遮蔽行為對海刺猬攝食、生長和性腺性狀的影響

羅世濱，常亞青，趙 沖，周海森

(大連海洋大學農業部北方海水增養殖學重點實驗室，大連 116023)

關于動物行為的研究始于20世紀60年代初，是生態學中新興的前沿學科，它主要是以研究動物的行為功能、適合程度、存活價值以及進化過程為目的［1］。關于陸上動物行為學的研究起步較早，目前已經對很多物種的行為進行了較為全面的研究［2-4］，而對于水生動物行為學的研究起步較晚，但隨著研究手段的不斷進步，特別是在魚類當中，取得了極大的進展［5-6］。海膽是一種模式生物，近年來隨著人們對海膽認知的不斷深入，促進了人們對海膽生物學的研究［7-9］。海膽利用它們的管足或者棘將周圍環境中的物體，如水草、珊瑚、貝殼等吸附到它們身體背面這種行為被認為是海膽的遮蔽行為。掩蔽行為通常是指海膽利用周圍環境中的一些洞穴或者裂縫等場所躲藏自己的行為［10］。掩蔽行為通常認為與海膽躲避捕食者、水流、光照等不利因素有關［11-13］。關于海膽遮蔽行為的研究成為目前關于海膽行為學研究的重點和熱點［14-17］。影響海膽遮蔽行為的因素很多，歸納起來可以分為自身因素和外界因素兩大類。不同的海膽種類、海膽規格和生理狀態都能影響海膽的遮蔽行為，而光照、水流、捕食者、溫度、遮蔽物材質等被認為是影響海膽遮蔽行為主要外界環境因素［16，18-19］。遮蔽行為是海膽在長期進化過程中形成的，人們對于這一行為在海膽生活史中功能的研究目前還處于起步階段。目前比較普遍的觀點是海膽遮蔽行為的功能可能與躲避敵害、獲取食物、避光、避懸浮顆粒等作用相關［14，20-22］。而關于這一行為形成的環境選擇壓力以及在海膽生物體內的形成機制目前還不清楚，這種遮蔽行為對海膽生長和發育的影響目前也未見報道。Richner等［17，23］認為海膽這這種遮蔽行為可能是以消耗一定的代謝能量為代價的，這種代價是否會對海膽自身的生長和發育造成影響目前還不得而知。因此，本研究通過實驗室條件下，研究生活在不同遮蔽環境條件下海刺猬(G．crenularis)的生長以及身體各部分的發育情況來初步探討海膽遮蔽行為對海膽生長發育的影響，并和掩蔽行為進行相應的比較，以此來進一步探討海膽遮蔽行為的生態功能，深入了解海膽遮蔽行為對整個海膽生活史的影響以及海膽形成這種行為的內在因素和進化機制。

1 材料方法

1．1 實驗海膽

實驗海膽購自遼寧大連旅順太平洋海珍品養殖公司。實驗前，海刺猬暫養在實驗室300 L的水槽中，投喂海帶，每3 d換水1 次。實驗開始時海膽的規格為:殼徑(20．88±2．24)mm，殼高(10．39±1．29)mm，體重(3．50±1．05)g。

1．2 實驗設計

實驗分為兩個對照組和一個處理組:空白組(沒有磚塊和貝殼)、掩蔽組(用空心磚塊累起來制造的黑暗環境，海膽無需背遮蔽物就能獲得遮蔽效果，正方形孔徑邊長為(38．30±3．34)mm，層高為(171．90±7．02)mm)和遮蔽組(在水槽中加入菲律賓蛤仔的貝殼，海膽需背貝殼獲得遮蔽效果)，每個組設4個重復，每個重復有20個海膽，各組海膽初始規格無顯著差異。每個重復分別于300 L的水槽中飼養，水槽的槽壁不透光，槽內海水用氣泵通氣，且每3d換水1次，各水槽的位置隨機分配。實驗過程中用海帶投喂海膽，投喂過程中，掩蔽組則在磚塊內外都放置海帶，以保證海膽不因攝食而被迫離開自身的偏好環境。實驗從2011年3月2日開始到2011年11月2日結束，共8個月。整個實驗過程中分別在3月份、4月份、5月份、8月份、10月份測量了其中12個周的各組海膽的周攝食量，且每2個月測量一次海膽的殼徑、殼高和體重。在實驗結束時各組隨機抽取30個海膽，測量其殼徑、殼高和體重，之后解剖，測量其性腺濕重、殼濕重、提燈濕重，以此來計算其性腺指數、殼指數和提燈指數。解剖后各部分在65℃條件下烘72 h，測量性腺、殼、提燈的干重，以此來計算各部分的含水量。各指標計算方法:

