福州大葉榕隱頭果內榕小蜂的分類

吳文珊，陳友鈴，伍小剛，張彥杰，鄭翠芳

(福建師范大學生命科學學院，福州350108)

全世界的榕樹約有750種，每一種榕樹專一性地由一種榕小蜂傳粉，只有極少數例外。榕樹與小蜂之間已形成了互惠共生，一一對應，高度統一的協同進化關系，協同進化的雙方都表現出多樣的形態行為特征和豐富的生物學特性。除了傳粉榕小蜂外，榕果內還生活著許多種只產卵不傳粉的非傳粉榕小蜂，在長期的進化過程中，部分非傳粉小蜂也與宿主榕樹形成了相對專一性的共生關系。非傳粉小蜂的外部形態特征差異很大，行為方式多樣，食性多樣，產卵時序多樣，類群間的關系相當復雜。我國對榕樹－榕小蜂協同進化的研究比國外起步晚，目前對榕小蜂的研究主要集中在群落生態、共生體系穩定機制、資源沖突、性比分配、傳粉小蜂的傳粉生物學等方面，對榕小蜂的分類、行為等研究尚處于起步階段。

大 葉 榕 Ficus virens Ait．var．sublanceolata(Miq.)Corner又名黃葛樹、黃桷樹，為桑科Moraceae榕屬Ficus落葉大喬木，雌雄同株，主要分布于我國的華南和西南地區，尤以重慶、四川、湖北等地最多，在國外分布于斯里蘭卡、越南、臺灣島、菲律賓、泰國、緬甸、印度、印度尼西亞、馬來西亞、不丹、巴布亞新幾內亞等地 (張秀實等，1998)。大葉榕高可達二十米以上，喜光、耐旱、耐瘠薄、有氣生根但不發達、適應能力強，是熱帶和亞熱帶地區綠化和觀賞的主要樹種。大葉榕的花序果簇生于枝條或葉腋之間，常年掛果，單株每年結果1～3次，株間結果異步性較大。1928年Grandi首次在印度尼西亞蘇門答臘島Sumatra的大葉榕隱頭果內發現大葉榕的傳粉小蜂，定名為 Blastophaga coronata(Grandi)。1953年，Joseph在印度的大葉榕隱頭果內也發現了這種小蜂(Joseph，1953)。1977年，Wiebes認為Blastophaga coronata歸在Blastophaga屬是不正確的，將它轉移到Platyscapa屬 (Wiebes，1977)。目前，國內外對于大葉榕隱頭果內非傳粉蜂相關研究報道甚少。本實驗通過定時、定點采集福州二個樣地的大葉榕雄花期榕果，收集和鑒定大葉榕隱頭果內的榕小蜂，并根據小蜂的形態特征制定大葉榕隱頭果中榕小蜂種類檢索表，為榕小蜂分類、榕－蜂協同進化研究，以及非傳粉小蜂對于榕－蜂共生體系的影響等研究提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 材料

在福州地區選擇樹齡25年以上的大葉榕為實驗對象。大葉榕為桑科榕屬落葉大喬木，高可達二十米以上，氣生根不發達。花序果簇生于枝條或葉腋之間。大葉榕的花序果內共生或寄生著許多昆蟲，隸屬于膜翅目Hymenoptera、細腰亞目Apocrita、小蜂總科Chalcidoidea。

1.2 方法

從2010年1月到2010年12月，對福州閩侯縣 (119°20'E，26°04'N)、倉山區 (119°31'E，26°04'N)二個樣地58株大葉榕進行每周一次的觀察，記錄榕果的發育情況，在榕果開始變軟且即將出蜂時進行采集。全年共采集到21批榕果，每批采集約30個榕果參照白莉芬等人 (2006)的實驗方法進行單果收蜂實驗:在實驗室中將榕果掰開，單果放入廣口瓶中，并用120篩目 (20 cm×15 cm)的雙層絹紗網封住瓶口，放到實驗臺上，自然光照，待榕小蜂羽化完全后，用脫脂棉蘸取乙醚將榕小蜂熏死，然后借助于體視顯微鏡(Nikon SMZ800)、生物顯微鏡 (Axio Imager A2)和Image－Pro Plus景深擴展軟件分別對榕小蜂進行分類、拍照及合成，統計單果中榕小蜂的種類及數量，最后將不同種類的榕小蜂分別保存到裝有75%酒精的EP管中，貼上標簽，做好記錄。未知榕小蜂送到中科院動物研究所鑒定。

