吸收位點有關［36-38］。鉀離子（K+）外流增加、內流減少將會大大降低細胞內鉀離子（K+）含量，改變細胞內適宜的K+/Na+比值，從而使植物受到鹽脅迫傷害。Chen等［39］通過對70個品種的大麥進行研究發現，大麥幼苗根的凈鉀離子（K+）流［氯化鈉（NaCl）處理40 min］與氯化鈉（NaCl）脅迫1個月后植株的生理響應［生長速率、生物量、凈二氧化碳（CO2）同化速率、葉綠素熒光等］之間密切相關（R＞0.8）。在氯化鈉（NaCl）脅迫下，耐鹽和敏感大麥鉀離子（K+）外流量之間存在明顯差異，其中敏感植株鉀離子（K+）外流現象明顯［39-40］。在煙草Nicotianatabacum植株內轉入動物抗凋亡基因CED-9后，可通過抑制鉀離子（K+）外流來提高其耐鹽和抗氧化脅迫能力。這可能與CDE-9調控KORC和NSCCs等2種鉀離子（K+）通道有關［41］。耐鹽植物通過減少鉀離子（K+）外流以維持細胞內較高的鉀離子（K+）含量和K+/Na+，從而維持正常的細胞代謝，進而提高其抵抗鹽脅迫的能力［42-43］。

4 鈣離子（Ca2+）流

鈣離子（Ca2+）是植物細胞內重要的信號物質，在植物抵抗鹽脅迫中具有重要的調控作用（圖1）：①鈣離子（Ca2+）通過調控鈉離子（Na+）進入細胞的主要通道NSCCs從而抑制鈉離子（Na+）內流［37，44-45］，并且此種調控作用與胞外鈣離子（Ca2+）和鈉離子（Na+）的比率無關，而與胞外鈣離子（Ca2+）濃度有關［46-48］；②通過抑制KORC而阻止鉀離子（K+）外流［23］；③啟動SOS信號轉導途徑［49-50］。在氯化鈉（NaCl）脅迫下，胞外鈣離子（Ca2+）向細胞內流動，從而使胞內鈣離子（Ca2+）濃度呈線性增加［51］。雖然滲透脅迫也會引起細胞質內鈣離子（Ca2+）濃度升高，但是其來源于細胞內鈣庫釋放，因此，其升高機制與鹽脅迫不同［52］。Ma等［13］采用氯化鈉（NaCl）處理轉擬南芥SOS1+SOS2+SOS3基因的高羊茅植株發現，野生型和轉基因植株均發生鈣離子（Ca2+）內流現象，并且轉基因植株鈣離子（Ca2+）內流速率較高，其原因可能為轉基因植株含有較多的SOS3蛋白，需要有較多的鈣離子（Ca2+）進行活化，因此，鈣離子（Ca2+）內流量明顯高于野生型植株。

鈣離子（Ca2+）內流與質膜上的鈣離子（Ca2+）內流通道和羥自由基（OH·）密切相關，鹽脅迫下質膜上的還原型煙酰胺腺嘌呤二核苷酸磷酸（NADPH）氧化酶在將電子傳遞給氧（O2）時會在胞外產生大量超氧陰離子自由基（O2-·），這些O2-·迅速轉化為過氧化氫（H2O2）和OH·，其中OH·可活化質膜上的鈣離子（Ca2+）內流通道，從而使胞外鈣離子（Ca2+）通過其流入胞內［7，53］。Sun等［54］研究表明，過氧化氫（H2O2）活化了質膜上的鈣離子（Ca2+）內流通道，從而使胞外鈣離子（Ca2+）流入胞內（圖2）。由此可見：活性氧在鈣離子（Ca2+）+內流過程中具有重要的調控作用。采用二磷酸腺苷（ADP）處理擬南芥根后，鈣離子（Ca2+）發生內流，胞內鈣離子（Ca2+）濃度升高，同時此內流現象可在極短時間內（1 s）發生；三磷酸腺苷（ATP）處理則會引起鈣離子（Ca2+）外流，因此，在植物細胞膜上可能存在有ADP與ATP調控的鈣離子（Ca2+）通道，然而此通道在氯化鈉（NaCl）脅迫后如何轉運鈣離子（Ca2+）目前尚無相關報道［55］。

