洞穴魚類眼部退化機制的研究進展

顧 嫻, 寧 眺, 肖 蘅

(1. 云南大學 云南省生物資源保護與利用重點實驗室, 云南 昆明 650091; 2. 云南大學 生命科學學院, 云南 昆明 650091)

洞穴魚類眼部退化機制的研究進展

顧 嫻1,2,#, 寧 眺1,2,#, 肖 蘅2,*

(1. 云南大學 云南省生物資源保護與利用重點實驗室, 云南 昆明 650091; 2. 云南大學 生命科學學院, 云南 昆明 650091)

黑暗環境中的洞穴魚類眼部結構發生了退化, 但不同洞穴魚物種眼部退化程度存在差異, 從眼部結構的部分缺失到完全消失的情況均存在。目前研究表明, 不論是達爾文的自然選擇學說, 還是木村資生的中性進化理論均不能很好地解釋洞穴魚類眼部退化的產生機制。洞穴魚類眼部退化是一個復雜的過程, 若要揭示其機制需匯集多個學科的研究優勢。該文介紹了國內外洞穴魚類眼部退化研究領域的形態解剖學、發育生物學、動物行為學及分子遺傳學研究進展, 并對洞穴魚眼部退化的研究現狀與發展提出了一些思考和建議。

洞穴魚類; 眼部; 退化

十八世紀中期，Schiodte (1849)首次對洞穴生物進行了生態學劃分, 從而拉開了洞穴生物研究的序幕。洞穴魚是一類重要的洞穴生物。“洞穴魚類”廣義上指生活在洞穴以及類似洞穴環境下的魚形動物; 狹義則指陸地生態系統中生活在常年有水的巖溶洞穴以及地下河、湖等生態環境中的魚類 (Zhao＆ Zhang, 2009)。本文主要探討生活于洞穴或地下水環境中, 并表現出適應性特征的狹義洞穴魚類。最新統計數據表明, 全世界目前有記述的洞穴魚類共122種, 分屬10目(鯉形目、脂鯉目、鲇形目、電鰻目、鮭鱸目、鼬鳚目、鳉形目、合鰓魚目、鱸形目和鲉形目)19科53屬, 其中鯉形目的洞穴魚種類最豐富(Zhao & Zhang, 2009)。鯉形目洞穴魚主要分布于中國西南及泰國等地區。鲇形目、脂鯉目等其他洞穴魚主要分布在巴西、墨西哥、馬達加斯加等熱帶國家和地區。

洞穴魚類通常由于體表色素與鱗片的消失而呈現半透明狀的身體特征, 從而引起人們的關注及研究興趣(Vandel, 1965)。隨著研究的深入, 人們發現除身體半透明外, 洞穴魚類往往缺少眼部結構(即便有殘留的眼部結構, 也喪失或基本喪失了辨色的視錐細胞), 但它們的觸須和側線系統卻高度發達, 有些種類，甚至演變出一些特殊的感覺結構,如：犀角金線鲃(Sinocyclooheilus rhinocerous)等在頭背交界處形成的特殊角狀結構。洞穴魚類的眼部退化是自然選擇的結果, 然而，無法用經典的達爾文自然選擇學說加以解釋, 因為有眼與無眼的洞穴魚并非在黑暗環境中均同時存在, 而無眼的洞穴魚更適應黑暗環境，所以“適者生存”下來。真實的情況是眼睛器官是否存在并不影響洞穴魚的生存, 洞穴魚眼部退化似乎更像是一種“用進廢退”現象。1968年，木村資生提出中性突變理論, 認為在分子水平上, 大多數的物種進化和種內變異是通過那些對選擇呈中性或近中性的等位基因突變的遺傳漂變而非自然選擇所引起 (Kimuram, 1968)。然而, 迄今洞穴魚視覺相關基因研究并未發現等位基因的突變, 中性進化理論也未能解釋洞穴魚類眼部退化的原因。目前, 洞穴魚類眼部退化機制仍無定論。這個領域的研究或許會引導我們對目前已有的某種進化理論進行補充修訂, 甚至發現和建立一種新的物種進化理論。

