黃土丘陵區不同降水量帶生物結皮對土壤氮素的影響

明 姣，趙允格，許明祥*，楊麗娜，王愛國，姚春竹

(1中國科學院水土保持與生態環境研究中心，黃土高原土壤侵蝕與旱地農業國家重點實驗室，陜西楊凌712100;2西北農業科技大學水土保持研究所，陜西楊凌712100;3中國科學院大學，北京100049)

黃土丘陵區是我國乃至世界上水土流失最為嚴重的區域之一，由于嚴重的水土流失，導致土壤質量退化，土壤氮素含量偏低［1］。近年來，為遏制水土流失，改善生態環境，在該區大面積地實施以退耕還林還草為主的生態修復工程。有研究報道，該區退耕后6年的土壤全氮含量僅為0.253 g/kg，即使退耕40年后，土壤中全氮含量也只有0.411 g/kg［2］，氮素的缺乏可能是影響該區植被恢復的因子之一。

退耕還林工程實施后，黃土丘陵區退耕地生物結皮蓋度可達60% ～70%，甚至更高［3］。生物結皮中包含多種固氮藍藻和地衣，如Anabaena azotica、Lyngbya crytoraginatus、Nostoc flagelliforme、Oscillatora pseudogeminate及 Collema sp．等，能夠將大氣中的N2固定為可被植物利用的銨態氮(NH+4)進入土壤［4］，改善土壤氮素營養狀況。Belnap 等［5］的研究表明，在美國猶他州生物結皮每年向土壤中投入的氮素可達1.4～13 kg/(hm2·a);趙允格等［6］研究了中國黃土丘陵區退耕地蘚結皮和藻結皮的固氮活性，認為該區生物結皮積累的氮素可達4 kg/(hm2·a)(蘚結皮)和 13 kg/(hm2·a)(藻結皮)。

生物結皮的固氮活性與其物種組成有關。Belnap研究認為，膠衣屬(Collema sp．)占20%的生物結皮氮累積量約為13 kg/(hm2·a)，以具鞘微鞘藻(Macrocoleus vaginatus)為主并有20%以上具鞘微鞘藻和偽枝藻(S．myochrous)地衣覆蓋的深色藻結皮氮累積量可達9 kg/(hm2·a)，均顯著高于以具鞘微鞘藻占98%以上的淺色藻結皮［9 kg/(hm2·a)］［5］。此外，還有研究表明，由于荒漠藻結皮中固氮藍細菌建群種的不同，導致生物結皮對土壤氮素貢獻的差異，固氮活性一般為藻結皮＞地衣結＞蘚結皮［7－8］。這主要是地衣結皮中含有固氮作用較強的膠衣屬，而蘚結皮本身不具有固氮作用，其固氮作用主要靠寄生在其周圍的固氮藻類完成［9］。不同的降水量可能導致生物結皮物種組成發生變化［4］。同時，由于生物結皮僅在濕潤條件下才具有生理活性［10］，因此，生物結皮的固氮活性及固氮時間與生物結皮層含水量以及持續濕潤時間有關［11－12］，在不同降水量條件下，生物結皮對土壤中氮素累積效應可能有所不同，但目前鮮有關于不同降水量與生物結皮對土壤氮素水平影響的研究報道，妨礙了人們對生物結皮生態功能的科學認識。

中國黃土丘陵區地形復雜，氣候多樣，位于年均降水量600 mm至250 mm以下不同降水量氣候區［13］。本文通過野外調查，在明確了黃土丘陵區不同降水量帶生物結皮物種組成及空間分布的基礎上，通過室內分析研究了生物結皮層及下層0—10 cm中土壤氮素含量，以期揭示不同降水量條件下生物結皮對土壤氮素的貢獻，為該區植被恢復的環境效應評價以及科學認識生物結皮生態功能提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

本研究主要在黃土高原腹地黃土丘陵區進行，在降水量200～600 mm之間的地區，以降水量等值線圖為基準，按降水量50 mm的梯度，從東南到西北，研究區依年均降水量劃分為8個降水量帶［14］。選擇其中的六個降水量帶，分別為200～250 mm(鹽池縣縣城北)、250～300 mm(定邊縣鹽場堡鄉)、300～350 mm(定邊縣楊井鄉)、400～450 mm(吳起縣新寨鄉)、500～550 mm(志丹縣農中灣鄉)、550～600 mm(甘泉縣城關鎮)，調查生物結皮物種組成及蓋度、高等植被蓋度和群落特征等。研究區土壤主要有灰鈣土(200～300 mm降水量帶)和黃綿土(300～600 mm降水量帶)。調查樣地主要為封禁地、封禁荒坡和封禁人工林。

