犬蝠取食對葉榕果實的行為和相互適應關系研究

胡亞明,唐占輝,丁雪梅,宋傳濤,曹 敏,馬遜風

(1.東北師范大學城市與環境科學學院,吉林長春130024; 2.中國科學院西雙版納熱帶植物園,云南勐臘666303; 3.吉林大學畜牧獸醫學院,吉林長春130062)

犬蝠取食對葉榕果實的行為和相互適應關系研究

胡亞明1,2,唐占輝1,丁雪梅3,宋傳濤1,曹 敏2,馬遜風1

(1.東北師范大學城市與環境科學學院,吉林長春130024; 2.中國科學院西雙版納熱帶植物園,云南勐臘666303; 3.吉林大學畜牧獸醫學院,吉林長春130062)

在西雙版納地區,觀察和測量了對葉榕(Ficus hispida)的結果特點、果實特征以及取食該果實的犬蝠(Cynopterus sphinx)的形態特征,并通過飛行籠實驗考察了對葉榕果實提供的視覺和嗅覺信息及犬蝠取食時視覺和嗅覺的應用情況.結果表明:犬蝠利用視覺系統能成功地分辨出完整和破碎的果實,每小時訪問完整果實的次數為(15.5±1.61)次,訪問漿狀果實的次數為(10.5±1.45)次;在訪問有果實和沒有果實的盒子時,每小時訪問前者的次數為(37.4±7.62)次,顯著高于后者(1.1±0.88)次.對葉榕果實的生物和生態學特征與犬蝠的行為學特征建立起了較好的相互適應性.

對葉榕;果蝠;飛行籠實驗;西雙版納

植物果實的特征通常可以影響取食者(食果動物)的食物選擇[1-2];果實特征包括果實的大小、顏色、營養成分和種子大小等[3-16].同時,食果動物作為種子傳播者,生態習性和行為上的不同也會導致所取食果實特征相應的進化改變[17-19].在云南地區熱帶森林生態系統中,榕樹是一類關鍵性樹種[20-21],榕樹的果實可以作為一些動物的食物,如鳥類、蝙蝠等[22-24].對西雙版納地區犬蝠(Cynopterus sphinx)食性的調查發現,榕果是它們食物中重要的組成部分,其中熱帶雨林常見的先鋒樹種——對葉榕(Ficus hispida)更是一種長期且穩定的食物資源[25].

關于果實特征和其取食者的關系,Silvia等人從果實的大小和顏色這兩個角度分析了鳥類和哺乳動物各自所取食的果實的特點[26];也有學者研究了新大陸和舊大陸熱帶地區的果蝠所取食的榕果的一些特征[18].在中國西雙版納熱帶雨林也有學者對果實特征的幾種模式進行了調查[27].本文以對葉榕為例,研究了它和果實取食者和種子傳播者——犬蝠之間的相互適應關系.果實方面主要考察了掛果特點、大小、成熟顏色、氣味、成熟的同步性和種子特征等方面,同時測量犬蝠在形態方面的一些適應特征,研究了果蝠在取食對葉榕果實時感官系統的應用,結合對葉榕果實營養成分的已知數據,探討了對葉榕與犬蝠之間的相互適應關系.

1 材料和方法

1.1 研究地點

實驗于2009年8-11月進行,研究地點在中國科學院西雙版納熱帶植物園內(N 21°08′、E 99°56′,海拔560 m),該園占地900 hm2.研究地點年平均氣溫21.17℃,年平均降雨量1500～1600 mm,年平均相對濕度86%[28].該地區干濕季變化明顯,雨季為5-10月,旱季為11月至翌年4月[29].

1.2 研究對象

對葉榕屬榕屬(Ficus)植物,雌雄異株,全年結果,在中國海南、云南和貴州等地分布[30].成熟時雌果和雄果外觀上幾乎沒有差別,但雌果蜂孔不明顯,里面多是干凈的種子;雄果則蜂孔明顯,里面有大量榕小蜂的存在.實驗喂養犬蝠時發現,它們取食的大部分是雌果,因此實驗重點以對葉榕雌果為研究對象.

犬蝠體型中等,嗅覺系統較發達[31],其食物主要是植物果實和葉子[25],同時也取食爪哇木棉(Ceiba pentandra)等植物的花蜜[32-34].