1 形態解剖學研究進展

生物學領域的早期研究大多是以描述、記錄、歸類的方法對實驗材料進行外部形態觀察及內部構造解剖開始。在最初洞穴魚類眼部退化的形態解剖學研究中, 科學家們借助低倍光學顯微鏡觀察認為長期在暗環境中生活的這些魚類的眼部結構高度退化且視覺和感光功能完全喪失。隨著形態解剖學研究技術的不斷進步, 早期的低倍光學顯微鏡粗略觀察漸漸被高倍光學顯微鏡、熒光顯微鏡、相差顯微鏡、電子顯微鏡等精確觀察所取代(Yang, 1992),

觀察的對象也由表及里, 深入到細胞器的層面(Liu& Zheng, 1997)。借助高倍光學顯微鏡科學家們揭示了洞穴魚眼部構造的真實情況, 雖然洞穴魚類眼部被表皮覆蓋, 被脂肪填充(Nguyen-Legros et al,1987), 但視網膜仍有殘留(Zilles et al, 1983)。隨后的超薄切片顯微觀察結果指出，洞穴魚的視網膜中沒有可辨色的視錐細胞, 但可感光的視桿細胞有所殘留(Kos et al, 2001), 這與正常魚類的視網膜同時含有視桿和視錐細胞的情況相異(Li ＆ Tao,2002)。除依賴殘存的視桿細胞進行感光外, 洞穴魚還借助松果體中殘留的感光細胞對光做出一定反應。松果體是哺乳動物腦內的一種重要神經內分泌轉換器(Fan et al, 2001)。硬骨魚的松果體不但具有內分泌功能, 還具有感光作用, 因此，又被稱作頂眼或者退化的第三只眼(Wang et al, 1994)。通過高倍光學顯微鏡的精細觀察發現洞穴魚類的松果體也存在不同程度的退化, 但顯微鏡下仍可以分辨出殘存的感光細胞(Besharse & Hollyfield, 1976; McNulty,1978)。進一步利用電子顯微鏡對洞穴魚與地表硬骨魚松果體感光細胞的超微形態結構進行解剖比較發現, 洞穴魚類松果體中的感光細胞外節的結構與地表生活的硬骨魚存在明顯區別(Herwig, 1976;Kos & Bulog, 2000)。除了眼部構造的變化, 洞穴魚類顱面中與眼部相關聯的一些骨骼結構, 如圍眶骨系也發生了改變而異于地表的硬骨魚類(Jeffery,2008; Yamamoto et al, 2003)。然而, 無論是最初通過光學顯微鏡看到洞穴魚退化的眼部被膜覆蓋, 還是后期通過電子顯微鏡揭示洞穴魚退化眼部的細胞組成異常, 以及與眼部感光有關聯的嗅球細胞比地表普通魚類增多等現象, 都是洞穴魚類眼部退化的表象觀察結果, 尚屬于定性的形態解剖研究。近幾年, 形態解剖學發展出一種全新的形態計量術。該技術運用數學原理, 利用圖像分析儀對生物組織和細胞進行二維或三維的形態學測量, 從而使得形態解剖學研究由定性階段發展到了定量階段(Peng,2009)。形態計量等定量型的新技術的運用必將推動洞穴魚類眼部退化的形態解剖學研究向更科學、更精準的方向發展。

2 發育生物學研究進展

對于脊椎動物而言, 眼部發育的一個特征是眼泡的出現(Jeffery, 2005)。隨著眼泡的出現, 外胚層的細胞開始分裂分化, 在向心端的位置伸展形成視柄, 另一末端的細胞形成視杯, 同時, 位于外胚層的視泡邊緣的細胞開始變厚形成晶狀體基板(Jeffery, 2005; Yang, 2008)。在稍后的發育時期中,胚胎的每個組織都會從干細胞得到大量高度分化的細胞, 每個干細胞在不對稱的分化成一個體細胞和一個干細胞后會停止分化, 新生的干細胞則繼續這一過程。然而, 硬骨魚的眼部發育稍有不同, 其眼部細胞的生長貫穿細胞的一生, 因而它們的眼睛才能與身體同比例增長(Durand, 1976; Espinasa &Jeffery, 2006)。