1.2 研究方法

1.2.1野外調查及采樣 于每個降水量帶內選擇退耕10年以上、人為干擾少、地形地貌基本一致、生物結皮發育基本穩定的5～6塊撂荒地作為研究樣地，即每樣地重復5～6次。每個樣地內隨機設立4個5m×5m的調查樣方(大樣方)，每個大樣方中隨機選擇10個25×25 cm的小樣方，調查生物結皮物種組成、蓋度及樣地植被狀況。然后在每個大樣方中用鏟子從結皮層與下層的分層處剝離結皮層作為結皮層分析樣品，然后分層采集下層(0—2 cm、2—5 cm、5—10 cm)土壤樣品，4點采集，同層混合為一個分析樣品。所采樣品風干后，對結皮層的樣品剔除肉眼可見的植物殘渣以及蘚類生物體及未分解的植株體，對下層土壤剔除肉眼可見的植物殘渣，磨細過篩備用。各樣點具體情況見表1。

1.2.2測定項目及方法

生物結皮覆蓋度采用25點樣方法;土壤全氮用凱氏定氮法［15］;堿解氮用堿解擴散法［16］;土壤微生物氮用氯仿熏蒸－K2SO4浸提法［17］測定。

1.2.3數據處理

數據處理和統計分析采用Excel 2003和SPSS 17.0軟件，對不同降水量帶生物結皮的覆蓋度以及生物結皮層及其下層土壤全氮、堿解氮、微生物氮分別進行單因素方差分析，用LSD法進行多重比較，顯著性水平5%。

表1 土壤采樣點基本情況Table 1 Characters of the sampling sites

2 結果分析

2.1 黃土丘陵區不同降水量帶生物結皮組成及其分布狀況

從圖1可以看出，研究區生物結皮的覆蓋度以300 mm降水量線為分界線，分為兩個等級，200～300 mm降水量帶生物結皮覆蓋度平均為83%，300～600 mm降水量帶其覆蓋度平均為70%，而在200～300 mm與300～600 mm兩個降水量帶內生物結皮覆蓋度差異不顯著。藻結皮覆蓋度在200～250 mm降水量帶顯著低于250～600 mm降水量帶，250～600 mm降水量帶內藻結皮覆蓋度差異不顯著。隨著降水量的增加，地衣結皮覆蓋度呈現先增大后減小的趨勢，400～450 mm的降水量帶地衣結皮覆蓋度顯著高于其它降水量帶。蘚結皮覆蓋度隨著降水量的增加先減小后增大，200～250 mm降水量帶與500～600 mm降水量帶蘚結皮蓋度大于250～500 mm降水量帶。

圖1 不同降水量帶生物結皮(藻結皮、地衣結皮、蘚結皮)分布Fig．1 Biological soil crust(cyanobacteria crusts，lichen crusts，moss crusts)distribution in different rainfall region

2.2 生物結皮對土壤全氮含量的影響

黃土丘陵區不同降水量帶各層土壤全氮含量如表2。從表2可以看出，研究區不同降水量帶生物結皮層土壤全氮含量變化于0.95～1.40 g/kg之間，0—2 cm土層土壤全氮含量變化范圍為0.32～0.61 g/kg，2—5 cm 為 0.22 ～0.57g/kg，5—10 cm為0.21～0.56 g/kg。0—10 cm土層，隨著深度的增加，土壤全氮含量逐漸降低，0—2 cm、2—5 cm、5—10 cm土層之間土壤全氮含量差異不顯著。

表2 不同降水量帶不同土層土壤全氮含量(g/kg)Table 2 Soil total nitrogen contents in different soil layers of different rainfall regions

不同降水量帶結皮層與下層5—10 cm土壤全氮含量如圖2，生物結皮對土壤全氮含量在剖面分布上的影響在不同降水量帶內具有相同的規律。從表2及圖2可見，以5—10 cm土層土壤全氮含量為對照，可見生物結皮層土壤全氮含量顯著高于下層。而不同降水量帶0—10 cm土層之間，隨著深度的增加，土壤全氮含量逐漸降低，0—2 cm、2—5 cm、5—10 cm土層之間土壤全氮含量差異不顯著。

表2還顯示，生物結皮層土壤全氮含量在不同降水量帶之間差異不顯著，而0—2 cm、2—5 cm、5—10 cm土壤全氮含量隨著降水量的增加而顯著增加，200～300 mm降水量帶土壤全氮含量顯著低于300～600 mm降水量帶。

圖2 不同降水量帶土壤全氮含量Fig．2 Soil total nitrogen contents in different soil layers of different rainfall regions

2.3 生物結皮對土壤堿解氮的影響

土壤堿解氮能夠反映土壤氮素動態和供氮水平，在一定程度上反映土壤肥力狀況［16］。黃土丘陵區不同降水量帶各層土壤堿解氮含量如表3。表3顯示，研究區不同降水量帶生物結皮層土壤堿解氮含量變化范圍為80.20～103.18 mg/kg，0—2 cm土壤堿解氮含量變化在18.93～58.26 mg/kg之間，2—5 cm土壤堿解氮含量變化區間為12.03～50.82 mg/kg，5—10 cm 為12.41～48.83 mg/kg。