1.3 研究方法

野外調查對葉榕的掛果方式、果實顏色、果實氣味.我們在果實成熟前標記了1棵雄樹的37個果實和1棵雌樹東南西北4個方向的果實(分別為37,47,32和35個)以考察樹間和樹內的成熟同步性,研究對葉榕果實的成熟過程.從8月18日起,每天17:00觀察并記錄成熟果實個數,直至所有果實成熟.對葉榕果實特征的測量是從13棵樹上采集果實,室內測量成熟果實的鮮重、干重,長軸、短軸長度,果肉濕重、果肉干重及種子數.

測量犬蝠體重、翼長等指標.在飛行籠中研究對葉榕果實和犬蝠相應感官應用的互利關系.

飛行籠(6 m×3 m×3 m)實驗設置如下:

(1)研究果實形狀和犬蝠的視覺關系:稱取兩份等量且足量的雌性對葉榕果實,一份為完整果實,一份將果實搗碎為漿狀(看不出果實形狀),分別放在籠內兩個食物盤中(見圖1).對犬蝠在籠內的取食行為進行觀察記錄,時間從20:00～24:00,每次觀察結束后即放飛.本實驗每天觀察7只犬蝠,連續觀察2 d.觀察記錄犬蝠每小時對每個果盤的訪問次數,這里的“訪問”是指吃到食物或徘徊、停留在果盤和果盒上至少1 s.為了不打擾犬蝠的訪問行為,觀察者在飛行籠外1.5 m左右借助月光和夜視儀觀察.同時,為了消除犬蝠記憶行為的影響,每隔1 h調換兩個果盤的位置,直到實驗結束.

(2)研究果實氣味和犬蝠嗅覺的關系:制作兩個外形一樣且封閉的紙盒,在每個紙盒前后左右4個面分別打上眾多細孔(直徑<2 mm,打孔部位在食物放置部位以上),以便于果實氣味的釋放,同時使犬蝠訪問時得不到食物回報.在其中一個盒里放有果實,另一個不放果實(見圖2).觀察記錄方式同(1).本實驗每天觀察4只犬蝠個體,時間從20:00～24:00,連續觀察2 d.

在野外,以所研究的母樹為中心,根據殘留果渣來判斷和搜尋犬蝠的進食地,確定對葉榕種子的傳播距離.

圖1 飛行籠中犬蝠取食對葉榕的視覺實驗

圖2 飛行籠中犬蝠取食對葉榕的嗅覺實驗

1.4 數據分析與處理

數據分析利用 SPSS 13.0軟件完成,飛行籠中視覺和嗅覺數據的正態分布性用單樣本Kolmogorov-Smirnov來確定,經檢驗每組數據服從正態分布(P>0.05),在分析對葉榕雌雄果大小差異時利用獨立樣本t檢驗完成.同樣在視覺和嗅覺實驗中,完整果實和漿狀果實訪問次數的差異、裝有果實和沒有果實盒子的訪問次數差異也用獨立樣本t檢驗完成.顯著水平設置為 a=0.05.對葉榕雌樹和雄樹成熟曲線圖利用SigmaPlot 8.0完成.

2 實驗結果

2.1 對葉榕果實及犬蝠形態特征

實驗期間,我們觀察到在對葉榕的主要枝干上,大量果實成串狀掛在上面,果實周圍很少有樹葉遮擋,每串果實數量不等,少則幾個,多至幾十個,果實暴露度很高.成熟時果實為黃色,具有濃郁的果香.雄果個體要大于雌果(df=138,t=8.640,p=0.00<0.05).成熟雌果含有很多小種子,數量可達到上千個(見表1).對葉榕果實及犬蝠的形態特征見表1、表2.雌性對葉榕果實鮮重與雌、雄犬蝠體重比分別為39.7%和39.4%,雄性對葉榕果實鮮重與雌、雄犬蝠體重比分別為53.2%和51.9%.

表1 對葉榕的果實特征

表2 犬蝠的形態特征

2.2 對葉榕果實成熟曲線

對葉榕果實成熟過程較平穩,成熟高峰期不明顯,對葉榕雌樹標記果實在樹內4個方向上成熟比較同步,以32個果實(樹西標記果實數,數目最少)為例,東南西北方向成熟天數分別為12,18,18和12 d,均在相差不到1個星期之內成熟.實驗中所選的雄樹標記果實從8月22日開始成熟,而標記的雌果則從9月4日開始成熟(見圖3、圖4).實驗期間也觀察到其他對葉榕樹之間也存在這種現象,有的果實成熟期均已結束,有的還處于幼果期,樹間果實成熟表現出較明顯的不同步性.