1．3 統計方法

利用Excel和SPSS統計分析軟件對數據進行整理和分析，各組數據均符合正態性分布。利用重復度量分析比較了各組海膽實驗期間殼徑、殼高和體重的增長情況。各組海膽的周攝食量、存活率、性腺濕重、性腺指數、性腺水分、殼指數、殼干重、殼水分、提燈濕重、提燈干重符合方差齊性，因此利用單因素方差分析統計并比較了各組海膽之間的差異性。而海膽的性腺干重、殼濕重、提燈指數、提燈水分不符合方差齊性，因此利用非參數檢驗來比較各組海膽之間的差異。各分析的顯著水平均設置為P＜0．05。

2 結果

實驗期間，生活在以菲律賓蛤仔貝殼作為遮蔽環境下的海刺猬，幾乎都以貝殼較為完整的遮蔽自己，生活在以磚塊作為掩蔽環境下的海刺猬，多生活在磚塊的孔洞當中(圖2)。

2．1 攝食量和存活率

各組海膽的周攝食量及死亡率列于表1。結果顯示，遮蔽組的周攝食量要顯著大于掩蔽組(P＜0．05)，空白組的攝食量小于遮蔽組而大于掩蔽組，但是他們之間的差異不顯著(P＞0．05)。各組海膽的存活率，掩蔽組要大于遮蔽組，空白組最小，但是他們之間的差異不顯著(P＞0．05)。

2．2 生長和身體各部分發育

各組海膽實驗期間的生長情況見圖1。各組海膽的殼徑、殼高、體重在實驗開始時均沒有顯著性的差異，實驗過程中各組海膽的殼徑、殼高、體重都增長明顯。整個實驗過程中，空白組和遮蔽組海膽的殼徑、殼高、體重要顯著大于掩蔽組(P＜0．05)，而空白組和遮蔽組之間沒有顯著性的差異(P＞0．05)。

各組海膽的性腺濕重、性腺指數、性腺水分、殼指數、殼干重、殼水分、提燈濕重、提燈干重、性腺干重、殼濕重、提燈指數、提燈水分的均值、標準差及方差比較的結果列于表2和表3?？瞻捉M和遮蔽組的性腺濕重、性腺干重、性腺指數、殼濕重、殼干重、提燈濕重、提燈干重要顯著大于掩蔽組(P＜0．05)，而空白組和遮蔽組之間沒有顯著性的差異(P＞0．05)。空白組、遮蔽組和掩蔽組之間的殼指數、殼水分、提燈水分沒有顯著性的差異(P＞0．05)。掩蔽組的性腺含水量要顯著大于遮蔽組和空白組(P＜0．05)，而空白組和遮蔽組之間沒有顯著性的差異(P＞0．05)?？瞻捉M的提燈指數要顯著小于遮蔽組和掩蔽組(P＜0．05)，而遮蔽組和掩蔽組之間沒有顯著的差異(P＞0．05)。

表1 各組海膽的攝食量及存活率Table 1 Food consumption and survival rate of sea urchins among three groups

圖1 3組海膽實驗期間殼徑、殼高、體重的增長情況Fig．1 Test diameter，test height and body weight of the three groups during the experiment不同字母代表顯著性差異(P＜0．05)

表2 各解剖性狀的平均數±標準差及方差分析結果Table 2 The Mean±standard deviation(SD)and significant differences of anatomic traits according to One-way ANOVA

表3 各解剖性狀的平均數±標準差及非參數檢驗結果Table 3 The Mean±SD and significant differences of anatomic traits according to the Nonparametric tests

3 討論

本次研究所取的海膽種類為海刺猬(G．crenularis)，是因為在研究過程中我們發現，和其它種類的海膽相比，海刺猬具有非常明顯的遮蔽行為(圖2)。所選海膽均為2010年5月份于遼寧大連旅順太平洋海珍品養殖公司育成，到實驗開始時為10月齡的未性成熟幼膽，相對于已經性成熟的海膽，以幼膽為材料可以獲取到更多關于生長及發育的信息，這樣可以更好的觀察不同遮蔽環境對海刺猬生長發育的影響。

關于其它種類海膽的遮蔽行為目前已經有了一定程度的認識［16，19，24］，各種海膽都有被觀察到不同程度的遮蔽行為，在本次實驗中也觀察到海刺猬也具有比較明顯的遮蔽行為。Agatsuma等［16，21，25-26］認為，海膽的遮蔽行為可以讓他們在一定程度上避免捕食者的捕食和光給它們帶來的傷害，增加自身存活的概率。實驗中我們發現，掩蔽組海膽的存活率略高于遮蔽組，而遮蔽組海膽的存活率要略高于空白組，但是它們之間的差異不顯著，遮蔽行為并沒有提高海刺猬的存活率。這可能是由于在本次實驗中，沒有引入捕食者，而且實驗是在室內進行，光照較弱，因此相對于自然環境，本次實驗環境下3組海膽的不利生存因素較少，不會照成死亡率上的顯著差異。因此，海刺猬的這種遮蔽行為不是那種用進廢退的后天性行為，而是一種比較穩定的先天性行為，即使在有利的環境條件下，這種行為仍然得以保持(圖2)。