圖2 氯化鈉（NaCl）脅迫下植物細胞內的離子流［54］Figure 2 Plant cellular ion flux in response to NaCl stress

5 氯離子（Cl-）流

在木本植物中，氯離子（Cl-）的毒害作用比鈉離子（Na+）更為嚴重［2，56］，然而目前對氯離子（Cl-）流響應鹽脅迫的研究則相對較少。在氯化鈉（NaCl）脅迫下，大豆葉肉細胞［14］、擬南芥［57］和胡楊根細胞［6，58］內的氯離子（Cl-）會發生明顯外流，并且隨著氯化鈉（NaCl）脅迫時間的延長，胡楊根細胞內氯離子（Cl-）外流逐漸增加［58-59］。Lorenzen等［55］推測氯離子（Cl-）外流可能與鈉離子（Na+）外流相偶聯，然而氯離子（Cl-）通過何種機制發生跨膜流動尚不清楚。采用甘露醇和山梨醇對擬南芥進行滲透脅迫，其根表皮細胞外的氯離子（Cl-）向胞內流動［60］。在高滲脅迫時胡楊根外的氯離子（Cl-）內流，其中在距根尖700～1 200μm處內流最為明顯［6］。由此可見，植物細胞氯離子（Cl-）流對鹽脅迫和滲透脅迫的響應機制存在明顯差異。

6 結束語

在氯化鈉（NaCl）脅迫下，細胞質膜發生去極化，進而活化KORC和NSCCs使鉀離子（K+）發生外流。通過質膜上NADPH氧化酶產生的活性氧（H2O2和OH·）可活化鈣離子（Ca2+）通道引起鈣離子（Ca2+）內流，從而使胞內鈣離子（Ca2+）濃度升高以激活SOS信號途徑，進而通過Na+/H+反向運輸體排出鈉離子（Na+）。胞內H2O2可誘導依賴于鈣離子（Ca2+）的H+-ATP酶活化，使胞內氫離子（H+）外流，從而促進Na+/H+反向運輸體運轉。氫離子（H+）外流還可阻止質膜去極化，抑制鉀離子（K+）通過KORC和NSCCs外流（圖2）［54］。在此過程中，植物細胞通過減少鉀離子（K+）外流和促進鈉離子（Na+）外流以維持胞內K+/Na+平衡，然而離子的跨膜流動是一個復雜的響應過程，除了已知的幾種通道外，是否還有其他通道參與離子跨膜流動，尤其是氯離子（Cl-）通道尚不清楚，同時這些通道如何進行調控亦不明確，這些都需要進行深入研究。離子再平衡后對植物相關基因表達和細胞器有何影響、以及此過程如何調控尚不清楚。對這些問題進行系統研究，對揭示鹽脅迫如何誘導植物進行迅速響應具有重要價值，同時對提高植物抗鹽性研究也具有重要意義。

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Advances in plant cell ion flux with salt stress：a review

ZUO Zhaojiang，ZHANGRumin，GAO Yan
（School of Forestry and Biotechnology，Zhejiang A&FUniversity，Lin'an 311300，Zhejiang，China）

Soil salinization，one of the severest environmental problems，results in accumulation of salt ions in cells that poisons plants.With NaCl stress，Na+enters into the cell via non-selective cation channels leading to plasmamembrane depolarization.This activates the outward K+channel draining K+.In salt-tolerant plants，K+efflux is inhibited，so cellsmaintain a higher K+/Na+to reduce salt stress damage.In plasma membranes，H+-ATPase transports H+out the cell，so that the H+can form a proton inducing force to drive the Na+efflux via an Na+/H+antiporter.With salt stress，Ca2+flows into the cell playing an important role in the regulation of Na+and K+flux.At the same time，Cl-outflow from the cellwith salt stressmay couple with Na+efflux.To aid in helping the further study of ion flux，the flux of these ions and their regulationmechanism with salt stress are summarized in this paper.［Ch，2 fig.60 ref.］

botany；ion flux；salt stress；review；salt overly sensitive signal-transduction pathway；K+/Na+homeostasis

S718.43；Q948.113

A

2095-0756（2014）05-0805-07

2013-11-02；

2014-02-19

國家自然科學青年基金資助項目（31300364）；國家自然科學基金資助項目（31270756）

左照江，講師，博士，從事植物逆境生理、植物化學生態等研究，E-mail：zuozhaojiang@126.com