2 結果與分析

2.1 大葉榕隱頭內寄生蜂的種類

大葉榕隱頭果內寄生小蜂種類豐富，其形態多種多樣。全年在546個花序果內共收集到小蜂33641頭，隸屬于小蜂總科中的7個科 (亞科)的11個種 (表1)，其中傳粉小蜂為榕小蜂科的Platyscapa coronata，其余10種是分別屬于金小蜂科、廣肩小蜂科、刻腹小蜂科、姬小蜂科的非傳粉小蜂。單個花序果內寄生的小蜂種類2～7種，變幅較大，單果內平均小蜂52頭左右，最多131頭/果，最少13頭/果。福州地區全年均可采集到雄花期的花序果，但2月、6月和10月雄花期花序果數量相對少些。在大葉榕小蜂群落結構中，傳粉小蜂和非傳粉小蜂的種類和數量呈現明顯的季節性。冬季和春季 (12月～翌年5月)花序果內小蜂的種類和數量較多，傳粉小蜂占優勢(傳粉小蜂在樣地小蜂群落結構中占67.8%)，花序果種子結實率高;夏秋季 (6～11月間)小蜂種類和數量少，Camarothorax bismasculinus和Sycophila屬的小蜂占優勢，前者在樣地群落結構中占79.5%，后者占16%，此期的花序果結實率極低。傳粉小蜂在夏秋季數量銳減，而非傳粉小蜂卻大量存在，這對大葉榕的繁殖利益有較大的負面影響。在非傳粉小蜂中，Camarothorax、Sycophila、Otitesella、Sycoscapter等4個屬的榕小蜂為常見種，而Ormyrus和Aprostocetus等2個屬的榕小蜂為偶見種。偶見種的存在對常見種的數量幾乎沒有影響，偶見種利用的是榕果內未飽和的一部分資源，也可能是榕果為偶見種的發生預留了空間和資源。

表1 大葉榕花序果內小蜂的種類及其生物學特性Tab．1 Species and their biological characteristics of the fig wasps in F．virens Ait．var．sublanceolata

2.2 傳粉榕小蜂的形態特征

大葉榕的傳粉小蜂為Platyscapa coronata(Grandi)，屬膜翅目Hymenoptera，細腰亞目Apocrita，小蜂總科Chalcidoidea，榕小蜂科Agaonidae，榕小蜂亞科Agaoninae，Platyscapa屬。雌雄異型。

雌蜂體長約1.5 mm，體色為黑色。頭部扁鏟狀，上顎腹面附著明顯的平直的附器，此附器上有明顯的橫向薄片;具一對紅色復眼，頭頂有一對膝狀觸角，觸角之間有凹槽，觸角可靈活轉動。觸角12節，柄節發達、膨大，第三節有一個彎曲的刺突;具翅兩對，透明，翅緣有緣毛;前翅翅脈棕色，前緣脈長度大約為緣脈的2倍，后緣脈較短，痣脈與緣脈幾乎呈直角;后翅短小狹長、呈柳葉刀形。腹部具黑色產卵器，長度約為體長的1/2。前足和后足基節和腿節粗壯，中足細弱。前足脛節明顯短于腿節，基節內側緣有基節梳。胸部腹面具花粉筐，雌蜂可攜帶花粉進行主動傳粉。雄蜂體長約1.8～2 mm，體色為黃棕色，軀體光滑。頭部背面觀近正方形，側面觀近長方形。具一對暗紅色、橢圓形的復眼，無單眼;具一對膝狀觸角，觸角通常著生在頭中間寬大的觸角槽內，觸角3節，較粗短、呈棒槌狀;無翅;前足腿節明顯膨大、發達，中足明顯細弱、退化;柄后腹能向頭胸下腹側卷曲使身體呈U型;雄性外生殖器突出，具陽莖。

2.2 大葉榕榕小蜂的分類檢索

榕小蜂的種類繁多，但是有關榕小蜂分類研究方面的資料卻相對較少。傳粉榕小蜂是被研究最為系統的一個分支，現在已知種類有350種左右，但根據榕蜂一一共生的原則推測，傳粉小蜂的種類應該將近750種左右，因此，約有一半的傳粉小蜂未被發現或鑒定。非傳粉小蜂的種類更加繁雜，目前已經知道的種類有400余種，由于長期以來沒有受到應有的重視，加上非傳粉小蜂的行為方式多樣，種間形態特征近似，估計實際種類數量遠不止這些，大量的種類需要描述記錄(Cook，2003)。

本實驗依據Bouˇcek的榕小蜂分類系統(Bouˇcek，1988，1993)，并參考了Ishii(1934)、陳穎儒 (1999)、Beardsley(1998)和馮貴(2010)等人對榕小蜂的分類和描述，對福州市大葉榕隱頭果中的榕小蜂進行分類、鑒定，并編寫檢索表，為榕小蜂鑒別提供基礎資料。