圖3 對葉榕雌果在四個方向上的成熟曲線

圖4 對葉榕雄果的成熟曲線

2.3 犬蝠取食對葉榕的行為

在飛行籠實驗中觀察到,犬蝠在獲取整個對葉榕果實后,快速飛到其他地點去進食,由于果實個體和重量相對較大,所以采取的是身體正立,用兩前指勾住可懸掛物,負載身體及果實重量,僅用嘴部操作和進食果實(見圖5).在進食過程中,犬蝠嚼食對葉榕果實,一部分果汁和果肉進入消化道,一些粒徑細小的種子也混雜其中,一段時間后隨糞便排出;而一部分果肉不進入消化道,嚼成團狀果渣后,被犬蝠吐落在進食地及其周圍,而這些果渣中也往往包含一部分種子.

在視覺實驗中,每小時訪問裝有完整果實的果盤次數為15.5±1.61次(n=8),漿狀果實為10.5± 1.45次(n=8),前者明顯高于后者(df=14,t=2.303,p=0.037<0.05),說明在嗅覺信號相同的情況下,對葉榕果實所展示的特征可以使犬蝠在視覺上分辨出來完整個體.

犬蝠嗅覺實驗中,每小時訪問裝有果實的盒子次數為37.4±7.62次(n=8),空盒子的次數為1.1± 0.88次(n=8),兩者差異明顯(df=14,t=4.726,p=0.00<0.05),說明在視覺信號相同的情況下,對葉榕果實的氣味可以使犬蝠利用嗅覺找到食物位置,而且準確率相對更高.

飛行籠實驗表明,犬蝠在取食時同時運用了視覺和嗅覺系統,對葉榕果實的形狀和氣味都是有效的信號.

2.4 種子傳播范圍

實驗期間我們在母樹周圍500 m范圍內搜尋,分別在正南、東南和西南方向發現3處進食地,樹下發現大量對葉榕果渣,距離為154,197和359 m.傳播生境分別為森林邊緣、森林邊緣和林地,而在進食地周圍處于果實成熟期的只有實驗樣樹,因此我們判定犬蝠攜帶母樹的對葉榕果實到此進食.

3 討論

對葉榕在主要枝干上成串掛果,這樣使果實相對周圍環境來說顯得很突出,因此我們認為這對于在夜間覓食的犬蝠等果蝠來說,增加了它們視覺上的方便性,減輕了尋找食物所帶來的壓力.對葉榕果實成熟時為淡黃色且個體較大,果香濃郁,這對一些食果鳥類來說,可能會降低它們的取食機會,因為鳥類一般對鮮艷的顏色較敏感且嗅覺不發達,同時又受限于喙張開的角度,因而不會選擇進食一些大的果實[35-37].有學者認為依靠鳥類傳播種子的果實,一般顏色鮮艷,如紅色、黑色等,并且氣味較淡,果實個體較小[38-39].實驗期間,我們發現偶爾有鳥類短暫停留在樹上,但沒有觀察和找到鳥類進食的直接證據,同時也沒發現其他個體較大的動物來取食對葉榕果實.這也暗示了對葉榕吸引的取食者可能主要是犬蝠等果蝠,因為它們在尋找食物時嗅覺和視覺發揮了主要作用,且具有相對鋒利的牙齒[40],可以把果實咬成破碎的塊狀.有學者認為動物取食榕果的主要原因是其數量眾多而不在于營養價值[41-43],甚至有人認為榕果是一種低營養果實[44-45].但Marcia等人證明榕果能為果蝠提供充足的蛋白質等營養[46].Snow認為含水量較少,且蛋白質含量<0.5%的果實為“貧營養”果實[47];Mattson則把含水量較多,且蛋白質含量在6%～7%之間的果實稱為“富營養”果實[48].對葉榕果實營養成分分析表明,其蛋白質含量高達5.8%,對比上面提到的標準可以看出,對葉榕的果實是一種很接近于“富營養”的果實[49],因此能夠補償犬蝠等果蝠在飛行中帶走果實所消耗的能量.有學者發現榕果的種子沒有毒性、纖維很少或沒有[50],因此更適合犬蝠和其他動物取食.對葉榕的種子較小[51],這樣在犬蝠等果蝠進食時,有利于通過消化道,可以使其轉播到更遠的地方.對葉榕果實成熟期平穩,有學者認為這樣既可以吸引特化的取食者,還可以減少同種個體間的競爭[52].對葉榕幾乎全年掛果,而且樹間成熟具有不同步性,這也滿足了犬蝠等果蝠的長期食物需求,使其成為穩定的取食者.