顯微注射技術是發育生物學中最經典且應用最廣泛的實驗技術, 該技術可以對胚胎發育過程進行定位觀察, 并且通過顯微注射技術可以將外源物質引入到發育中的胚胎, 研究目的基因的表達對各個器官的作用(Chen, 1995)。因此，顯微注射技術很早就被運用到洞穴魚眼部退化的發育生物學研究領域。Cahn（1958)比較研究洞穴魚與地表魚(地表魚是一個相對概念, 指生活于地表水體且表型不具有洞穴適應特征的魚類)的胚胎發育過程后提出洞穴魚的眼睛是隨著身體發育過程而逐漸消失的。Durand et al（1993)運用顯微注射技術對洞穴魚類胚胎發育過程進行定位觀察, 進一步證實了洞穴魚類的眼部退化伴隨著身體發育而進行。洞穴魚并非像最初設想的那樣從胚胎期就不存在眼部構造。真實情況是, 在胚胎發育初期, 同物種的地表類型和洞穴類型都遵循正常的眼部發育的過程。經過一段時期的發育后, 洞穴類型的晶狀體細胞最先開始出現細胞凋亡, 然后細胞凋亡在整個眼部組織蔓延。到洞穴魚成體發育成熟時, 其眼部已完全被其他迅速分化發育的組織填充或者包埋(Strickler et al, 2007;Tian & Price, 2005)。上述研究中觀察到洞穴魚眼部最早的凋亡細胞出現在晶狀體中, 這一現象提示晶狀體可能是控制眼部發育和退化的重要構件。通過顯微注射結合晶狀體移植手術, 研究者互換處在相同發育時期的同物種的地表類型和洞穴類型的晶狀體, 洞穴類型能發育出正常的眼部表型, 而地表類型眼部細胞開始凋亡。若在地表類型的眼部開始出現細胞凋亡時, 再將原來的晶狀體換回來, 則地表類型的眼部發育又恢復。這一結果證實了晶狀體是控制眼部發育和退化的重要構件(Jeffery, 2005,2009; Strickler et al, 2007)。然而, 晶狀體并非是控制眼部細胞凋亡的唯一控件, 研究顯示晶狀體可能是通過與視網膜色素上皮的相互作用來調節眼部凋亡的進程(Strickler et al, 2007)。

3 行為學研究進展

動物行為學研究動物對環境的應激性以及動物間的溝通、社交、學習、繁殖、情緒表達等(Shang,1998, 2005)。長期生活于暗環境的洞穴魚類, 其行為表現明顯異于地表魚類, 已經發展出完全適應黑暗環境的覓食、攻擊、繁殖等行為。由于洞穴魚類實驗材料的特殊性, 如生境不易發現和進入, 以及活體樣本極難在實驗條件下成活等因素, 使得洞穴魚類眼部退化的行為學研究十分困難。目前僅有簡單光線刺激下洞穴魚行為表現的少量報道。科學家研究指出，在同樣黑暗模擬環境中, 地表魚類顯得更加好斗和不安; 而同樣光照模擬環境中, 洞穴魚類成體卻沒有強烈的行為改變(Alunni et al, 2007)。更有意思的是陰影反應實驗中, 洞穴魚幼體的反應行為模式更接近于兩棲動物幼體而異于硬骨魚類(Yoshizawa & Jeffery, 2008), 且洞穴魚幼體比成體對光線的敏感度更強, 洞穴魚對光環境的應激行為似乎呈現出隨著身體成熟度增加而逐漸減弱消失的趨勢(Espinasa et al, 2005; Kos et al, 2001)。行為學的研究結果從另一方面支持了發育生物學研究得出的結論——洞穴魚類的眼部退化是伴隨身體發育進行的。除了洞穴魚個體成熟度不同對光環境的反應呈現差異外, 洞穴魚對光源類型及光源照射位置的反應也不同。洞穴魚類對集中型光源的應激反應更快(Strickler et al, 2007), 尤其當光線直接照射在其大腦松果體所在的位置(Yoshizawa & Jeffery,2008)。然而, 洞穴魚類對光源刺激的行為模式、產生機理以及復雜實驗環境刺激下的行為表現及神經傳導關聯性等較深層次的行為學研究尚未開展。因此, 洞穴魚眼部退化與行為改變間到底遵從哪種發展關系：是眼部退化導致了洞穴魚的行為改變，還是行為改變加速了眼部退化的進程，抑或是眼部退化與行為改變一直相互影響相互作用。至今這些問題仍是未解之謎。