圖2 實驗中所觀察的海刺猬的遮蔽行為Fig．2 Observation of the covering and sheltering behavior of Glyptocidaris crenularis in the laboratory

在生物漫長的進化過程中，任何行為的形成都是經過長期選擇與適應的結果，都會對生物本身的生活史產生影響。生物形成的這些行為特性，有些是有利于自身生長、發育和繁殖的積極的適應策略，而有些則是為了避免環境中的某些不利因子的消極的適應策略，主要目的是為了保持存活及種的延續，而對于其生長發育的影響不大，甚至產生消極的影響［27］。有研究表明海膽的遮蔽行為需要海膽消耗一定量的代謝能量為代價［23］，這種消耗似乎會對海膽的生長造成負面影響。以貝殼作為遮蔽物的海膽的生長速度以及身體各部分(殼、亞氏提燈、性腺)的發育與空白組沒有顯著的差異，且要顯著大于掩蔽組。這說明海刺猬遮蔽行為的這種生理消耗并沒有影響它的生長和發育，相反，相對于無需背遮蔽物就能獲得遮蔽條件的掩蔽組，遮蔽組的生長及發育都要更快。造成這種現象可能有3個原因:第一是海刺猬通過增加攝食來補充遮蔽行為的能量消耗，遮蔽組海膽的攝食量要顯著大于掩蔽組而略大于空白組。第二是有研究表明動植物在一定的環境壓力條件下，生長、發育及繁殖速度能都加快［28-29］，實驗中空白組和遮蔽組之間的生長和身體各部分(殼、亞氏提燈、性腺)的發育都沒有顯著的差異，同時它們都顯著大于掩蔽組，造成這種現象的原因很可能就是空白組和遮蔽組的海膽都會被動的收到一定強度的光照脅迫，而掩蔽組海膽在整個實驗過程中則不會有這種脅迫，這種脅迫促進了海刺猬的生長和發育。第三，海刺猬在長期的進化過程中形成遮蔽行為很可能并不是為給生長和發育帶來優勢，而只是為了躲避自然界的一些不利因子，使種得以保存和延續。這一點已經在輪蟲(Brachionus calyciflorus)性別的形成中得到了印證，Becks和Agrawal［30-31］通過在實驗室條件下觀察輪蟲在不同選擇壓下的性別進化過程發現，有性生殖對于輪蟲的生活沒有長期的利益，有性生殖的出現只是為了適應短期內環境的變化，而一旦輪蟲適應了這個變化的環境，有性生殖就會逐漸減弱，無性生殖逐漸增強。而Verling［16，21，26］等人目前的研究也表明海膽的這種遮蔽行為是為了躲避敵害以及光照、水流等外界因素給自身帶來的傷害，增加存活的概率。接下來有必要進一步研究該行為對海刺猬繁殖乃至后代生長發育的影響，以此來進一步了解該行為的進化機制及對海刺猬生活史的影響。遮蔽組的海刺猬其生長和發育要顯著優于掩蔽組，這可能是由于遮蔽組海刺猬的攝食量顯著大于掩蔽組造成的。掩蔽行為和遮蔽行為都是海膽為躲避外界不利條件而形成的一種行為。而海刺猬始終保持耗能的遮蔽行為，原因之一就是兩種行為對于食物獲得的難易。相對于掩蔽行為，遮蔽行為更容易使海刺猬獲得食物，這一點在實驗中也得到了證實，實驗中遮蔽組的攝食量要顯著大于掩蔽組。

不同規格的海膽及在不同的發育階段，身體各部分發育的重點有所不同，身體各部分之間的能量分配也是有所差異的，前期小規格海膽主要是側重殼和口器的生長，而大規格到達性成熟以后則側重生殖腺的生長，相互之間存在補償效應［32-33］。掩蔽組海膽的提燈指數要顯著大于遮蔽組和空白組海膽，而空白組和遮蔽組的性腺指數則要顯著大于掩蔽組，這可能就是由于前者和后兩者的海刺猬的規格及所處的發育程度的差異所致。

以上研究表明:海刺猬(G．crenularis)的遮蔽行為是其自身長期形成的一種固有行為，反映了它們對外界不利環境條件的一種適應性，有利于提高其適應能力和應對外界環境壓力的能力，雖然需要以消耗能量等為代價，但這種行為對海刺猬自身生長和發育不造成影響。海刺猬遮蔽行為的進化選擇壓力，有待深入研究。

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