大葉榕隱頭果榕小蜂種類檢索表

9'體為黑色，具金屬光澤 (錐尾榕小蜂亞科)♀Otitesella minina…………………………………………………10柄后腹能向頭胸下腹側卷曲使身體呈U型;觸角通常著生在頭中間寬大的觸角槽內，前足腿節明顯膨大♂Platyscapa coronata……………………………………10'柄后腹通常不卷曲;頭部前段無明顯的寬大觸角槽，前足腿節和脛節的比例偏差不大 11……………………11觸角柄節棒狀，觸角著生位點在頭前部1/3，靠近唇基12…………………………………………………………11'觸角柄節扁平，觸角著生位點在頭后1/2范圍內，遠離唇基 13……………………………………………………12具白色殘翅，脛節較短并且寬大，簇生很多鈍刺;前胸背板無腹向側板 ♂Sycoscapter sp．……………………12'無翅，脛節正常，多毛，無濃密的鈍刺;前胸背板具腹向側板 ♂Camarothorax bismasculinus2…………………13殘翅呈分枝狀 ♂Otitesella minina 3……………………13'殘翅不分枝 14……………………………………………14面觀為近矩形，上顎較長，約為頭長的1/2♂Otitesella minina 1…………………………………………………14'頭部背面觀為近圓形，上顎較短，約為頭長的1/3♂Otitesella minina 2…………………………………………

3 結論與討論

3.1 形態與行為的高度統一性

Platyscapa coronata為大葉榕唯一的傳粉昆蟲，傳粉方式為主動傳粉。雌蜂的體型與鉆入雌花期隱頭花序、傳粉、產卵的活動相適應;具發達的翅，能夠做短距離或順風較長距離飛行，去尋找處于雌花期的榕果;眼及觸角發育正常，前后足基節、腿節粗壯，有利于雌蜂在花序口部苞片通道中鉆行;具基節梳和花粉筐能攜帶大量花粉，為大葉榕授粉等。雄蜂的體型與生活在黑暗的花序內打洞、交尾等活動相適應，表現為無翅和眼退化;前后足腿節粗壯、發達，有利于抓住癭花的子房壁與雌蜂交配;身體卷曲，有利于觸覺到生活雌蜂的癭花子房洞口，便于交配。因此，大葉榕傳粉小蜂雌雄異型，是生物形態結構與功能高度統一的典型范例。

3.2 典型的雄性多型現象

多型現象 (polymorphism)是指同種昆蟲同一性別的個體間在大小、顏色、結構等方面存在明顯差異的現象 (宋紅軍等，2009)。同一性別的榕小蜂，其不同的形態必然與不同的生態習性相適應，例如，Camarothora bismasculinus具有全翅、無翅兩種類型的雄蜂，有翅雄蜂能夠從苞口出飛，并在果外尋找合適的雌蟲與之交配，而無翅雄蜂則只能在花序果內交配;Otitesella屬的小蜂也具有明顯的雄性多型現象，上顎的類型、大小，以及各足跗節是否膨大并呈深黑色是該屬雄峰主要的區別特征，同時，不同的表型特征，可能使其具有不同生殖策略:Otitesella sp.1雄蜂的上顎非常發達，上顎頂端銳利并具有1個頂齒和4個臼齒，便于在蟲癭上咬開小孔，讓雌蜂出癭，有時還能把雌蜂拖出蟲癭;Otitesella sp．2雄蜂體型微小且上顎不發達，有利于在榕果內癭花間穿越，尋找雌蜂并與之交配;Otitesella sp．3雄蜂體型較大，胸部發達且具有細長的上顎，可能是格斗的武器，常常看到這類型的雄蟲為爭奪雌蜂進行激烈的格斗。

3.4 長尾嚙小蜂在榕果中的寄生現象

首次發現長尾嚙小蜂寄生于榕果的現象。Aprostocetus sp．屬于膜翅目 Hymenoptera、小蜂總科Chalcidoidea、姬小蜂科 Eulophidae、嚙小蜂亞科Tetrastichinae長尾嚙小蜂屬Aprostocetus昆蟲。大葉榕隱頭果中Aprostocetus sp.小蜂數量很少，且僅在部分特定季節出現。在全年不同時期收集的21批果中，僅在3批果中發現Aprostocetus sp.，即在7月和9月份收集十余只的Aprostocetus sp.1(包括雌雄蜂)，在12月份收集到Aprostocetus sp.2雌、雄蜂各一只，Aprostocetus sp.3雌蜂1只。目前，國內報道的長尾嚙小蜂屬昆蟲多為寄生性天敵，例如寄生于美國白蛾蛹的白蛾圓腹嚙小蜂Aprostocetus magniventer(楊忠岐等，2003)，寄生于桑天牛卵的桑天牛卵長尾嚙小蜂Aprostocetus prolixus(黃大莊等，2005)、寄生于板栗栗絳蚧 Kermes nawai上的栗絳蚧長尾嚙小蜂Aprostocetus sp.(賈克鋒等，2004)等，尚未見到長尾嚙小蜂在榕果中寄生的報道。榕果中姬小蜂的發現，為榕－蜂協同進化研究提供了新材料和新思路。

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