4 分子遺傳學研究進展

分子遺傳學是在分子的結構、功能及相互關系的基礎上來研究生物遺傳與變異機制的遺傳學分支學科(Luo, 1997)。分子遺傳學的發展依賴于分子生物學實驗技術的不斷進步。近30年, 分子生物學實驗技術發展非常迅速, 因而分子遺傳學成為了洞穴魚類視覺退化研究中起步最晚而發展最快的方向。根據分子遺傳學理論, 洞穴魚視覺相關基因的功能改變或表達通路問題很可能是引起洞穴魚視覺退化的關鍵。因此，最初洞穴魚視覺退化的分子遺傳學研究重點是比較洞穴魚與地表魚在視覺相關基因上的序列差異, 找到視覺相關基因的蛋白質編碼區或表達調控區的突變位點。通過對比墨西哥麗脂鯉(Astyanax mexicanus)的地表類群和洞穴類群的幾種視覺相關基因的分子序列, 發現兩個群體中相同基因的蛋白質編碼區并無變異(Yokoyama &Yokoyama, 1990), 而將兩個群體的晶狀體蛋白、pax6、Rx、Chx、Vax等對眼部有重要作用的基因的cDNA序列與斑馬魚(Brachydanio rerio)等其他魚類的相同基因的cDNA序列進行比較時, 發現這些基因cDNA序列的魚類特定區域是同源性的。這說明洞穴魚眼部退化并不遵循中性進化。因為中性進化理論認為中性突變對生物的生存和繁殖沒有影響, 自然選擇對它們不起作用, 突變在種群中的保存、擴散、消失完全隨機。加之洞穴魚的群體通常都很小, 如果其視覺退化符合中性進化理論, 那么視覺相關基因的漂變速度應該很快, 就會在1～2代后出現某些基因的固定和另一些基因的消失。而實際研究情況是洞穴魚與其它魚類的視覺相關基因的cDNA序列的魚類特定區域高度同源。于是洞穴魚類分子遺傳學研究的重點開始轉向眼部發育相關基因的表達模式, 包括表達的位點變化、表達的時間不同以及表達量的多少。在表達研究中這幾種視覺相關基因在墨西哥麗脂鯉地表與洞穴群體中的表達方式呈現出差異(Behrens et al, 1998;Strickler et al, 2002; Tian et al, 2005)。除了視覺相關基因的表達模式的研究之外, 基因鏈鎖圖譜成為洞穴魚類分子遺傳學研究的另一個新方向。國外研究者通過分析比較墨西哥麗脂鯉的洞穴類型和地表類型雜交后代的基因鏈鎖圖譜, 提出洞穴魚的眼部退化是多基因作用的過程(Strickler & Jeffery,2009)。

目前洞穴魚視覺研究主要集中在對眼部發育有重要作用的以下幾個基因或基因家族中。1)最先引起人們的注意是 Hedgehog（hh）信號基因。Hedgehog信號能夠調控多種器官的發育。hh信號基因是Hammerschmidt等人首先在果蠅胚胎中發現的控制信號通路的基因(Wang et al, 2011)。該信號基因在硬骨魚中有兩個同源基因：shh和twhh(Ekker et al, 1995), 它們有重疊的表達模式。與地表魚不同的是, 許多洞穴魚的這兩個基因在胚胎中線位置的表達區域都有一個擴充的現象。如果對地表魚的胚胎注射這兩個基因的mRNA, 成體地表魚的眼部會消失，這說明這兩個基因的擴充表達對眼部發育有阻礙的作用。同時發現在洞穴魚晶狀體的凋亡過程中shh信號基因的作用更為重要(Yamamoto et al,2004)。2)Pax基因家族。該基因家族受hh信號基因調控, 編碼128個氨基酸且在進化上保守(Pan &Yuan, 1997), 其表達的蛋白質對動物胚胎時期的器官發育有重要作用。家族中的 pax6對眼部發育作用很大(An et al, 2005; Liu et al, 2004)。通過對比洞穴魚的表達模式發現, 與hh基因不同, pax6的表達較為緩和(Behrens et al, 1997; Strickler et al, 2001),即在表達位置的表達程度有所減弱。3)Prox1基因。由于該基因在許多器官都有表達, 所以人們推測這個基因可能也受到hh信號基因的調控。在金魚的prox1表達研究中, 人們發現不同發育時期金魚眼部該基因的表達模式有所不同(Jeffery et al, 2000;Ma et al, 2007), 提示prox1基因在不同發育時期的作用可能不同。Prox1基因在洞穴魚的嗅球和神經丘的表達有所擴充, 但在眼部發育中該基因的表達是正常的, 這說明在嗅球等器官上prox1有重要作用。4)Hsp熱休克蛋白。該蛋白對于處于不良環境下的生物體細胞具有保護作用(Sun, 1997), 且按相對分子質量大小分為hsp90、hsp70、hsp60 及小hsp四個家族(Morimoto et al, 1990)。Hsp70在同種魚類的洞穴類型和地表類型的晶狀體中的表達模式相同, 而hsp90編碼的一種hsp90β亞型在兩者的晶狀體中沒有表達, 另一種hsp90α亞型只在洞穴群體的晶狀體中表達且在晶狀體凋亡之前會出現一個表達高峰, 提示該亞型在洞穴魚的晶狀體凋亡的過程中可能具有重要作用(Hooven et al, 2004)。