不同降水量帶結皮層5—10 cm土壤堿解氮含量見圖3，生物結皮對土壤堿解氮含量在剖面分布上的影響在不同降水量帶內具有相同的規律。從圖3和表3可以看出，生物結皮層土壤堿解氮含量顯著高于5—10 cm土層土壤堿解氮含量，而不同降水量帶0—10 cm土層，隨著深度的增加，土壤堿解氮含量逐漸降低，0—2 cm、2—5 cm、5—10 cm土層之間土壤全氮含量差異不顯著。

表3 不同降水量帶不同土層土壤堿解氮含量(mg/kg)Table 3 Soil alkali-hydrolyzable nitrogen contents in different soil layers of different rainfall regions

由表3還可以看出，生物結皮層土壤堿解氮含量在各降水量帶之間差異不顯著。0—2 cm、2—5 cm土層全氮含量隨著年均降水量的增加而增加，200—300 mm降水量帶土壤堿解氮含量小于300～550 mm降水量帶，550～600 mm降水量帶土壤堿解氮含量最高。5—10 cm土層200～300 mm降水量帶土壤堿解氮含量顯著低于300～600 mm降水量帶。

圖3 不同降水量帶土壤堿解氮含量Fig．3 Soil alkali-hydrolyzable nitrogen contents in different soil layers of different rainfall regions

2.4 生物結皮對土壤微生物氮的影響

土壤微生物氮在土壤氮循環中起著極為重要的作用，也是土壤質量演變的依據［18］。本文在明確生物結皮對土壤全氮和堿解氮影響的基礎上，選擇200～250 mm、350～400 mm和500～550 mm三個降水量帶，對微生物氮進行了探索性研究。

圖4顯示，黃土丘陵區生物結皮對土壤微生物氮含量在剖面分布上的影響在不同降水量帶內具有相同的規律，生物結皮層土壤微生物氮含量高達425.5～462.3 mg/kg，是5—10 cm土層的4.9～8.5倍。而不同降水量帶0—10 cm土層，隨著深度的增加，土壤微生物氮含量逐漸降低，0—2 cm，2—5 cm，5—10 cm土層之間土壤微生物氮含量差異不顯著。

圖4 土壤微生物氮含量隨降水量帶剖面分布Fig．4 Distributions of soil microbial nitrogen in soil profiles of different rainfall regions

2.5 生物結皮對不同降水量帶土壤氮素積累的影響(圖5)

土壤氮素含量是衡量土壤肥力的重要指標［16］，以全氮和堿解氮的增加程度來反映不同降水量帶土壤氮素的積累情況，從前文可以看出，生物結皮層下土壤全氮、堿解氮含量差異不顯著，因此以5—10 cm土層作為基準，計算結皮層土壤氮素含量增加的百分比，以衡量生物結皮層土壤氮素的增長率。由圖5可看出，生物結皮層氮素增長率隨著降水量的增加而降低，200～250 mm降水量帶＞250～300 mm降水量帶＞300～600 mm降水量帶，300～600 mm降水量帶之間結皮層土壤氮素增長率沒有顯著差異(P＞0.05)。

圖5 生物結皮層全氮和堿解氮增長率隨年均降雨量變化Fig．5 The growth rate of soil total nitrogen and hydrolyzable nitrogen in microbiotic crusts of different rainfall regions

3 討論

已有研究表明，生物結皮可以改善土壤氮素營養狀況。在陜北黃土區，隨著生物結皮的演替，土壤全氮和堿解氮含量逐漸增加，退耕20年時生物結皮層土壤全氮和堿解氮含量分別可達0.98 g/kg和91.45 mg/kg［19］。本研究結果表明，黃土丘陵區生物結皮層土壤全氮含量變化于0.95～1.16 g/kg之間，土壤堿解氮含量變化范圍為 80.2～103.2 mg/kg，與前人研究結果相符。而0—10 cm土層土壤全氮含量變化于0.24～0.57 g/kg之間，土壤堿解氮含量在13.6～48.2 mg/kg之間變化，與焦菊英等［20］在黃土丘陵區退耕地土壤養分變化的研究結果相似(全氮0.28～0.79 g/kg，堿解氮21.7～50.5 mg/kg)。生物結皮對土壤中氮素的貢獻主要集中在生物結皮層，對下層土壤氮素含量的影響是有限的，與已有的研究結果一致［3－4，19］。