犬蝠取食對葉榕,在得到營養的同時,又會對種子起到傳播作用,對于其種群的分布和數量的維持起到了重要作用.果蝠在種子傳播方面的作用已經得到了充分的肯定和證實[53-54],而且帶到不同生境的種子萌發和生長情況也可能發生改變,有研究表明一些植物的種子通過果蝠的消化道后,種子的萌發率會提高[55].唐占輝等人在考察犬蝠取食對葉榕果實后對其種子萌發的影響時發現,雖然萌發率沒有提高,但種子的萌發參數有所改變[56].野外在對葉榕母樹和其他進食地都發現了果渣,因此我們推測,對于相對大的果實,為了減少飛行中帶走食物消耗的能量,犬蝠在母樹上進食;對于較小的果實,為了減少被捕食的風險[57],則帶到相對安全的進食地.實驗中果實鮮重與犬蝠體重之比在50%左右,這使得犬蝠有能力把大多數果實帶到其他地方進食,飛行籠實驗的觀察也證明了這點.研究發現,有的果蝠一次甚至能負載體重1.8～2.5倍的果實[58].犬蝠具有較長和寬大的雙翼,有學者認為寬大的翼加上較小的身體更有利于蝙蝠掌控它們的飛行方式[59],而且雙翼的利用也有利于它們的取食活動[60].Jason等人更是對果蝠的雙翼在操控食物和保持身體姿勢方面的作用做了詳細研究[61].犬蝠的牙齒相對較發達,這使它有可能采食個體較大的食物,如人心果(Manilkara zapota)[25],所以犬蝠可以比較容易地進食對葉榕果實.視覺和嗅覺在果蝠取食過程中具有重要作用,尤其是嗅覺[62-63].實驗中研究的犬蝠具有比較發達的嗅覺和視覺,因此可以充分利用對葉榕果實的氣味和果實形狀等視覺和嗅覺信號,減少搜尋食物的時間,從而準確定位食物并進行取食活動.

研究結果表明了對葉榕果實所展現的一些特征,為取食者提供足夠的信號和豐富的食物補償.犬蝠則充分利用自身的身體條件和感官系統,來定位和進食其果實,同時它們給予對葉榕以“回報”——傳播種子.二者有較好的互利共生關系.

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(責任編輯:方 林)

The study on feeding behavior ofCynopterus sphinxonFicus hispida

HU Ya-Ming1,2,TANG Zhan-Hui1,DING Xue-Mei3,SONG Chuan-Tao1,CAO Min2,MA Xun-Feng1

(1.College of Urban and Environmental Sciences,Northeast Normal University,Changchun 130024,China; 2.Xishuangbanna Tropical Botanical Garden,CAS,Mengla 666303,China; 3.College of Animal Science and Veterinary Medicine,Jilin University,Changchun 130062,China)

Figs are very important food resource for many animals in Xishuangbanna,Southwest China, and there is mutually beneficial relation between figs and their frugivore.Observed the hung position fruits ofFicus hispida,and measured some morphological characters of fruits ofF.hispidaand Cynopterus sphinx,which is regular forager to their fruits.Moreover,tried to find out the relation between the information of vision and olfaction offered by fruits ofF.hispidaand the use of sensory system of fruit bats when they foraged the figs in flight cage.C.sphinxcould successfully distinguish the whole fruit ofF.hispida(15.5±1.61 times/h,n=8)from the meshed fruit(10.5±1.45 times/h, n=8)with their vision;When they visited the boxes with and without fruit,C.sphinxpreferred to visit the former box(37.4±7.62 times/h,n=8)rather than to pay visits to the other box(1.1±0.88 times/ h,n=8).The results showed thatF.hispidaand fruit bat adapted to each other very well.

Ficus hispida;fruit bats;flight cage;Xishuangbanna

Q 959.833[學科代碼]180·5744

A

1000-1832(2010)03-0132-07

2010-03-23

國家自然科學基金資助項目(30800119);教育部博士點基金資助項目(200802001011);東北師范大學“東師學者”青年學術骨干培養計劃項目(120401044);中國科學院西雙版納熱帶植物園熱帶森林生態學重點實驗室資助項目.

胡亞明(1986—),男,碩士研究生;通訊作者:馬遜風(1954—),男,教授,主要從事進化生態學、動物行為生態學研究.