5 總結與展望

洞穴魚的奇異外形引起了人們極大的興趣, 從中世紀開始就有相關的記錄資料。然而, 由于洞穴環境復雜, 采樣非常困難, 使得洞穴魚的研究發展緩慢。同時洞穴魚類很難像其他魚類一樣人工繁殖和馴養, 這無疑加大了研究的困難性。目前僅有墨西哥麗脂鯉一種洞穴魚被成功馴化成觀賞魚類, 其余洞穴魚多被列為保護物種。這也是限制洞穴魚研究的另一個重要因素。即便在生物技術蓬勃發展的21世紀, 洞穴魚的研究多數仍集中在樣品易獲取的墨西哥麗脂鯉的發育學、胚胎學、組織解剖學, 以及少數洞穴魚, 如金線鲃等的系統發育學上。洞穴魚類的進化是一個復雜的過程, 需要系統性研究。然而, 目前尚無任何一個進化學說能夠很好解釋洞穴魚類的進化及其眼部的退化。開展洞穴魚類眼部退化機制的研究, 能夠讓研究者更深刻的理解動物的表型進化與基因之間的聯系, 或許能夠促進某種舊進化理論的修訂以及一個新進化理論的建立。中國擁有全世界最豐富的洞穴魚類資源, 充分利用和保護好資源優勢, 緊跟世界進化研究的步伐, 我國科研工作者便可在洞穴魚類眼部退化的研究中有所成就。針對目前洞穴魚類研究現狀, 筆者提出今后洞穴魚類研究中需要注意的以下幾方面內容。

5.1 發展采樣手段, 豐富研究材料

魚類采集的常規方法很多, 如竿釣、撒網、電擊等。通常這些方法只適合于在水域較寬的環境中使用, 而且對樣品具有一定損傷。由于洞穴環境復雜特殊, 且洞穴魚生命力較脆弱, 上述方法并不適用于洞穴魚的采集。為了獲得豐富的洞穴魚研究材料, 可以根據洞穴魚的以下特點, 發展切實可行的采樣手段。首先, 雨季時期洞穴魚類會隨地下暗河水位升高而進入相鄰的洞穴水域, 這是采集洞穴魚的最佳時期。在這個時期進入洞穴可以增加采樣成功幾率。其次，洞穴地下河中往往食物稀缺, 設置地籠并輔以食物誘捕有一定效果。再者，洞穴魚類對聲波及光線都比較敏感, 通過聲波或光線刺激將魚類向目標漁網中驅趕或引誘, 也能提高采樣效率。總之, 洞穴魚的采樣方法需結合洞穴魚的生物特性而設計, 這樣才能無損傷且有效地增加采樣量,豐富研究材料。

5.2 跨學科研究, 多種技術結合

1904年, 洞穴生物學這個概念首次被提出(Protas et al, 2008)。從此揭開了洞穴魚類的研究歷史。悉數以前的研究成果, 從最早的形態學和生態環境研究到后來的系統分類學研究, 都是單一學科的研究手段。單一研究往往無法解決洞穴魚類眼部退化機制這類復雜的生物學問題。要透徹揭示相關基因在洞穴魚類的眼部退化中的作用, 跨學科的研究及多種技術的運用是必經之路。相對于其他學科的研究技術而言, 分子遺傳學研究具有對材料的需求量較少且DNA水平的分析不受限于活體樣本的優點。加之DNA測序技術近幾年飛速發展, 尤其是第二代及第三代高通量測序技術的發明和運用使得生物體遺傳信息的獲取速度和準確性大幅度提升(Sultan et al; Hayden, 2009; Shendure & Ji, 2008)。因而運用高通量測序新技術獲取洞穴魚基因組的分子遺傳信息(目前尚無任何一種洞穴魚基因組數據公布)并從中篩選出與眼部退化相關的目標基因進行深入分析是探討洞穴魚類眼部退化機制的一個突破口。同時, 建立以形態學為基礎, 生態學為導向, 胚胎發育及神經生物學為驗證的跨學科多技術結合策略, 必將加速洞穴魚類眼部退化機制領域的研究進程。