黃土丘陵區的研究表明，坡耕地退耕6年后，植被與土壤產生明顯的互動效應，基本不受先期耕作和施肥的影響［21］。本文的研究樣地均為10年以上、人為干擾少、地形地貌基本一致、生物結皮發育穩定的退耕地，因此，土壤的氮素狀況受先期施肥影響較小，生物結皮下層土壤氮素含量主要與生物結皮固氮有關。然而，生物結皮對土壤氮素投入主要取決于固氮活性的高低與時間的長短［6，19，22］。已有研究表明，生物結皮固氮活性的高低與生物結皮的物種組成、生物結皮層含水量及溫度有關。本研究區在黃土高原丘陵區，年均溫在7.8℃ ～9.2℃之間，溫度變化很小，對生物結皮固氮活性的影響甚微。固氮時間的長短主要由結皮層持續濕潤時間決定［11］。然而本研究結果表明，不同降雨帶的生物結皮層土壤全氮及堿解氮和微生物氮含量差異并不顯著，這可能與不同降水量帶生物結皮的物種組成及其覆蓋度有關。

從整體上看，生物結皮覆蓋度在200～300 mm降水量帶顯著高于300～600 mm降水量帶，但土壤全氮和堿解氮含量在200～600 mm降水量帶內卻沒有顯著差異。生物結皮對土壤中氮素含量的貢獻主要是由于生物結皮的固氮活性決定，而不同種類的生物結皮固氮活性差異很大。以下分別從藻結皮、蘚結皮和地衣結皮這三種結皮的覆蓋度來討論生物結皮覆蓋度與土壤中氮素含量的關系。首先，研究區內藻結皮覆蓋度在200～250 mm降水量帶顯著低于降水量250～600 mm的降水量帶，而250～600 mm降水量帶內藻結皮覆蓋度差異不顯著。有研究表明，3 mm的降水均能使藻結皮、地衣結皮和蘚結皮固氮活性達到最高值［12］。因此，在降水量為200～600 mm降雨帶，藻結皮的固氮活性可能沒有顯著差異，對土壤中氮素的貢獻也相當。其次，蘚結皮覆蓋度隨著降水量的增加先減小后增大，200～250 mm降水量帶與500～600 mm降水量帶蘚結皮蓋度大于250～500 mm降水量帶。而蘚結皮本身不具有固氮作用，其固氮作用主要靠寄生在其附生的固氮藻類完成［9］，對土壤中氮素的貢獻影響較小。再次，地衣結皮覆蓋度在300～500 mm降水量帶大于在200～300 mm以及500～600 mm降水量帶，地衣結皮對土壤中氮素的貢獻在300～500 mm降水量帶相對較高。因此，理論上在300～500 mm降水量帶土壤中氮素含量應該較高，但本文結果并沒有證實這一預期，這可能是由于300～500 mm降水量帶屬于水蝕風蝕交錯區，該區土壤侵蝕較為嚴重，生物結皮所固定的氮素可能隨土壤侵蝕而流失［23－24］，具體的原因還有待進一步研究。

再者，生物結皮固氮時間的長短是氮素積累的另一影響因素。生物結皮只有在濕潤后才具有生理活性［10］，因此固氮時間的長短與生物結皮表面的濕潤時間有關。降水量多，生物結皮濕潤時間長，固氮時間長，使土壤中氮素積累多。但是降水不僅影響著生物結皮的固氮活性，還影響著大氣中氮素的沉降。降水量小于300 mm的區域主要是以干沉降為主，干沉降量相對于濕沉降量普遍較少［25－26］，但降水量少淋溶作用弱。而降水量大于300 mm的區域主要是以濕沉降為主，但降水量同時也使得氮素的淋溶加強，加之研究區土壤類型主要是土壤細粉粒含量少，透水性強，可能導致土壤氮素向深層土壤的遷移，造成了不同降水量帶生物結皮層土壤氮素水平差異不顯著。

4 小結

1)黃土丘陵區不同降水量帶生物結皮覆蓋度差異不顯著，但組成有所差別，200～250 mm降水量帶藻結皮覆蓋度低于250～600 mm降水量帶，而蘚類結皮則反之高于250～600 mm降水量帶。400～450 mm降水量帶地衣結皮顯著高于其他降水量帶。

2)生物結皮的形成可顯著提高結皮層土壤全氮、堿解氮以及微生物氮的含量，研究區生物結皮層土壤全氮含量變化于0.95～1.16 g/kg之間，土壤堿解氮含量變化范圍為80.2～103.2 mg/kg，結皮層下各層土壤氮素含量無顯著差異;

3)土壤全氮、堿解氮以及微生物氮的剖面分布在不同降水量帶差異不顯著。生物結皮對土壤中氮素的貢獻主要集中在結皮層，0—2 cm、2—5 cm、5—10 cm土層中土壤氮素含量差異不顯著;生物結皮層土壤氮素含量在不同降雨帶差異不顯著。

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