5.3 注重環境保護, 攻克人工飼養

洞穴生境能夠孕育很多我們未知的物種，但是由于洞穴環境的特殊性, 很多研究者未曾涉足的洞穴已經開發成旅游和探險項目。隨著大量的游客涌入, 全天候的燈光照明, 嚴重的噪聲污染, 使得洞穴環境受到嚴重破壞, 而且這種破壞不可恢復, 其中生存的很多物種很可能在人們未了解前就消失。這也是幾乎所有已發現的洞穴魚類都被列入瀕危物種的原因之一。加強洞穴環境保護無疑是避免洞穴魚類滅絕最直接的措施。然而, 目前我國洞穴環境保護的實施推廣異常困難, 且能保護的地區非常有限。因此, 攻克洞穴魚的人工飼養才能長遠有效地保護更多的洞穴魚資源。人工飼養不但有益于保護洞穴魚, 解決洞穴魚科研上的樣品問題, 而且利于構建健康生態系統(例如, 現已成功構建的能有效改善滇池水體環境的“花(海菜花)——魚(滇池金線鲃)——蚌(無齒蚌)濕地生態系統”, 創造特色水產養殖效益。我國科研工作者自 2003年就開始摸索滇池金線鲃(Sinocyclocheilus grahami)、犀角金線鲃(Sinocyclocheilus rhinocerous)、大頭金線鲃(Sinocyclocheilus macrocephalus)、尖頭金線鲃(Sinocyclocheilus oxycephalus)、撫仙金線鲃(Sinocyclocheilus tingi)等洞穴魚種的人工繁育技術。通過模擬洞穴魚天然生活環境并利用生物學技術阻止人工飼養下親魚性腺退化的措施, 上述幾種洞穴魚的人工飼養現已獲得初步成功(Li et al, 2009;Pan et al, 2009; Yan et al, 2010; Yang et al, 2007)。我們堅信不久的將來洞穴魚人工飼養能完全被攻克。一旦洞穴魚人工飼養獲得成功, 經濟價值得以體現,就能更好地促進洞穴魚的保護。

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Progress on the degeneration mechanism of cave fishes’ eyes

GU Xian1,2,#, NING Tiao1,2,#, XIAO Heng2,*

(1.Laboratory for Conservation and Utilization of Bio-Resources,Yunnan University,Kunming650091,China;2.School of Life Sciences,Yunnan University,Kunming650091,China)

Attempts to understand the degeneration of the eyes in cave fish has largely been explained by either various extents of gradual degeneration, ranging from partial to total loss, observed in various species or by acceleration of loss caused by dark environments. However, neither the theory of biological evolution developed by Charles Darwin nor the neutral theory of molecular evolution formulated by Kimura Motoo adequately explains these phenomena. Recent trends in utilizing multidisciplinary research, however, have yielded better results, helping reveal a more complex picture of the mechanisms of degeneration. Here, we summarize the current progress of the research via morphology and anatomy, development biology, animal behavior science and molecular genetics, and offer some perspectives on the ongoing research into the development and degeneration of eyes in cave fish.

Cave fishes; Eyes; Degeneration

Q959.499; Q951;Q958.8

A

0254-5853-(2012)04-0409-07

10.3724/SP.J.1141.2012.04409

2011-12-26；接受日期：2012-06-25

云南大學第三屆研究生科研課題項目(YNUY201035); 國家“973”項目(2007CB411600)

?通信作者(Corresponding author)，E-mail: xiaoheng@ynu.edu.cn

#共同第一作者(Authors contributed equally to the work)

顧嫻(1986－), 女, 碩士研究生, 主要研究方向: 動物學, E-mail: gx.ff@163.com; 寧眺(1978－), 女, 博士, 講師, 主要研究方向:動物分子遺傳與進化, E-mail: tiaoning@ynu.edu.cn